Журнал общей биологии, 2022, T. 83, № 3, стр. 202-207

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследование проведено на самцах шести видов мух-кровососок: Crataerina hirundinis L., 1758 (2 особи, 9 лапок), Icosta ardeae Macquart, 1835 (1 особь, 6 лапок), Hippobosca equina L., 1758 (3 особи, 12 лапок), Ornithoica turdi Latreille, 1812 (4 особи, 9 лапок), Ornithomya avicularia L., 1758 (5 особей, 15 лапок) и Pseudolinhia canariensis Macquart, 1840 (4 особи, 15 лапок). Идентификация видов проведена по определительному ключу Т.Н. Досжанова (2003). Выбор видов для анализа определен на основе широты выбора птиц-хозяев мухами-кровососками. Согласно работам Т.Н. Досжанова (2003), А.В. Матюхина и С.И. Гашкова (2020), для узкоспециализированного вида C. hirundinis основным хозяином являются ласточки, для I. ardeae – цаплиевые, для P. canariensis – голубеобразные, Or. avicularia предпочитает крупных птиц из разных отрядов. H. equina и O. turdi имеют очень широкий круг хозяев, причем для H. equina характерно обитание на млекопитающих, хотя этот же вид был отмечен на разнообразных видах птиц.

Термины, обозначающие части пера, взяты из работ О.Ф. Черновой с соавт. (2006), О.Л. Силаевой с соавт. (2012, 2018): бородки первого порядка, снабженные бородками второго порядка (лучами), состоящими из базальных клеток и опахальцев лучей (рис. 1а).

Рис. 1.

Фотографии крючков пульвилл на пуховых частях перьев. а – части пера птицы на примере черного коршуна. Б – базальная клетка луча, Л – луч, О – опахальце луча, С – стержень. Масштаб: 200 мкм. б – крючок с пульвилл Ornithomya avicularia, прикрепившийся к базальной клетке луча пуховой бородки черного коршуна. Масштаб: 1 мкм. в – прикрепление крючков пульвилл Or. avicularia обеими сторонами к опахальцам лучей пуховой бородки черного стрижа. Масштаб: 10 мкм. г – прикрепление крючков пульвилл Pseudolinhia canariensis к опахальцу луча пуховой бородки серой неясыти. Масштаб: 5 мкм. д – прикрепление крючков пульвилл Hippobosca equina к опахальцу луча пуховой бородки серой неясыти. Масштаб: 2 мкм. е – щетинковидные образования на пульвилле H. equina, оставшиеся без крючков. Масштаб: 5 мкм.

Для эксперимента были взяты опахальца третьих-четвертых бородок первого порядка, покровных перьев семи видов птиц: домашней курицы (Gallus gallus L., 1758), малой выпи (Ixobrychus minutus L., 1766), серой неясыти (Strix aluco L., 1758), сизого голубя (Columba livia Gmelin, 1789), черного стрижа (Apus apus L., 1758), черного коршуна (Milvus migrans Boddaert, 1783), ласточки береговушки (Riparia riparia L., 1758).

Данная часть пера была выбрана, исходя из предположения, что основную часть времени своего пребывания на хозяине мухи-кровососки проводят в пуховом слое, как наиболее близком к коже птиц.

Отчлененные лапки мух и бородки первого порядка отмывали и обезжиривали с помощью детергента Твин 80 (Polysorbate 80).

На лапках мух щетинковидные образования с двулопастными крючками ориентированы по-разному в зависимости от их местоположения на пульвилле (Petersen et al., 2018), и нельзя точно определить наилучшее положение опахальца для прикрепления мухи. В эксперименте лапка мухи удерживалась пинцетом в горизонтальном положении пульвиллами вверх. Другим пинцетом за базальный конец удерживалось опахальце бородки первого порядка, которым проводили вдоль горизонтальной поверхности пульвилл в обоих направлениях под разными углами.

Эксперимент проводили в спирте, чтобы исключить влияние статического электричества и проверить надежность механического способа присоединения крючков пульвилл к частям перьев. Для каждого исследованного варианта пары муха–перо эксперимент повторялся три раза.

H. equina, Or. avicularia и P. canariensis, различающиеся морфологией крючков пульвилл и уровнем специализации при выборе хозяев, были выбраны в качестве модельных видов. Они были соотнесены с четырьмя–пятью видами неспецифичных хозяев. Для проверки гипотезы зависимости уровня специфичности прикрепления крючков от морфотипа пульвилл в эксперимент были добавлены виды C. hirundinis, I. ardeae и O. turdi. C. hirundinis и O. turdi были соотнесены с тремя видами птиц, а вид I. ardeae из-за небольшого количества материала – только со своим специфичным и выбранным модельным неспецифичным хозяином (табл. 1). Критерием выбора пары муха–перо в случае специфичного хозяина служили предпочтения паразита к определенному таксону, а в случае неспецифичного хозяина – насколько вид-хозяин систематически далек от предпочитаемого паразитом хозяина.

В результате работы было получено 66 фотографий. Снимки были сделаны с использованием оборудования ЦКП “Инструментальные методы в экологии” при ИПЭЭ РАН: установки S150A Sputter Coater (Edwards, UK) с напылением золота в ручном режиме и электронного микроскопа TESCAN MIRA 3 LMH (TESCAN, Czech Republic), оснащенного системой энергодисперсионного анализа AZtecOne X-act (Oxford Instruments, UK) и катодом Шоттки.

РЕЗУЛЬТАТЫ

По примеру работы Петерсена и соавт. (Peter-sen et al., 2018), на щетинковидном образовании мы выделяем крючок как самостоятельную структуру для уточнения места обламывания. В результате проведенного эксперимента было показано, что крючки прикрепляются к базальным клеткам и опахальцам лучей пуховых бородок первого порядка (рис. 1б, в). Они могут прикрепляться как своей внутренней, так и наружной поверхностью (рис. 1в). Сила адгезии в месте прикрепления настолько велика, что при попытке отделить перо от лапки мухи происходит обламывание щетинковидных образований и крючки остаются на поверхности пера.

Видоспецифичность прикрепления крючков к перьям определенных птиц не отмечена. Так, крючки пульвилл P. canariensis, паразитирующего на голубеобразных, остались прикрепленными не только к голубиным перьям, но также к перьям выпи и неясыти, крючки I. ardeae – как к перьям выпи, так и к куриным перьям, а крючки C. hirundinis – к перьям ласточки, курицы и выпи (табл. 1).

Анализ способа прикрепления крючков показал, что они могут прикрепляться к перьям независимо от морфотипа пульвилл, однако не ко всем структурам. Так, крючки C. hirundinis, I. ardeae и O. turdi, пульвиллы которых относятся к морфотипу 1, прикреплялись как к опахальцам лучей, так и к базальным клеткам лучей. У узкоспециализированного P. canariensis (морфотип 3) (рис. 1г) и широкоспециализированного H. equina (морфотип 4) (рис. 1д) крючки прикрепляются только к опахальцам. Крючки Or. avicularia (морфотип 1), который также относится к широкоспециализированным видам, прикреплялись только к опахальцам серой неясыти и черного стрижа, только к базальным клеткам домашней курицы и сизого голубя, и в то же время прикреплялись как к опахальцам, так и базальным клеткам малой выпи и черного коршуна (табл. 1).

Опахальца лучей оказались более предпочтительной структурой по сравнению с базальными клетками для прикрепления крючков к пуховым бородкам покровных перьев: в девяти случаях крючки прикреплялись только к опахальцам и в двух – к базальным клеткам. Случаи прикрепления крючков только к опахальцам зафиксированы у трех видов из трех родов: H. equina, P. canariensis и для некоторых видов птиц у Or. avicularia; а только к базальным клеткам – исключительно у Or. avicularia (табл. 1).

Стоит отметить, что в случае с перьями серой неясыти крючки могли прикрепляться только к опахальцам лучей (табл. 1). Щетинковидные образования H. equina в подавляющем большинстве случаев обламывались у основания крючков (рис. 1е).

ОБСУЖДЕНИЕ

Известно, что общая длина линии прикрепления объекта определяет надежность адгезии (Varenberg et al., 2010). Из принципов контактной механики известно, что дробление контакта на более мелкие субконтакты увеличивает адгезию (Arzt et al., 2003). Поскольку поведение кровососок предполагает перемещение мух между телом птицы-хозяина и ее гнездом, прикрепительный аппарат кровососок должен обеспечивать надежное прикрепление как к специфичным покровам хозяев, так и к другим субстратам. Даже небольшая часть пульвилл, находящаяся в надлежащем контакте с субстратом, обеспечивает достаточно прочное прикрепление относительно легких мух к поверхности (Petersen et al., 2018). Ввиду столь высокой адгезии крючков пульвилл, для быстрого и безопасного отсоединения их от субстрата может быть задействован эмподий, но данный вопрос требует отдельного изучения.

Пульвиллы мух-кровососок можно разделить на четыре морфотипа (Яцук и др., 2022) (табл. 1). Согласно этому делению, крючки на пульвиллах у видов C. hirundinis, I. ardeae, O. turdi и Or. avicularia относятся к морфотипу 1. Они длинные, со скругленными внутренними сторонами. Крючки P. canariensis относятся к морфотипу 3. Они также длинные, со скругленными внутренними сторонами, но собраны в пучки. Крючки H. equina относятся к морфотипу 4 и имеют короткие лопасти, что, по всей видимости, характерно для мух-кровососок, паразитирующих на млекопитающих. Можно предположить, что крючки на пульвиллах морфотипа 1 наиболее универсальные и позволяют прикрепляться как к базальным клеткам, так и к опахальцам лучей большинства видов птиц. Крючки пульвилл морфотипа 3 и морфотипа 4 способны прикрепляться только к опахальцам. При этом крючки пульвилл морфотипа 4 способны обеспечить прикрепление к широкому кругу птиц-хозяев, а крючки пульвилл морфотипа 3, несмотря на большую схожесть морфологии с крючками первого типа, – к ограниченному числу видов птиц, что определяет их большую специализированность. Полученные данные на практике подтверждают функциональную значимость выделенных ранее морфотипов прикрепительного аппарата кровососок.

Щетинковидные образования H. equina по всей видимости имеют особенности кутикулярной структуры, характерные для крючков пульвилл морфотипа 4, что способствует более легкому обламыванию крючков.

Явление крайне прочного сцепления крючков с перьями птиц, обнаруженное в нашем исследовании, может объясняться действием сил Ван-дер-Ваальса, аналогично известному механизму прикрепления щетинок на лапах гекконов (Autumn et al., 2000; Autumn, Peattie, 2002). К настоящему моменту использование подобной системы прикрепления к поверхностям известно для Gekko gecko L., 1758 (Squamata, Gekkonidae), Cupiennius salei Keyserling, 1877 (Araneae, Trechaleidae), Calliphora vicina Robineau-Desvoidy, 1830 (Diptera, Calliphoridae), Gastrophysa viridula De Geer, 1775 (Coleoptera, Chrysomelidae) (Varenberg et al., 2010) и Coccinella septempunctata L., 1758 (Coleoptera, Coccinellidae) (Heepe et al., 2017). У всех перечисленных видов щетинковидные образования прикрепительного аппарата оканчиваются лопатообразными структурами (Varenberg et al., 2010). Стоит отметить, что по морфологии двулопастные крючки мух-кровососок из-за раздвоенной пластины больше всего напоминает лопатообразные структуры геккона (Varenberg et al., 2010). При этом данные структуры у гекконов меньше по размеру, чем у кровососок: согласно А.А. Яцук и соавт. (2022), ширина крючков у исследованных видов кровососок составляет в среднем 1.95 ± 0.7 мкм, а ширина лопатообразной структуры у G. gecko составляет около 0.2 мкм (Autumn, Peattie, 2002). Похожая разница в размерах данной структуры в сравнении с гекконом отмечена для мухи C. vicina (Varenberg et al., 2010). Как правило, чем больше масса объекта, тем меньше размер лопатообразных структур, необходимых для его фиксации, что было показано в экспериментах на гладких поверхностях (Arzt et al., 2003). Таким образом, сходный размерный класс данной структуры для двукрылых по-видимому связан с небольшой массой тела мух.

У двукрылых известен и другой принцип прикрепления к поверхностям. Так, у представителей Muscidae (Niederegger, Gorb, 2003), Calliphoridae (Gorb et al., 2012) и Syrphidae (Gorb et al., 2001) щетинковидные образования на пульвиллах оканчиваются плоскими пластинами-присосками, на которых выделяется адгезирующее вещество, позволяющее мухам перемещаться по любым поверхностям (Gorb et al., 2001). Однако в нашем эксперименте способность прикрепления не теряли отчлененные и отмытые пульвиллы, что предполагает отсутствие адгезирующего вещества на крючках и, соответственно, действие другого механизма прикрепления крючков.

В случае с перьями серой неясыти недостаточно данных, чтобы говорить о том, связано ли явление прикрепления крючков только к опахальцам лучей с особенностями перьев неясытей или с морфологией крючков исследованных видов мух.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Показано, что крючки, расположенные на пульвиллах мух-кровососок, не обладают явной видоспецифичностью. Крючки могут прикрепляться к перьям видов-хозяев как внутренней, так и наружной стороной. В зависимости от морфологии, эти структуры прикрепляются к опахальцам лучей и к базальным клеткам пуховых бородок. Форма крючков и способ их расположения на пульвилле определяет степень универсальности прикрепления к опахальцу перьев выделенных ранее морфотипов пульвилл. Полученные данные вносят вклад в изучение общих закономерностей механизма прикрепления и морфологических структур, сходных у представителей различных классов животных.