Журнал общей биологии, 2021, T. 82, № 5, стр. 337-367

1.1. Жизненная форма или экогруппа? Масштабность и распространение

В начале XIX в. эпифиты были определены как растения, произрастающие на других растениях, “не получая от них питание” (Brisseau-Mirbel, 1815). Исторически эпифиты рассматривались как отдельная жизненная форма. Этот взгляд предложен еще Гумбольтом, выделившим отдельную форму эпифитов – “форму орхидей” (Горышина, 1979). По Раункиеру (Raunkiaer, 1934), эпифиты являются жизненной формой, входящей в группу фанерофитов. Другой крайне распространенный в русскоязычной литературе подход, характерный для отечественной школы биоморфологии (классификация И.Г. Серебрякова, 1964 г.), предполагает разделение жизненных форм на кустарники, кустарнички, травы и т.п., но он не оставляет места для эпифитов как для особой категории жизненных форм.

До недавнего времени насчитывалось около 27 600 видов сосудистых эпифитов из 73 семейств и 913 родов, что составляет 9% от всех видов сосудистых растений (Zotz, 2013a). Однако публикация первого полного списка сосудистых эпифитов показала существенно большее их число: 28 227 цветковых и 3084 споровых видов (Zotz et al., 2021a). Основная часть сосудистых эпифитов приходится на папоротники и однодольные, особенно на семейства Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae (Zotz, 2013a). Небольшое число эпифитов и полуэпифитов приходится на двудольные растения, в том числе из семейств Ericaceae, Gesneriaceae, Piperaceae (Krömer, Gradstein, 2016). Традиционное пренебрежение сосудистыми эпифитами в отечественной научной литературе можно объяснить и тем фактом, что они почти полностью отсутствуют на территории исторической России (включая Российскую империю и СССР). Большая часть биоразнообразия эпифитов сосредоточена в тропических и субтропических областях земли (Benzing, 1990; Zotz, 2016). Однако сосудистые эпифиты широко распространены и в умеренных областях южного полушария с океаническим климатом (Кэмпбел, 1948; Вальтер, 1974). Например, эпифитная флора характерна для Новой Зеландии (включая эпифитные орхидные) и для Южного Чили (вальдивийский лес) (Zotz, 2005). Предполагается, что лимитирующим фактором для распространения сосудистых эпифитов являются границы распространения устойчивых отрицательных температур зимой (Nieder, Barthlott, 2001). Так, единственный представитель сосудистых эпифитов в умеренной зоне Центральной Европы – Polypodium vulgare (Ричардс, 1961; Вальтер, 1968), который в южных частях Европы и на Черноморском побережье Кавказа (колхидский лес) сменяется близким видом P. cambricum (Берг, 1952). Эти два вида являются настоящими эпифитами, никогда не становясь наземными. P. vulgare в северных частях своего ареала становится литофитом (Фомин, 1934). Однако такой взгляд игнорирует обилие эпифитной формы P. vulgare во влажных горных лесах Альп (Stäger, 1908; Wilmanns, 1968). Плотность его сообществ достигает 300 экз./га, а высота произрастания на форофитах – до 14 м, причем в этих лесах бывают длительные периоды зимних морозов (Zotz, 2002; Zotz, List, 2003). Помимо обилия в горных лесах на севере Альп, P. vulgare также регулярно встречается как эпифит в более мягком климате Южной Европы, например, в Италии (Beguinot, Traverso, 1905), на Корсике (Fliche, 1902) или влажных лесах Северной Португалии (Schimper, 1888). В Великобритании, на Азорских и Канарских островах появляются эпифитные таксоны папоротников семейств Hymenophyllaceae или Grammitidaceae (Rübel, 1912; Tansley, 1939; Page, 1977; Bennert et al., 1992).

В целом, однако, эпифиты редки во всех этих флорах. Например, на Канарских островах эпифиты составляют лишь 0.2% от общего числа видов (Kunkel, 1993). В то время как юг Северной Евразии отделен от возможного флористического влияния тропической Центральной Африки Сахарой, а от тропиков Юго-Восточной Азии – огромными массивами Гималаев и Памира, Северная Америка более доступна для расселения крупных тропических родов эпифитов (Gentry, Dodson, 1987). Например, представитель крупного эпифитного неотропического рода, Tillandsia usneoides, заходит далеко на север, достигая 36° с.ш. (Garth, 1964). В целом же умеренные регионы Северного полушария намного беднее эпифитами, чем Южного (Zotz, 2005). При изменении широтного или высотного градиента в сторону похолодания в эпифитных сообществах растет доля споровых растений (Zotz, 2005). Однако проблема водоснабжения или низких температур не может быть признана единственной причиной крайне скудного присутствия эпифитов на большей части Голарктики (Zotz, 2005). Ряд видов наземных цветковых растений Европы достаточно часто становится в подходящих условиях факультативными эпифитами. Так, Л.С. Берг (1952) указывает для колхидского леса факультативный эпифитизм Оxalis villosa, а для гирканского леса – Сardamine hirsuta, Geranium robertianum и ту же О. villosa. Целенаправленные исследования феномена случайного эпифитизма у северных растений показывают его впечатляющие масштабы: так, в условиях Центральной Европы (горы Гарц, Германия) выявлено 100 видов случайных эпифитов из 39 семейств, при этом они наблюдались на четверти исследованных деревьев (Hoeber et al., 2019).

Между факультативностью и облигатностью эпифитов граница не очевидна. В более поздних работах был предложен ряд критериев для решения проблемы разной степени вовлеченности растений в эпифитный образ жизни (Benzing, 1990; Ibisch, 1996; Burns, 2010). Например, Ибиш (Ibisch, 1996) выделял “облигатные” эпифиты (более 95% всех представителей вида в определенном регионе растут как эпифиты), “случайные” эпифиты (более 95% представителей вида растут на земле) и “факультативные” эпифиты (процент эпифитов распределен между этими двумя полярными вариантами). Однако практическое применение подобного подхода оказалось неосуществимо из-за сложности подробного подсчета. Таким образом, о степени эпифитизма многих видов мы можем только гадать. Кроме того, обычна ситуация, когда один и тот же вид растет как эпифит и как наземное растение в разных типах леса (Gomes-da-Silva, Costa, 2011; Kirby, 2014).

Другой стороной проблемы границ эпифитизма является утрата связи с почвой у полуэпифитов. Одни авторы различают первичные и вторичные полуэпифиты, предполагая, что первичные полуэпифиты проходят стадию эпифитизма до установления контакта корней с почвой, а вторичные полуэпифиты прорастают на земле, но в процессе развития утрачивают связь с почвой из-за отмирания нижней, проксимальной части побега (Kress, 1986; Putz, Holbrook, 1986; Vargas, Andel, 2005). Однако изучение нескольких видов Philodendron и Monstera, которые обычно считаются вторичными полуэпифитами (Croat, 1978; Williams-Linera, Lawton, 1995), показало, что у всех взрослых растений присутствует связь корней с почвой (Zotz, 2016). Было предложено отказаться от использования термина “вторичный полуэпифит” (secondary hemiepiphyte) (Zotz, 2013b) в пользу термина “кочевая лоза” (nomadic vine), предложенного Моффеттом (Moffett, 2000). Консенсусным на сегодняшний момент является использование термина “полуэпифит” исключительно для первичных полуэпифитов (Zotz et al., 2021b). Эти растения начинают свою жизнь в виде эпифитных молодых особей, а затем устанавливают контакт корнями с почвой, а в некоторых случаях (как у фикусов-душителей) даже развиваются в полноценные деревья. Применение этого определения не должно находиться в контексте “полуэпифитной” фазы. Скорее, термин “полуэпифит” описывает конкретный тип онтогенеза или программы роста (Moffett, 2000), который включает ювенильную эпифитную фазу, за которой следует наземная фаза с укоренением в почве. Более того, этот термин не зависит от конкретной жизненной формы: гемиэпифиты могут быть древовидными, кустарниковидными, лианами, травянистыми растениями. В целом эпифиты вместе с полуэпифитами рассматриваются в группе структурно зависимых растений (structurally dependent plants): лиан, “кочующих лоз”, полупаразитов (Zotz, 2016). Таким образом, можно сказать, что эпифиты являются одной из эволюционных стратегий для освоения небольшими растениями полога и крон лесных экосистем.

1.2. Классификации эпифитов

Попытки классифицировать морфологические структуры травянистых многолетников, а именно к ним можно в основной массе отнести эпифиты, в отечественной литературе предпринимались неоднократно (Голубев, 1958; Серебряков, Серебрякова, 1965; Любарский, 1973; Смирнова, 1990; Татаренко, 1996; Нухимовский, 1997, 2002; Коломейцева, 2003, 2006; Мазуренко, Хохряков, 2010, и др.). Одни из этих систем преследовали узко специфические цели (например, сделать обработку какой-либо систематической группы растений или разработать методику флористических описаний), другие пытались решить глобальные филогенетические задачи или создать единую биоморфологическую систему в рамках одного сем. Orchidaceae (Смирнова, 1990). Существует множество признаков, по которым можно охарактеризовать биоморфы растительных организмов, но в зависимости от целей исследований обычно анализируется только часть признаков. Попытки проанализировать и включить в систему все известные морфологические признаки, как правило, приводили к созданию громоздких и трудно прочитываемых систем (Нухимовский, 1997, 2002). Однако эпифиты, как правило, ускользали от зрения отечественных ботаников ввиду сосредоточенности последних на территории бывшей СССР.

Европейская и, в особенности, англоязычная наука намного дальше продвинулась в этом вопросе. В связи с тем, что тропические сосудистые эпифиты морфологически довольно своеобразны, их еще в XIX в. пытались классифицировать в соответствии с экологией и биоморфологией (Schimper, 1888). Описанные в этой работе типы эпифитов (протоэпифиты, гнездовые и скобочные эпифиты, резервуарные эпифиты, полуэпифиты) переходили из сводки в сводку (Ричардс, 1961), так и не получив четких дефиниций с точки зрения более современных взглядов на экоморфологию и экофизиологию растений. В основном проблема этой классификации обнажается при проведении границы между эпифитами и биоморфами наземных и водных растений.

Первой серьезной попыткой вписать эпифиты в биоморфологический контекст на современном уровне следует, по-видимому, считать вышеупомянутою классификацию Раункиера (Raunkiaer, 1934). Однако невозможно избежать некоторой курьезности, применяя в отношении эпифитов методики, основанные на учете небольшого числа признаков. Так, например, согласно общепринятому принципу выделения жизненных форм по Раункиеру, эпифиты следует отнести к фанерофитам. Отнесение к фанерофитам эпифитных трав – довольно парадоксальная, но вполне оправданная мера. Поскольку автор концепции конкретно не пояснил, что фанерофиты непременно должны играть роль средообразователей и сами поднимать свои почки возобновления высоко над землей, мы вправе причислить большую часть эпифитов именно к фанерофитам. При этом основанные на ранних европейских нарративах традиционные взгляды российских морфологов (занимающихся изучением травянистых растений умеренного климата) на средообразующую, защитную и опорную функцию горизонтально расположенного субстрата, как на единственно возможный вариант, не работают в случае с эпифитами, которые растут в условиях недостатка влаги, сильной солнечной радиации, вертикальных олиготрофных субстратов.

По нашему мнению, к изучению морфологии тропических эпифитов необходимо подходить шире, опираясь на более свободную трактовку средообразующей роли климатических и эдафических факторов в условиях тропического климата. Проблема соотношения отечественного морфологического мышления и принятого в англоязычной литературе подхода проиллюстрирована на рис. 2. При формально-морфологическом подходе останется отнести все гигантское разнообразие эпифитов к трем–четырем моделям и этим ограничиться. Но и в англоязычной литературе существует мнение, что определяющей характеристикой эпифитов является их образ жизни, и что эпифиты должны быть отнесены к различным жизненным формам, например, кустарникам, лианам или травам (Mori et al., 2002). Для современного прагматичного взгляда характерно понимание эпифитов как единого экологического феномена, что отображено, по крайней мере, в важнейших монографиях по их биологии (Benzing, 1990; Zotz, 2016).

В кронах деревьев неизменными остаются такие биоморфологические характеристики, как способ ветвления, характер основной оси (наличие или отсутствие корневища), но при этом становятся почти бесконечными варианты их видоизменений на пути адаптивной эволюции. Такие признаки, как метаморфы побегов (стеблей и/или листьев) и корней, могут быть как гомологичными, так и аналогичными у разных таксономических групп и отражать общие адаптации к получению, рациональному использованию и сохранению воды. Обычно последний критерий рассматривают как базовый адаптивный отклик растения на условия освещенности и увлажнения. Поэтому традиционно выделяют два основных экологических типа эпифитов: гелиофиты (солнечные эпифиты) и сциофиты (теневые эпифиты) (напр., Pittendrigh, 1948). Согласно представлениям Бензинга (Benzing, 1986a, b), определяющим фактором в заселении полога дерева эпифитами является степень доступности влаги – постоянная или временная. Йоханссон (Johansson, 1975) рассмотрел возможную корреляцию между двумя группами экологических факторов и распределением эпифитных орхидей вдоль больших ветвей дерева-хозяина. Согласно его модели, в первую группу факторов входят относительная влажность воздуха, структура и влажность коры дерева, а также наличие на ней питательного слоя (гумуса). Во вторую группу факторов входят освещенность, температура воздуха и сила ветра. По направлению от ствола к концам ветвей влияние первой группы факторов ослабевает, а второй – усиливается, и наоборот. Эта модель показывает, что граница между различными группами эпифитов хотя и видна на морфологическом уровне, но может отсутствовать на экологическом (или, по крайней мере, не очевидна). Аккумулирование и сохранение воды являются основными абиотическими факторами роста эпифитных видов, в то время как наличие элементов минерального питания (ЭМП) и солнечное излучение остаются второстепенными (Zotz et al., 2001; Laube, Zotz, 2003). Этот вывод подтверждается и исследованиями, в которых эпифиты сравниваются напрямую с растениями, независимыми от дефицита влаги – полупаразитами: показано, что свет преимущественно определяет распространение омел, а влажность – эпифитов (Taylor, Burns, 2016).

У большинства эпифитов есть адаптивные структуры, такие как псевдобульбы (Orchidaceae), веламен воздушных корней (Orchidaceae, Araceae), а также трихомы листьев (Bromeliaceae), которые помогают поглощать и рационально использовать воду (Benzing, Sheemann, 1978). Кроме того, стебли и столоны могут становиться дополнительными фотосинтезирующими и сберегающими воду органами (Rodrigues et al., 2013).

Учитывая вышесказанное, мы пришли к мнению, что экоморфологическая классификация в первую очередь должна отражать именно те адаптивные особенности вегетативного тела растений, которые помогают им переживать дефицит влаги в естественных местообитаниях, а выбор основных признаков для экологической классификации эпифитов склоняется в пользу пары ксерофильность/гигрофильность, а не гелиофильность/сциофильность. Ксерофильность связана со способностью растений переносить атмосферную и субстратную засуху, используя особый тип метаболизма (САМ-фотосинтез), видоизменения побегов и корней, сезонное отмирание органов во время периода покоя, и в конечном итоге осваивать олиготрофные местообитания в кронах (рис. 1, 3).

На сегодняшний день в англоязычной литературе имеется несколько классификационных схем эпифитов, приведенных в монографии Бензинга (Benzing, 1990), а также в других работах, которые вошли почти без изменения в один из последних крупных обзоров биологии эпифитов Зотца (Zotz, 2016):

I. По отношению к форофиту (дереву-хозяину):

1. Случайные

2. Факультативные

3. Облигатные эпифиты

4. Полуэпифиты

     4.1. Душители

     4.2. Недушители

5. “Кочевые лозы” (только когда показано, что они независимы от земли)

II. По характеру роста:

1. Деревья

2. Кустарники

3. Травянистые растения

     3.1. Клубневые

        3.1.1. Запасающие, деревянистые или травянистые

        3.1.2. Мирмекофильные, в основном травянистые

     3.2. Сильно ползучие: деревянистые или травянистые

     3.3. Слабо ползучие: в основном травянистые

     3.4. Розеточные: травянистые

     3.5. Корневой/листовой “клубок”: травянистые

     3.6. “Гнездовые” эпифиты: травянистые

III. По требованию к увлажнению:

1. Пойкилогидрические (количество воды в тканях зависит от уровня влажности среды)

2. Гомойогидрические (способные поддерживать в тканях относительно постоянное содержание воды)

     2.1. Гигрофиты

     2.2. Мезофиты

     2.3. Ксерофиты

        2.3.1. Засухоустойчивые

        2.3.2. “Избегатели” засухи

     2.4. Суккуленты

IV. По требованию к освещению (по: Pittendrigh, 1948):

1. Гелиофильные (солнцелюбивые)

2. Промежуточные

3. Сциофильные (теневыносливые)

V. По трофической зависимости от форофита:

1. Относительно независимые от форофита

    1.1. Атмосферные эпифиты

    1.2. Обитатели тонких ветвей и коры

    1.3. Эпифиты, образующие “подвешенные” почвы или привлекающие муравьиные колонии

2. Использующие опад форофита и стекающую по стволу воду

     2.1. Гумусовые эпифиты

        2.1.1. Мелкие гумусовые формы

        2.1.2. Глубокие гумусовые формы

     2.2. “Скобочные” эпифиты

Как видно, существующие классификации однофакторны, фактически предложены разные классификации для разных целей (Benzing, 1990; Zotz, 2016), без попыток свести их воедино. Вместе с тем любое биологическое явление обладает внутренним единством, и чем подробнее классификация отображает различные аспекты биологии, тем она полнее. Наиболее совершенной явилась бы иерархическая классификация, способная отразить как экологические “вызовы”, стоящие перед эпифитами, так и экофизиологические “ответы” на эти вызовы, выраженные в конкретных экоморфологических моделях. Это заставило нас ранее предложить такую синтетическую классификацию, которая была призвана типизировать эпифиты по экоморфологическим особенностям и трофическим связям, и вместе с тем показать все разнообразие приспособлений эпифитов к жизни в кроне дерева (Еськов, 2012, 2018). Мы применили трехуровневую иерархию, разделив изначально все эпифитные растения на типы гелиофитов и сциофитов – уровень, отражающий первый базовый “вызов” эпифитизма. Ко второму уровню мы отнесли подтипы, как набор основных адаптивных схем в ходе эволюционного ответа на освоение крон в условиях лимитированного увлажнения и минерального питания. И наконец, третьим уровнем классификации явились конкретные морфологические схемы реализации таких адаптивных схем – экобиоморфы (табл. 1, рис. 3).

Интересна (и редка для отечественной ботаники) классификация эпифитов, предложенная недавно Н.М. Державиной (2019). Выделенные автором морфофункциональные типы отображают приспособления сосудистых эпифитов разных жизненных форм к условиям обитания в пологе тропического леса. В пределах морфофункциональных типов (факультативные эпифиты, облигатные эпифиты, гемиэпифиты) выделены морфологические группы и подгруппы по особенностям минерального питания и водоснабжения. Основным недостатком этой классификации, по нашему мнению, является сосредоточение на папоротниках (которые являются меньшинством среди эпифитов) и некоторая терминологическая вольность. Так, автор употребляет термин “факультативные” эпифиты в том смысле, в котором мы употребляем “сциофильные” (“теневые”) эпифиты, а не в значении случайного или необязательного эпифитизма. Кроме того, непонятно отнесение к эпифитам полупаразитов из семейств Loranthaceae и Viscaceae. По нашим данным, маловероятно наличие у эпифитов и опосредованного паразитизма через грибы (Eskov et al., 2020), тем более странно рассматривать классические полупаразиты как эпифиты. Несмотря на то, что исторически такой взгляд имел место (напр., Benzing, 1990; Assede et al., 2012), сегодня он скорее может рассматриваться как анахронизм (Zotz, 2016).

2.1. Ассимиляция углерода и его изотопный состав

Известно, что многим наземным (Bone et al., 2015) и эпифитным (Silvera et al., 2005, 2009; Qiu et al., 2015, и др.) орхидеям, а также эпифитам других семейств (Griffiths, Smith, 1983; Winter et al., 1983; Medina, 1996; Zotz, Ziegler, 1997; Zotz, 2004; Зитте и др., 2008; Silvera et al., 2010; Silvera, Lasso, 2016, и др.) свойственен САМ-фотосинтез (crassulacean acid metabolism – кислотный метаболизм толстянковых). В эволюционном смысле САМ явился очень удобным механизмом для эпифитов на пути ксероморфоза для освоения наиболее экстремальных местообитаний.

Разница изотопного состава углерода между С₃-растениями (к которым принадлежат множество хорошо знакомых нам бореальных растений) и С₄- или САМ-растениями существенна (Martin et al., 1990, 1992; Diels et al., 2004) и может отличаться на 10‰ и более (Тиунов, 2007). Теоретически максимальный показатель δ¹³С (доля отклонения от стандарта составляющего 0) у САМ-растений 12‰ (Зитте и др., 2007). Низкая дискриминация ¹³С у САМ-растений связана с сильным сужением устьиц во время усвоения СО₂ (Зитте и др., 2007) – механизм, препятствующий потерям воды. Таким образом, δ¹³С служит очень хорошим и точным маркером того или иного пути фотосинтеза в исследуемом материале (Зитте и др., 2007; Тиунов, 2007).

Прямая связь сужения устьиц и сниженной дискриминации ¹³С говорит о том, что растения, проявляющие этот эффект, находятся в условиях острого дефицита влаги (Зитте и др., 2007). Для эпифитов это должны быть так называемые эпифиты крон или гелиофильные эпифиты, находящиеся в тех частях крон форофитов, которые испытывают регулярные существенные суточные перепады влажности (Johansson, 1974, 1975, 1978; Sugden, 1981; Benzing, 1981, 1986a, b, 1987; Jacome et al., 2004, и др.). И в самом деле, доля эпифитов с САМ растет снизу вверх по высоте дерева (Silvera, Lasso, 2016) и уменьшается по мере продвижения в горы (Hietz et al., 1999).

Вопрос связи САМ-фотосинтеза с экологической пластичностью в пограничных условиях (например, при затенении) мало изучен у эпифитов. Деацидификация (процесс высвобождения СО₂ из яблочной кислоты) зависит от облучения, дальний красный свет этот процесс стимулирует (Barrow et al., 1982). Изучение влияния краткосрочного и долгосрочного влияния затенения на эпифитное бромеливое (Aechmea) с САМ показало при краткосрочном ограничении света неприспособленность (гибель хлоренхимы, изменение содержания яблочной кислоты, баланса СО₂), а при долгосрочном — более успешную приспособляемость (Ceusters et al., 2011).

Модель распределения типа фотосинтеза внутри группы с большой долей эпифитов хорошо изучена на бромелиевых. Для определения САМ- и С₃-фотосинтеза был сделан изотопный анализ углерода в тканях 1893 видов бромелиевых (57% от общего числа видов) из 57 родов. У 1074 видов (57%) значение δ¹³С типичное для С₃-фотосинтеза (дневная фиксация С), тогда как у 819 видов (43%) показана ночная фиксация углерода и САМ-фотосинтез. По высотному распределению наибольшее число С₃-бромелий было обнаружено на средней высоте от 500 до 1500 м над ур. м., тогда как частота встречаемости САМ-видов монотонно уменьшалась с увеличением высоты (Crayn et al., 2004, 2015).

Обсуждается также облигатный и факультативный характер САМ у эпифитов и его связь с жизненными формами и местообитанием. Виды с облигатным САМ имели значение 10–20‰, облигатным С₃ – 23–35‰ δ¹³С. Наиболее ксерофитные виды (атмосферные бромелиевые) все имели САМ-фотосинтез и произрастали в более сухих условиях, резервуарные бромелии имели широкое географическое распространение, они включали факультативные С₃-виды и факультативные САМ. Теневыносливые бромелии, растущие при высокой влажности воздуха, все были С₃ (Griffiths, Smith, 1983). У орхидей на примере 18 эпифитных, литофитных и наземных видов р. Cymbidium были обнаружены три категории фотосинтетической активности: сильный САМ, слабый САМ и С₃. САМ обнаружен у эпифитных и литофитных видов, у наземных видов – всегда С₃, независимо от их местообитаний. Авторы делают вывод, что слабый САМ – наследованный признак у цимбидиумов, а сильный САМ и С₃ появились последовательно в ходе эволюции рода (Motomura et al., 2008).

САМ не всегда является необходимым условием для освоения эпифитных местообитаний. Одно из главных семейств эпифитов (Araceae) имеет единственный вид с САМ и то среди наземных представителей (Zamioculcas zamiifolia) (Holtum et al., 2007). Генетические причины САМ мало понятны, во многом они остаются “черным ящиком” (Lüttge, 1989). Таким образом, не известно почему, например, у группы близкородственных видов, среди которой превалируют С₃-растения, встречаются виды с САМ (Tsen, Holtum, 2012). Не всегда очевидны и экологические причины этого (Silvera et al., 2010). САМ может переключаться на С₃ внутри одного вида эпифита, нося факультативный характер, в зависимости от условий произрастаний (Qiu et al., 2015). При этом САМ и С₄ не совместимы и не имеют взаимных переходов (Sage, 2002). Хотя имеются единичные данные, что это не так и возможен факультативный САМ у С₄-растений (Winter, Holtum, 2017).

Интригующим моментом является недавно обнаруженное различие типов фотосинтеза у разных вегетативных органов эпифитов. Так, показано, что у Cattleya walkeriana в сочных, суккулентных листьях имеется САМ, а в корнях и псевдобульбах – нет; Oncidium же сорта “Aloha”, обладающий тонкими листьями, имел САМ в корнях и псевдобульбах, но не в листьях (Rodrigues et al., 2013). Это говорит о том, что разные вегетативные органы эпифита самодостаточны в гораздо большей степени, чем у наземного растения, органы которого строго функциональны и соответственно взаимосвязаны. Функциональная диверсификация органов у эпифитов возможно является причиной редукции некоторых из них в процессе эволюции. Она заходит намного дальше, чем у наземных суккулентов, например, кактусов или молочаев. Так, экобиоморфологический тип эпифитных орхидей, именуемый в англоязычной литературе “shootless”, имеет полностью редуцированные листья, превратившиеся в катафиллы и седячий уплощенный побег. Таким образом, все фотосинтетические функции берут на себя воздушные корни (Benzing, 1996). Эти фотосинтезирующие корни (рис. 3ж), являющиеся единственным “зеленым” органом (хотя на вид они и не выглядят так) у shootless, также используют тип фотосинтеза, являющегося вариантом САМ, несмотря на отсутствие устьичного аппарата (Cockburn et al., 1985; Winter et al., 1985). Такие корни более успешно сопротивляются высыханию при более тонком (в две клетки толщиной) веламене (Benzing et al., 1983). Тонкий веламен является, по-видимому, необходимым условием газообмена при фотосинтезе в корнях.

2.2. Рост

Общая связь процессов роста и фотосинтеза растений является одной из фундаментальных проблем современной биологии (Зитте и др., 2007). Рост с экологической точки зрения – это процесс инвестиции и перераспределения ассимилятов. Так, показано, что сухая масса корней и листьев с возрастом падает у эпифитной орхидеи Dimerandra emarginata, а масса стеблей (видоизменных в псевдобульбы) растет (Zotz, 1998; Zotz et al., 2001), что говорит об экологической стратегии инвестирования в запасающие органы. Кроме того, концентрации азота в сухой массе ниже у эпифитов, чем у наземных растений (Schulze et al., 1994; Roderick et al., 2000). Это, однако, не обязательно является признаком недостатка ЭМП, а может быть свидетельством иной модели азотного питания у эпифитов, связанной с медленным ростом (Stuntz, Zotz, 2001). Таким образом, из всего вышеизложенного становится понятно, что рост эпифитов должен иметь ряд особенностей, связанных со спецификой их экофизиологии.

Мы изучили рост воздушных корней 20 видов эпифитов и полуэпифитов ex situ из 8 семейств (Orchidaceae, Bromeliaceae, Araceae, Cactaceae, Moraceae, Rubiaceae, Asclepiadaceae, Zingiberaceae) (Еськов, 2018). Было показано следующее:

1) у воздушных корней цветковых эпифитов вместо четко выраженной апикальной меристемы выявлена единая зона роста, которая характеризуется отсутствием у меристемы явной границы и продолжающимися митотическими делениями в зонах коровой паренхимы и ризодермы на протяжении значительной части зоны растяжения (рис. 4), длина зоны растяжения прямо пропорциональна скорости роста;

2) скорость роста воздушного корня, его длина и толщина коррелируют со следующими функциональными параметрами цветковых эпифитов: положительно – с удельной листовой поверхностью живых листьев, отрицательно – с удельной длиной корней, содержанием и изотопным составом азота и углерода в листьях и корнях.

Это свидетельствует о том, что эпифиты с САМ (диагностируемым повышенным содержанием ¹³С) имеют низкую потребность в азоте и медленнее растут (Еськов, 2018).

2.3. Подвешенные почвы и симбиотические связи

2.3.1. Что такое подвешенные почвы? Эволюция эпифитов шла не только в направлении строгого ксероморфоза, возможна и альтернативная стратегия, когда эпифит выступает как своего рода эдификатор в кронах леса. В рамках реализации этой стратегии вокруг корневой системы эпифитов образуются особые почвоподобные субстраты – подвешенные почвы. Образование таких подвешенных почв подчиняется несколько иным закономерностям, чем процессы “нормального” почвообразования в тропических условиях. Подвешенные почвы относятся к категории органических почв или почвоподобных образований, хотя им не уделяется должного внимания ни в одной классификации почв России и мира.

Недооценена роль подвешенных почв в круговороте органических веществ и биофильных элементов. Для некоторых почв, в частности органогенных, Ю.С. Толчельников (1985) ввел термин “вырожденное почвообразование”, при котором, в частности, непропорционально уменьшается роль того или иного фактора почвообразования (в данном случае почвообразующей породы), что исключает возможность их функционирования как почв в экосистеме. К подобным функционально почвоподобным телам относят и зоогенные почвы, все более активно изучаемые в последнее время (Абакумов, 2014). Однако имеются лишь единичные работы, воспринимающие зоогенные почвы как функциональный блок экосистем (напр., Frouz, Jílková, 2008). Существует также понятие о почве как элементе “экосистемы одного растения” (Чертов, 1983), но собственно подвешенные почвы, сопровождающие эпифитную колонизацию в тропиках, остаются малоизученными.

Подвешенные почвы определяются как органические субстраты и растительные остатки, задержанные в эпифитных сообществах, которые не прошли полную стадию детритизации и не превратились в гумус наземных почв (Shaw, 2013). Детритизация является одним из важных процессов функционирования лесных экосистем, обеспечивающим круговорот веществ. Скорость разложения органических веществ часто находится в зависимости от климатических условий (температуры и количества осадков) (Trofymow, Moore, 2002), биологической доступности разлагающегося материала и состава сообществ редуцентов. Данный процесс начинается со старения листьев, листопада и осаждения опада в лесной подстилке (Hempfling et al., 1991). Однако если эта последовательность нарушается, органическое вещество не попадает в подстилку сразу, а накапливается на поверхности препятствий. Такие почвы могут долгое время существовать в форме неразложившегося органического вещества, удерживаемого в кронах различными видами эпифитов.

Подвешенные почвы в лесном пологе испытывают бóльшие перепады температур и влажности, чем в лесной подстилке (Bohlman et al., 1995), и скорость разложения органического вещества в пологе по сравнению с подстилкой может быть иной (Lindo, Winchester, 2006, 2007). Так, по анализу разложения целлюлозных дисков экспериментально был показан более медленный распад органического вещества в условиях “воздушных почв”, чем на земле (Nadkarni, 1986). В подвешенных почвах присутствует и почвенная фауна, например, клещи (Lindo, Winchester, 2007) и ногохвостки (Shaw, 2015). Процесс заселения кроны деревьев нелетающей фауной изучен плохо, но предположительно включает в себя миграцию по коре дерева (Shaw, 2015).

Таким образом, подвешенные почвы являются интересным объектом изучения не только из-за нетрадиционного процесса почвообразования, но и вследствие того, что представляют собой важный фактор сохранения биоразнообразия “эпифитной фауны”. Видовое богатство и видовой состав муравьев зависят от размера эпифита и наличия подвешенной почвы (DaRocha et al., 2015). Отмечено, что биомасса обитателей подвешенных почв в 20 раз превышает таковую в наиболее обитаемом почвенном горизонте (Сергеева и др., 1989). В нескольких “гнездах” одного только вида Asplenium nidus, собранных из трех местообитаний во Вьетнаме, найдено 150 видов беспозвоночных (Сергеева и др., 1997).

В ходе наших исследований было выявлено, что подвешенные почвы характеризуются малым содержанием ароматических соединений (Abakumov et al., 2018; Rodina et al., 2020). Согласно термодинамической концепции гумификации (Schnitzer, 1978), происходит термодинамический отбор гуминовых веществ на основе отбора устойчивых ароматических колец, сопряженных с карбоксилами, а алифатическая периферия незначительно уменьшается за счет минерализации. Полученные нами результаты соответствуют данной концепции: доля ароматических веществ в составе структурных соединений гуминовых кислот выше, чем в валовом органическом веществе. Таким образом, можно сделать вывод, что в подвешенных почвах происходят процессы гумификации. Это важное наблюдение, показывающее, что, хотя существование подвешенной почвы лимитировано временем жизни самого форофита, это почва в буквальном смысле этого слова, где происходят процессы гумификации, схожие с настоящими, наземными почвами (Abakumov et al., 2018; Rodina et al., 2020).

2.3.2. Механизмы накопления подвешенных почв. Для эпифитов характерны разные способы образования подвешенных почв. У ряда эпифитов почвы формируются под самой куртиной. Очень часто в куртине эпифита поселяются муравьи, играющие важную роль в генезисе подвешенной почвы (DaRocha et al., 2015). В случае “гнездового” эпифитизма улавливание опада осуществляется воронкой листьев, а разрастание корней, формирующее вокруг корневой системы мощный почвенный ком, визуально напоминает птичье гнездо.

“Скобочные” эпифиты используют похожий механизм, образуя с помощью специализированных листьев-скобок воронки для сбора опада и дождевой воды (Benzing, 1990; Zotz, 2016). У р. Drynaria роль “скобок” выполняют стерильные цельные жесткие вайи особой морфологии, живые ткани которых рано отмирают, но сами вайи сохраняются на растении многие годы. Масса корневого кома у “скобочных” эпифитов меньше, чем у “гнездовых”. Так, измеренная масса “гнезда” (субстрат + корни) для Asplenium nidus в конце сухого сезона составляла 5099 г, а листьев 958 г; для “скобочного” эпифита Drynaria laurentii при общей массе 938 г масса корней и перегноя составляла всего 222 г (Вальтер, 1968). В целом гнездовые эпифиты способны накапливать до 30–40 кг органического субстрата на экземпляр, а в рамках сообщества – до 277.9 кг/га (Pocs, 1976). Последняя оценка, скорее всего, сильно занижена.

В ненарушенном лесу число гнездовых эпифитов может достигать 600 экз./га при средней массе “гнезда” 3–5 кг (Зонн, Ли Чан-Квей, 1958). Большая масса подвешенных почв очень серьезно меняет режим водоснабжения эпифитов. Влагоемкость у “гнездовых” эпифитов, в зависимости от морфологии и специфики “гнездового” кома, колеблется от 45.4 до 334.9% по отношению к их сухой массе (Pocs, 1976). Даже в сухой сезон влажность эпифитных субстратов в 2.5 раза выше влажности верхнего почвенного горизонта (Сергеева и др., 1989) и близка к 80%. Это связано с перехватыванием капельного конденсата, оседающего ночью в кроне и практически не достигающего земли (Панфилов, 1961).

В ряде случаев гнездовые эпифиты образуют специальные придаточные (или боковые у придаточных) корни с отрицательным геотропизмом, выполняющие роль “щетки”, в которой застревает опад (рис. 5). В англоязычной литературе эти корни именуются “impoundment” – “корни-улавливатели” (Benzing, 1996). Ранее эти корни были отмечены у орхидных родов Catasetum (Benzing, 1996), Ansellia и Graphorkis (Johansson, 1974). По нашим наблюдениям, они характерны также для других родов орхидей трибы Cymbidieae: Cymbidium, Acriopsis, Stanhopea, Gongora, Cycnoches, Grammatophyllum (Orchidaceae) и некоторых других. Среди иных семейств они есть у ряда представителей р. Anthurium (Araceae).

Гнездовые эпифиты с этими корнями, а также другими приспособлениями для удержания воды и опада, получили в англоязычной литературе устойчивое наименование “мусорной корзины” (trash-basket) (Benzing, 1990). Морфология корневой системы “гнезда” у представителей двух различных семейств схожа, что позволяет рассматривать это явление как проявление конвергенции. Физиологическая же причина отрицательного геотропизма в данном случае малопонятна. Тем не менее в литературе встречаются данные, указывающие на зависимость образования таких корней от уровня освещения (Werckmeister, 1971). В ходе наших исследований мы выяснили, что агеотропные воздушные корни-улавливатели обычно лишены меристемы, имеют ярко выраженный детерминированный рост и обладают особой механической прочностью за счет видоизменения клеток стели (Еськов и др., 2017). С точки зрения функциональной роли можно сказать, что данное приспособление является примером адаптивной эволюции, благодаря которой растительный организм в ходе онтогенеза формирует среду, облегчающую его существование. Таким образом, характер роста воздушного корня напрямую связан с его эдификаторной ролью, если для данного вида эпифита характерно депонирование органического вещества в виде подвешенных почв.

2.3.3. Колонизация муравьями. Ряд таксономических групп эпифитов является высокоспециализированными мирмекофитами (Janzen, 1974; Davidson, Epstein, 1989; Benzing, 1990; Gibernau et al., 2007; Zotz, 2016). Таковы, например, представители подтрибы Hydnophytinae, семейства мареновые (Rubiaceae), включающей пять родов (Chomicki, Renner, 2017), распространенных в Юго-Восточной Азии и Австралазии. Для этих растений характерны каудесоподобные домации (полые образования мирмекофильных растений, предназначенные для поселения муравьев), образованные путем разрастания гипокотиля. Это явление не специфично и происходит вне зависимости от наличия или отсутствия муравьиной колонизации. Показано, что неспецифичность симбиоза с муравьями является для группы исходной, хотя и утрачивалась в ходе эволюции 12 раз (Chomicki, Renner, 2017). При этом 13 раз возникший (включая существующий) мутуализм с муравьями ограничивается почти полностью родом Philidris (Chomicki et al., 2017).

Также облигатными мирмекофитами являются эпифитные папоротники из семейства Polypodiaceae родов Solanopteris (Forel, 1904; Gómez, 1974, 1977), Lecanopteris (Gay, 1991, 1993a, b; Gay, Hensen, 1992; Haufler et al., 2003) и одного представителя рода Polypodium (Koptur et al., 1998). Домациями в таком случае служат расширенные полые корневища, или клубнеподобные образования корневого происхождения. В ряде случаев домацием выступает, судя по всему, сама куртина, как это было показано для эпифитного папоротника Antrophyum lanceolatum (Vittariaceae) (Watkins et al., 2008).

Вопрос, зачем именно нужен консортизм с муравьями эпифитам, сложен. Совершенно очевидно, что для части эпифитов важна мирмекохория при расселении и завоевании эпифитных местообитаний (Janzen, 1974). В ряде случаев муравьи, обитающие в эпифите, могут быть неплохой защитой растению. Так, если для мирмекофитов Старого Света обычны консорты из сравнительно безобидных представителей р. Philidris (Chomicki et al., 2017), то для Америки часто характерно поселение в эпифитах р. Azteca, яростных защитников растения-хозяина (Gómez, 1974). Для тропических лесов о. Борнео показано, что удаление муравьев-консортов вида Crematogaster difformis резко увеличило повреждаемость фитофагами не только эпифитов, но и форофитов, на которых последние растут (Tanaka et al., 2009).

Но самая очевидная причина симбиоза – трофическая. Муравьи тропических экосистем в целом могут влиять на азотное питание древесных растений, среди которых обитают (Pinkalski et al., 2015). Помимо “традиционных” источников азота, мирмекофильные эпифиты могут получать его из продуктов жизнедеятельности муравьев. Это было, в частности, доказано применением меченого азота в продуктах, которыми кормили муравьев, и который по истечении определенного времени оказывался в мирмекофильных эпифитах (Gay, 1993a). Для эпифитного р. Squamellaria (Rubiaceae) отмечен случай “истинного фермерства” муравьев. Они не только защищают хозяина, но и откладывают экскременты исключительно на выросты стенок полостей-домаций, в которых обитают муравьи. Эти выросты обладают гиперадсорбционными свойствами для соединений азота. Эта адаптация является итогом длительной совместной эволюции муравьев и эпифитов (Chomicki, Renner, 2019). Муравьи, как и прочие животные, имеют отличный от растений изотопный состав азота (Vanderklift, Ponsard, 2003), что позволяет зачастую точно установить факт получения азота эпифитом от консорта. Таким образом, изотопный состав азота эпифита отражает трофическое влияние “животного” консортизма. Например, было изучено влияние лягушки (Scinax hayii) на минеральное питание танковой бромелии Vriesea bituminosa, в которой эта лягушка днем находит себе убежище. Показано, что бромелии с живущими в них лягушками имели более высокие значения ¹⁵N, чем без них (в полевом эксперименте). В условиях оранжереи получены сходные результаты (Romero et al., 2010). Похожего эффекта можно ожидать и для мирмекофильных эпифитов, что и было показано на Dischidia major (Asclepiadaceae), у которой 29% азота оказалось “муравьиного” происхождения. Интересно отметить, что 39% углерода это растение, домациями которого служат сами зеленые листья, имеющие мешковидные полости, также получает от дыхания муравьев (Treseder et al., 1995). В ходе наших исследований получены данные, которые позволяют говорить о влиянии муравьиной колонизации эпифитов на минеральное питание деревьев-хозяев (рис. 6). В данном случае не форофит через опад формирует подвешенную почву, а эпифитный ком, благодаря муравьиной колонизации, влияет на азотное питание форофита и его органическое вещество, во многом зоогенной природы (Еськов и др., 2017).

2.4. Минеральное питание эпифитов

2.4.1. Замена функциональной роли корней в минеральном питании. Минеральное питание эпифитов остается малоисследованной областью (Clarkson et al., 1986; Benzing, 1990). Функциональная роль воздушных корней в минеральном питании эпифитов обсуждается и не очевидна (Benzing, Renfrow, 1974; Antibus, Lesica, 1990; Benzing, 1990, 1996; Alien et al., 1993). Наиболее полно особенности минерального питания эпифитов изучены для тропиков Нового Света, в частности, для бромелиевых. Прямое участие листьев бромелиевых в минеральном питании и поглощении ионов было показано авторадиографией меченных тритием аминокислот через листовые трихомы (Benzing et al., 1976). Бромелиевые получают элементы минерального питания (ЭМП) из дождя, тумана, пыли, путем выщелачивания или разложения опада форофитов, а также из остатков животных (Benzing, 1990; Bermudes, Benzing, 1991; Romero et al., 2010). Это происходит благодаря наличию у бромелиевых особой биоморфологической модели: розеток, или “танков”, в которых происходит аккумуляция воды, опада и, возможно, поселение животных (Benzing, 1990, 2000; Romero et al., 2010).

Розеточные бромеливые имеют толстые кутикулы листьев, высокий устьичный контроль, локализованы в верхней части крон и благодаря этому успешно противостоят высокой степени инсоляции и высыханию (Reyes-Garcia et al., 2008). Виды с большими резервуарами выдерживают длительные периоды засухи. Накопленная вода может высохнуть через одну–две недели (Zotz, Thomas, 1999), и поэтому резервуарные бромелиевые полагаются на способность переключаться с C₃- на CAM-фотосинтез, чтобы пережить эти периоды нехватки воды (Benzing, 2000). Наличие ЭМП, как правило, менее важно, чем доступность воды (Laube, Zotz, 2003), но может быть лимитирующим фактором при наличии воды.

2.4.2. Есть ли трофическая связь между форофитом и эпифитом? Экспериментальные данные о возможной трофической связи между форофитами и эпифитами противоречивы. В горных лесах ЭМП менее доступны, чем в низинах леса (Grubb, 1977). Однако исследования ЭМП вдоль высотного градиента в Коста-Рике не показали связи между химизмом листьев эпифитов и высотой для любой из изученных эпифитных групп, которые включали папоротники, орхидеи и бромелии (Cardelús, Mack, 2010), т.е. не показывали связи в трофизме между эпифитами и форофитами. С другой стороны, многолетние опыты внесения минеральных подкормок в “эльфийском” лесу Пуэрто-Рико показали, что добавление ЭМП в почву стимулирует рост деревьев (Walker et al., 1996) и увеличивает содержание ЭМП в лиственных породах (Yang et al., 2007), что, в свою очередь, повлияло на рост эпифитов на этих деревьях. Эпифитные бромелии, произрастающие на подкормленных деревьях, четко реагировали на ЭМП: увеличением темпа роста, образования плодов и продолжительности жизни (Lasso, Ackerman, 2013).

Эти исследования (см. также Benner, Vitousek, 2007; Boelter et al., 2014) предполагают, что эпифиты ограничены в минеральном питании, и что между форофитами и эпифитами существует трофическая связь. Эта связь может быть особенно актуальной для бромелиевых, поскольку их биоморфолия позволяет улавливать опад с форофита. Однако эпифиты с другими механизмами сбора ЭМП могут быть не связаны с их деревом (Cardelús, Mack, 2010).

Биомасса эпифитов может быть сравнима с таковой у лиственных деревьев (Nadkarni, 1984; Hofstede et al., 1993), вследствие чего эпифиты могут играть важную роль в циклах ЭМП в облачных лесах (Coxson, Nadkarni, 1995). Это было подтверждено в многолетних исследованиях полога леса и экосистемы в Монтеверде, Коста-Рика (Nadkarni et al., 2000a, b). Показано, что эпифиты и сопровождающее их отмершее органическое вещество влияют на циклы ЭМП в лесу Монтеверде за счет их высокой биомассы (Nadkarni et al., 2000b), высокой способности несосудистых эпифитов к поглощению атмосферного ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ и ${\text{NH}}_{4}^{ + }$ (Clark et al., 1998), вклада эпифитов в общий опад (Nadkarni, Matelson, 1992), а также медленные темпы разложения эпифитов, упавших на почву (Matelson et al., 1993).

Хотя эти исследования показывают, что эпифиты воздействуют на содержание азота в тропических облачных лесах, взаимодействия между циклами питания эпифитов и форофитов остаются неясными. Наши исследования показали, что в двух из трех местообитаний Южного Вьетнама изотопный состав азота эпифитов и форофитов значимо скоррелирован, что говорит о взаимной трофической связи (рис. 7) (Eskov et al., 2019).

2.4.3. Азотное питание эпифитов. За последние десятилетия методы изотопной экологии стали важными инструментами для экофизиологии и изучения экосистем (Ehleringer et al., 1993; Högberg, 1997; Griffiths, 1998). Резкий естественный градиент изотопного состава “животного” и “растительного” азота позволяет понять возможные пути его миграции в эпифитном сообществе и его источники. В классическом исследовании Хайтса с соавторами (Hietz et al., 2002) выяснили, что эпифиты на небольших ветвях без подвешенной почвы имели более низкие концентрации N в листьях и пониженный δ¹⁵N, чем наземные растения, в силу того, что первые получают большую долю N непосредственно от дождя (содержащего обедненный тяжелым изотопом азот). У эпифитов было меньше δ¹⁵N (–3.9 ± 2.3‰), чем у форофитов (–1.1 ± 1.6‰), а подвешенные почвы имели более низкие значения (0.7 ± 1.2‰), чем наземные (3.8 ± 0.7‰). Авторы делают вывод, что азотный цикл, по-видимому, в значительной степени отделен от цикла дерева-хозяина.

В дополнение к азоту осадков, разлагающейся органики и экскрементов животных, некоторые виды эпифитов могут иметь доступ к атмосферному N₂, фиксированному микроорганизмами, живущими на листьях (Brighigna et al., 1992), или живущих как симбионты в корнях (Dighe et al., 1986). Прямой перенос азота, фиксируемый свободноживущими эпифиллами – цианеями, был обнаружен для наземного растения (Bentley, Carpenter, 1984). Это также может быть важным источником для некоторых эпифитов, растущих в ярусах крон, благоприятных для обитания азотфиксирующих свободноживущих и симбионтных цианобактерий (Forman, 1975).

В корнях эпифитов встречаются микоризы разных типов, важные для усвоения ЭМП (Bermudes, Benzing, 1989; Janos, 1993). Стюарт с соавторами (Stewart et al., 1995), основываясь на значении δ¹⁵N и общей концентрации азота, выделили две группы эпифитов: одну – с низким общим азотом и низким содержанием ¹⁵N, другую – с более высоким общим значением азота и δ¹⁵N. Это говорит как минимум о двух основных источниках азота для эпифитов.

2.4.4. Остальные ЭМП и микроэлементы. Сосудистые эпифиты низменных тропических лесов ограничены ЭМП, в основном фосфором, а иногда азотом, или фосфором и азотом одновременно (Zotz, Richter, 2006; Zotz, Asshoff, 2010; Wanek, Zotz, 2011). В горном лесу наблюдается резкое увеличение численности и видового богатства эпифитов при внесении фосфора в течение 15 лет, но этого не наблюдается при внесении азота или других ЭМП (Benner, Vitousek, 2007). Исследования бромелиевых также указывают на лимитирующий характер содержания фосфора для роста и развития эпифитов (Zotz, Richter, 2006; Lasso, Ackerman, 2013). Накопление P, Zn, Al, Fe, Na в ткани листьев Werauhia sintenissi, растущей на участках, удобряемых регулярно в течение 10 лет макро- и микро-ЭМП (Lasso, Ackerman, 2013), предполагает потребление и хранение не только фосфора, как сообщалось ранее для Vriesea sanguinolenta (Wanek, Zotz, 2011), но также и других ЭМП.

В лесах, растущих на ультраосновных породах (Новая Каледония), богатых тяжелыми металлами и микроэлементами, не наблюдается накопления их в эпифитах (Morat et al., 1984). Гораздо более очевидно поступление их из атмосферы во время дождей: K, Ca, Mg, Na для резервуарных бромелий (Benzing, 1990), и даже улавливание таких ионов, как Zn, Pb, Cd, Cu, Ni, Cr, Sn, V, атмосферными бромелиями (Shacklette, Connor, 1973; Schrimpff, 1984), что позволяет использовать их как индикатор атмосферных загрязнений.

3.1. Структура эпифитных сообществ

Структурность эпифитных сообществ – это, пожалуй, первое, что бросается в глаза при наблюдении эпифитов тропических местообитаний, поэтому совершенно неудивительно, что этой теме посвящена обширная литература, тем не менее степень изученности вопроса далека от завершенности. Эпифиты являются структурно зависимыми растениями, а среда их обитания трехмерна, будучи пространством древесных крон, в освоении которой роль играют не только отношения с форофитом (Hietz, 1997), но также климат и топография (Rees et al., 2001). Следовательно, можно ожидать, что процессы, формирующие эпифитные сообщества, будут по своей природе отличны от процессов формирования самого леса (Watkins et al., 2006).

Доступные результаты исследований с несосудистыми эпифитами (например, мхами или лишайниками) также могут иметь ограниченную применимость к сосудистым эпифитам (Ellis, 2012). Так, лишайники и мхи в лесах с умеренным климатом ведут себя как “почвопокровные” метапопуляции (Snäll et al., 2005), и это подразумевает, что локальные отмирания обычно происходят из-за повреждения куртин (т.е. падения деревьев; Löbel et al., 2006). Напротив, немногие данные, доступные для сосудистых эпифитов, указывают на очень разную динамику, при которой отмирания происходят часто не из-за падения деревьев или ветвей (Laube, Zotz, 2007).

В ботанической литературе было неоднократно описано зонирование эпифитных сообществ в зависимости от места произрастания растений в кронах деревьев (Johansson, 1974, 1975, 1978; Sugden, 1981; Benzing, 1981, 1986a, b, 1987), а также их видовой состав (Sugden, Robins, 1979; Ter Steege, Cornelissen, 1989). В последнее время исследователи стали уделять внимание изучению закономерностей видового богатства (Krömer et al., 2005; Cardelús et al., 2006). Хотя это полезно в нескольких контекстах: например, при анализе изменений разнообразия по градиентам высоты или в контексте сохранения, сравнивая растительность эпифитов в нарушенных и ненарушенных лесах (Wolf, Flamenco-S, 2003; Köster et al., 2009), но потенциал такого подхода для понимания пространственно-временных изменений в структуре эпифитных сообществ ограничен (Mendieta-Leiva, Zotz, 2015).

Основной массив исследований, посвященных структуре эпифитных сообществ, оперирует масштабами всего форофита (Bennett, 1986; Gottsberger, Morawetz, 1993; Carlsen, 2000; Annaselvam, Parthasarathy, 2001; Arévalo, Betancourt, 2006; Cascante-Marín et al., 2006; Goode, Allen, 2008; Hirata et al., 2009; Aguirre et al., 2010; Adhikari et al., 2012a, b, и многие другие). Гораздо реже рассматриваются отдельно эпифиты различных зон дерева, например, ствола и кроны (Rudolph et al., 1998; Rosenberger, Williams, 1999; Pos, Sleegers, 2010).

Масштаб исследований эпифитных сообществ самый разный: от 3–5 видов (Winkler, Hietz, 2001; Winkler et al., 2007, 2009) до 336 видов (Kluge, Kessler, 2011) и от 127 отдельных экземпляров, вовлеченных в исследования (Adhikari et al., 2012a, b), до 39 735 (Linares-Palomino et al., 2009). Динамической стороне трансформации структуры эпифитных сообществ во времени посвящено сравнительно немного исследований (напр., Bennett, 1986; Rosenberger, Williams, 1999; Schmit-Neuerburg, 2002; Laube, Zotz, 2007; Winkler et al., 2007, 2009; Goode, Allen, 2008; Werner, 2011). Временные диапазоны составляют от 4 месяцев (Goode, Allen, 2008) до 8 лет (Laube, Zotz, 2007).

Трехмерное распределение сосудистых эпифитов объединяет различные градиенты экологической неоднородности (Stein et al., 2014) и таким образом предлагает несколько вариантов масштабирования при исследованиях. Такими могут быть: 1) зоны дерева, либо ветви, крона или ствол (Mehltreter et al., 2005; Irume et al., 2013, и др.); 2) отдельное дерево (Nieder et al., 2000; Irume et al., 2013, и др.) и 3) стационарная площадка (Linares-Palomino et al., 2009, и др.). Эти экологические масштабы определяются различными внешними факторами или организационными задачами. Например, при изучении видоспецифичности эпифитов и форофитов требуются исследования в масштабах стационарных площадок (Vergara-Torres et al., 2010).

Таким образом, число исследований эпифитных сообществ довольно велико. В недавней попытке формализировать изучение этой темы обнаружено в общей сложности 318 исследований, из которых только 26% описывают как видовой состав, так и видовое разнообразие, т.е. в полной мере можно говорить о структуре эпифитных сообществ (Mendieta-Leiva, Zotz, 2015). Однако даже эти исследования настолько разнородны, что не пригодны для метаанализа. В связи с этим авторы предлагают стандартизировать изучение эпифитных сообществ, беря за единицу выборки форофит, а само сообщество принимать как комплекс сосудистых эпифитов (vascular epiphytes assamblages – VEAs) (Mendieta-Leiva, Zotz, 2015).

Наши исследования эпифитных сообществ лесов Вьетнама показали, что представители различных семейств сильно отличаются своей чувствительностью к нарушениям. Наиболее уязвимы виды орхидей – будучи доминирующей группой в эпифитном сообществе первичного леса, они почти полностью выпадают при антропогенном воздействии. Увеличение видового разнообразия эпифитов в менее нарушенных лесах происходит прежде всего за счет видов “нижних” ярусов и напрямую зависит от ярусности формации. Снижение числа ярусов формации приводит к выпадению видов “нижних” синузий (Еськов, 2013). Этот вывод подтверждается и при изучении эпифитных сообществ искусственных лесопосадок, в которых папоротниковые эпифиты доминируют над орхидными (Еськов и др., 2020).

3.2. Диаспорология эпифитов

Распространение и расселение эпифитных растений имеет ряд особенностей, связанных с проблемами их прикрепления к субстратам высоко над землей и, соответственно, транспорта диаспор эпифитов к этим субстратам. Как мы обозначили выше, это один из базовых экологических вызовов, стоящих на пути эпифитизма. Эволюция диаспор у эпифитов довольно однообразна и идет по двум направлениям: 1) уменьшение семени для распространения ветром при аэрохории, 2) образование сочных небольших и ярких ягод при различных видах зоохории, в подавляющем большинстве осуществляемой птицами или муравьями. В целом эти тенденции были положены в основу классификации Шимпера (Schimper, 1888), который выделил три группы диаспор: 1) “пылевидные” (у орхидей и папоротников), 2) другие аэрохорические семена с различными типами придатков (например, у Bromeliaceae – Tillandsioideae) и 3) зоохорические диаспоры (например, у Cyclanthaceae, Araceae, Gesneriaceae, Cactaceae). Эта классификация остается актуальной до сего дня и в целом не пересматривалась.

У семян орхидных наблюдается корреляция между образом жизни, размером и формой семян. Для 18 видов р. Paphiopedilum (Orchidaceae) было весьма наглядно показано, что размер и отношение длины к ширине семени уменьшаются при переходе от наземных форм к литофитным, и затем к эпифитным (Коломейцева и др., 2012).

У бромелиевых также наблюдается зависимость строения плодов и семян от экологии вида. Так, у наземного ананаса развивается большое сочное соплодие, и распространение семян идет через эндозоохорных агентов среди наземных животных. Крупные “резервуарные” бромеливые, растущие в развилках деревьев, часто имеют сочные ягоды и, по всей видимости, распространяются птицами, поедающими их. Наиболее специализированными эпифитами из бромелиевых являются представители р. Tillandsia, мелкие семена которых, распространяющиеся воздушным путем, имеют характерные волосовидные выросты тесты и при перепадах влажности воздуха совершают винтовые гигроскопические движения. Благодаря этому, семя весьма цепко прикрепляется к самым, казалось бы, неподходящим субстратам, где и прорастает (рис. 3д). Это не только очень тонкие ветви верхушек деревьев, где обычно эпифиты не встречаются, но и линии электропередач, что часто удивляет многих путешественников по Южной Америке.

Диаспорология эпифитных представителей семейства кактусовых также имеет ряд особенностей. Так, при проращивании большого числа семян эпифитных кактусов было отмечено, что зародышевый корень сразу после появления из оболочки семени обильно обрастает корневыми волосками и прекращает свой рост. При этом первых митотических делений апикальной меристемы на таких корнях обнаружено не было. Лишь по истечении пяти–семи дней у проростков стали появляться адвентивные корни. Видимо, это обусловлено необходимостью проростков как можно более прочно закрепиться на эпифитном субстрате после прорастания (Панкин, 2005).

Семена цветковых эпифитов весьма мелкие, достигая рекордных значений у орхидей, у которых носят столь редуцированный характер, что в естественных условиях совершенно не способны прорастать вне симбиотических связей с грибами. В целом для диаспорологии цветковых эпифитов характерно почти полное отсутствие фактических данных о способности к рассеиванию семян (Zotz, 2016).

Менее понятна диаспорология споровых сосудистых эпифитов. Также мы наблюдали в природе (Южный Вьетнам), что упавшие экземпляры Drynaria quercifolia не гибнут, а продолжают расти наземно, в условиях саванноподобного редколесья, но никогда не размножаются на земле самостоятельно. Ювенильные экземпляры спорофита Platycerium grande в том же редколесье встречались на стволах деревьев на высоте не выше одного метра и никогда не наблюдались на поверхности земли. Таким образом, может иметь место облигатность типичных споровых эпифитов, но сами причины и механизм селективного прорастания спор пока не ясен. Сравнивая же морфологию спор и гаметофитов эпифитных папоротников, очень трудно выявить какую-либо четкую тенденцию, предполагающую облигатный эпифитизм. На приведенных ниже примерах видно, насколько затруднительно выявить связь между эпифитным образом жизни и морфологией спор и заростков.

Для р. Ophioglossum (Ophioglossaceae) описаны заростки эпифитных видов O. pendulum и O. palmatum, которые чаще всего имеют вытянутую форму, но могут быть и относительно бесформенными. Они, как правило, очень хрупкие, мясистые, имеют микоризу и не содержат хлорофилла. Их споры, как и у прочих представителей семейства, прорастают строго в темноте (Арнаутова, 2008), что делает не совсем понятным механизм их распространения в природе. Споры другого эпифитного сем. Vittariaceae зачастую прорастают в спорангиях. Их заростки имеют необычную лентовидную форму и многочисленные органы вегетативного размножения – геммы (Арнаутова, 2008). Кроме того, заростки р. Vittaria способны долго жить независимо. По гаметофиту был описан вид V. appalachiana, спорофит которого неизвестен (Farrar, Mickel, 1991). Тут прослеживаются параллели с другим обширным эпифитным семейством – Hymenophyllaceae, заростки которого также имеют необычную лентовидную или нитевидную форму и нередко образуют эндомикоризу. Они могут жить независимо на протяжении длительного периода. В процессе изучения таких автономных гаметофитов было описано два новых вида, спорофиты которых не найдены: Trichomanes intricatum и Hymenophyllum tayloriae (Арнаутова, 2008).

У полностью эпифитных родов сем. Polypodiaceae, таких как Platycerium и Pyrrosia, наблюдается опушение заростков многоклеточными волосками сложной формы, что тоже можно рассматривать как приспособление для выживания в строго эпифитных условиях. Важно и то, что часто споры эпифитных папоротников содержат хлорофилл и маслянистые включения, вследствие чего быстро теряют всхожесть из-за полного отсутствия у таких спор периода покоя (Арнаутова, 2008). Ряд споровых сосудистых эпифитов обладает интересными механизмами вегетативного размножения. Так, эпифитные представители р. Huperzia (Lycopodiaceae), попадая на подходящий субстрат (например, покрытую мхом ветку), способны образовывать выводковые почки на свешивающихся вниз спорофиллоносных частях побега. Диаспорология споровых эпифитов, несомненно, требует дополнительных исследований.

Надо отметить, что проблематика диаспорологии эпифитов не исчерпывается только изучением морфологии их диаспор и стратегий расселения, но должна опираться на более глубокое понимание биотических связей “форофит–эпифит”, которые, помимо высказанных несколько десятилетий назад соображений по поводу текстуры коры и видоспецифичности, до последнего времени были недостаточно очевидны. Не менее важным для расселения эпифитов оказался также возраст и размер дерева-хозяина (Zotz, Vollrath, 2003). Например, было показано, что с увеличением расстояния между деревьями Brosimum alicastrum (Moraceae) увеличиваются и генетические отличия у исследуемых экземпляров, что, в свою очередь, влияет на сообщество эпифитов, а также беспозвоночных, живущих на стволе и в опаде. Вполне возможно, что в данном случае лимитирующим фактором для расселения диаспор и успешного прорастания являются более тонкие связи, например, присутствие нужных штаммов эндофитных грибов, химический состав стекающей по стволу воды с вторичными метаболитами растения-хозяина, толщина мохового и лишайникового покрова ствола (Zytynska et al., 2011).

3.3. Экосистемная роль эпифитов

Из всего вышеизложенного становится понятно, что эпифиты вносят существенный вклад в экосистему. Но какого рода этот вклад и насколько он масштабен? Только сравнительно недавно было начато осмысление экосистемной роли эпифитов (рис. 8). Было предложено считать саму живую биомассу плюс разлагающуюся в эпифитах органику и подвешенные почвы в целом как эпифитный материал (epiphytic material – ЕМ) (Gotsch et al., 2016). Похожий подход использовали при исследовании эпифитов в горном субтропическом лесу в Китае, где авторы для эпифитных сообществ вместе с сопровождающей его косной органикой используют термин “органическое вещество крон” (canopy organic matter – СОМ) (Chen et al., 2010). Авторы оценили депонированные в СОМ ЭМП (N = 37.9 ± 9.0; P = 1.97 ± 0.47; K = = 9.6 ± 2.3; Ca = 9.6 ± 2.3; Mg = 2.64 ± 0.63 и Na = = 0.25 ± 0.06 кг/га) при общей массе СОМ 2261 ± ± 537 кг/га, в которой преобладали мохообразные (73.6%) и подвешенные почвы (13.9%) (Chen et al., 2010).

Фукциональное разделение сосудистых и бессосудистых растений при изучении экосистемной роли эпифитов не целесообразно, и последние должны учитываться, по меньшей мере, в тех лесах, где они имеют явную средообразующую роль: например, в горных моховых или в субтропических и умеренных лесах. Так, при изучении азотофиксации ассоциированных с мохообразными цианобактерий в Британской Колумбии было выяснено, что через эпифитные мхи привносится в экосистему существенно большее количество азота (0.76 кг/га в год), чем через наземные (0.26 кг/га в год) (Lindo, Whiteley, 2011). Другой особенностью эпифитных мохообразных является то, что они могут поглощать азот как в органической, так и в неорганической форме (Song et al., 2016), что делает их важным компонентом удержания азота в биосистеме, препятствующим его вымыванию.

Похожие результаты характерны и для тропических местообитаний. Так, во влажных тропических лесах Коста-Рики применение метки по ¹⁵N показало, что ${\text{NO}}_{3}^{ - }$, ${\text{NH}}_{4}^{ + }$ осаждаются ЕМ крон в меньшей степени, чем растворенный органический азот, который почти полностью поглощался в кронах. Наибольшее количество поглощенного ¹⁵N было найдено в эпифитных мохообразных (16.4%), хотя наибольшая доля биомассы ЕМ состояла из сосудистых эпифитов (Umana, Wanek, 2010).

Для понимания масштабности экосистемной роли эпифитов самым важным критерием является количественное определение ЕМ. Самая низкая оценка (0.5 кг/га) была зарегистрирована для 8-летнего подроста в субтропическом облачном лесу на Канарских островах (Patiño et al., 2009); самая большая масса (44 000 кг/га) была зарегистрирована для горных лесов в Колумбии (Hofstede et al., 1993). Рост массы ЕМ происходит с течением времени экспоненциально: так, на Канарских островах 0.5 кг/га ЕМ в 8-летнем лесу увеличилось до 205 кг/га после 25 лет восстановления. В промежуток между 25–60 годами масса ЕМ продолжала расти экспоненциально (от 205 до 1253 кг/га) (Patiño et al., 2009). В горном дождевом лесу Монтеверде, Коста-Рика, биомасса ЕМ в 40-летнем вторичном лесу была 200 кг/га, тогда как ЕМ в старовозрастном лесу на два порядка выше и составляла 33100 кг/га (Nadkarni et al., 2004). Исследована масса эпифитов (растения + гумус в пологе) в лесах Северного Таиланда. Она значительно варьировала от 80 г/м² для разреженных мохообразных до 5882 г/м² для ковров орхидных. С увеличением размеров дерева масса эпифитов увеличивается в целом на дерево с 73 до 481 кг, возрастает доля сосудистых эпифитов и подвешенных почв, в то время как биомасса мохообразных снижается (Nakanishi et al., 2016).

Масштабное накопление ЕМ дает возможность массового удержания в кронах больших объемов воды. Например, в Коста-Рике мхи в горном лесу способны впитывать воду на 400% от их сухого веса (Holscher et al., 2004; Köhler et al., 2007), а неотропический мох Octoblepharum pulvinatum имеет влагоемкость 7000% от его сухой массы (Wagner et al., 2014). На уровне всего древостоя оцененные значения депонированной воды в ЕМ составляли от 0.81 мм в тропическом горном лесу Коста-Рики (Holscher et al., 2004) до 5 мм в моховом облачном лесу в Танзании (Pocs, 1976). При этом участие мхов в депонировании осадков достаточно скромное (6%) из-за их обычно высокой насыщенности влагой (Holscher et al., 2004). Мхи также быстрее теряют депонированную влагу: в течение 3-дневного периода без осадков максимальная потеря воды составила 251% от сухого веса для мохообразных и 117% для подвешенных почв (Kоhler et al., 2007).

Источники ЭМП в ЕМ могут быть автохтонными (перехваченный опад деревьев и т.п.) или аллохтонными (ионы, полученные извне экосистемы, например, через дождь или туман). С точки зрения экосистемной функции, важно различать эти два источника. Если эпифиты получают все свои ЭМП из автохтонных источников, тогда они просто участвуют в цикле ЭМП от почвы к деревьям и не увеличивают общий пул ЭМП (Gotsch et al., 2016). С другой стороны, депонирование ЭМП, полученных извне экосистемы, потенциально увеличило бы общий вклад ЭМП в экосистему (Nadkarni, Matelson, 1992). Способность EМ к удержанию ЭМП весьма велика: было исследовано поглощение неорганического азота четырьмя компонентами крон: 1) эпифитными мохообразными, 2) ЕМ (небольшие сосудистые эпифиты, перехваченный опад и подвешенные почвы), 3) крупная листва сосудистых эпифитов и 4) листва форофитов. Эксперименты показали, что ${\text{NO}}_{3}^{ - }$ сильнее поглощались эпифитными мохообразными, но не листвой крупных сосудистых растений. Поглощение ${\text{NH}}_{4}^{ + }$ эпифитными мохообразными и ЕМ был несколько ниже и отражал внутреннюю цикличность ${\text{NH}}_{4}^{ + }$ в кронах. Авторы исследования определили, что EМ депонируют 33–67% неорганического азота, растворенного в атмосферных осадках (Clark et al., 2005). ЭМП из EM становятся доступными для деревьев, когда EM падают из крон на почву, когда ЭМП выщелачивается при дождях и в случае врастания адвентивных корней форофитов в подвешенные почвы (Gotsch et al., 2016).

И наконец, многочисленные организмы филлосферы (печеночники, мхи, лишайники, бактерии, грибы и другие микроорганизмы), которые мы напрямую не включаем в эпифитное сообщество, но которые можно отнести вместе с эпифитами к подвешенной биоте, оказывают существенное влияние на фотосинтетическую стратегию, гидравлику, поглощение ресурсов, температуру листа, защитные и многие другие свойства. Они влияют на массу семени, устьичную проводимость, длительность жизни листьев (Jones, Dangl, 2006; Lambers et al., 2008; Friesen et al., 2011; Sawinski et al., 2013; Kembel et al., 2014). Снижение фотосинтеза за счет затенения эпифилльными мохообразными может компенсироваться большим поступлением ассоциативно фиксированного азота. Продуцированный фитопатогенами цитокинин может увеличивать длительность жизни листа. Листовые бактерии и грибные эндофиты могут усиливать поступление воды с поверхности растения в его ткани. Организмы филлосферы могут синтезировать вещества, меняющие смачиваемость листа и проницаемость кутикулы (Schreiber et al., 2005; Beattie, 2011; Ritpitakphong et al., 2016). В целом эпифитные и эндофитные организмы листа изменяют многие свойства растений-хозяев (Rosado et al., 2018).