Журнал общей биологии, 2021, T. 82, № 5, стр. 368-381

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Род Minuartia s.l. включает в себя около 175 видов (McNeill, 1962; Rechinger, 1988; Halliday, 1993; Kamari, 1997; Rabeler et al., 2005). Ареал представителей в основном приурочен к аркто-альпийской зоне Северного полушария: в Европе, прежде всего в Средиземноморье, и в Кавказско-Малоазиатском (ирано-турецком) регионе. На территории Кавказа род представлен 22 видами (Лазьков, 2012).

Модельные виды для изучения биоморфологических характеристик и моделей побегообразования были отобраны по следующим критериям: 1) положение вида в системе рода, 2) экологические особенности представителей, 3) доступность репрезентативного материала. На основании этих критериев в качестве модельных были выбраны шесть видов, обитающих на Кавказе, представленные в табл. 1 (Лазьков, 2012).

Для анализа биоморфологии модельных видов проводили натурные наблюдения, использовали гербарные образцы собственных сборов, а также проанализировали несколько сотен гербарных листов из фондов Московского государственного университета (MW), Гербария Главного ботанического сада им. Н.В. Цицина (MHA). Полевой материал был собран на территории Тебердинского государственного природного биосферного заповедника в августе 2015 и 2016 гг. и в ущельях Цей и Фиагдон Северо-Осетинской Республики в августе 2017 и 2019 гг.

При описании биоморфологии модельных видов в основном использовали сравнительно-морфологический и структурно-функциональный методы. Для описания жизненных форм взрослых растений использовали принятую в отечественной биоморфологии терминологию (Современные подходы…, 2008; Актуальные проблемы…, 2012). Растения анализировали с позиции моделей побегообразования (Серебрякова, 1977, 1981, 1987), модульной организации (Шафранова, 1980, 1981, 1993; Бигон и др., 1989; Шафранова, Гатцук, 1994; Гатцук, 1994, 1995; Савиных, 2008). Для удобства сравнения модельных видов использовали терминологию Л.Е. Гатцук и Н.П. Савиных (Гатцук, 1994, 1995; Савиных, 2008), в частности понятие об универсальном модуле как об одноосном побеге, образованном в результате деятельности одной апикальной меристемы. Изучали ритм сезонного развития по методике И.Г. Серебрякова (1954, 1964). Соцветия были охарактеризованы по Паркину (Parkin, 1914) и Троллю (Troll, 1964). Растения схематично зарисовывали, данные по строению побегов фиксировали на схемах.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Модель побегообразования Pseudocherleria imbricata (M. imbricata) – моноподиальная полурозеточная (подобная модель побегообразования у высокогорных трав была описана в работе Н.П. Савиных (2006)). Растение заселяет территорию при помощи моноподиального нарастания (рис. 1). Разрастание осуществляется благодаря развитию пазушных побегов из почек без состояния покоя (силлепсис). Растение образует густую дерновинку, которая закреплена в почве за счет хорошо развитого главного корня, достигающего в длину у крупных особей нескольких десятков сантиметров. Придаточных корней на надземной системе анизотропных побегов практически не образуется. Цветки обычно одиночные. Используя подходы к описанию строения побегов Тролля (Troll, 1964), с дополнениями Н.П. Савиных (2006), у побегов P. imbricata можно выделить следующие зоны: 1) вегетативную (вегетативный участок побега); 2) вегетативно-генеративную (от метамера с первым до метамера с последним пазушным цветком или соцветием); 3) зону вторичного вегетативного нарастания – вегетативный участок побега, сформированный после заложения последнего пазушного цветка или соцветия.

Рис. 1.

Схема строения побегов P. imbricata. 1 – цветок; 2 – вегетативный облиственный побег; 3 – укороченный побег; 4 – лист; 5 – плод; 6 – многолетняя часть побега; 7 – граница годового прироста; n, n + 1 – порядки ветвления осей.

Развитие генеративных органов происходит одновременно с ростом побегов. Это возможно за счет того, что поликарпические побеги начинают свое развитие и растут вертикально до тех пор, пока не произойдет заложение одиночного цветка, затем побег продолжает вертикальный рост, однако формирует до начала плодоношения только короткие междоузлия. Тем временем цветоножка удлиняется, вынося цветок над поверхностью всей дерновинки, и, таким образом, пазушный цветок занимает псевдотерминальное положение на оси побега. После формирования коробочки побег снова начинает рост с длинными междоузлиями до образования нового цветка. Таким образом, можно говорить о том, что универсальным модулем (Савиных, 2008), т.е. тем, что формируется в течение моноподиального нарастания побега P. imbricata, являются полициклические поликарпические моноподиальные оси с редуцированными до одного цветка боковыми генеративными структурами (рис. 2).

Рис. 2.

Схема строения полициклического поликарпического побега P. imbricata. 1 – почка.

У взрослого растения можно наблюдать очень активное ветвление за счет развития пазушных побегов, которые со временем входят в состав многолетней части дерновинки (рис. 1). В конце вегетационного периода многочисленные побеги, которые входили в вегетативно-генеративную зону, полегают. После зимовки, весной следующего года, входят в состав вегетативной зоны растения, а из почек возобновления на этих побегах начинают свое развитие побеги возобновления. Таким образом, каждый побег прошлого года входит в многолетнюю часть всего растения. Это позволяет максимально эффективно осваивать пространство.

P. aizoides (M. aizoides) имеет моноподиальную полурозеточную модель побегообразования. Захват пространства осуществляется путем роста многолетних горизонтально растущих побегов с развивающимися на них многочисленными розеточными побегами. Розеточные побеги многолетние, на протяжении нескольких лет сохраняющие отмершие прошлогодние листья. В начале вегетационного периода из прошлогодних почек на многолетних побегах начинают развиваться плагиотропные побеги разрастания с относительно длинными междоузлиями (рис. 3). Получившиеся побеги продолжают моноподиально нарастать, и одновременно в пазухах листьев закладываются почки, которые без периода покоя дают начало розеточным побегам (рис. 4). Такие побеги имеют короткие междоузлия и в фазе вегетативного ассимилирующего побега могут провести от одного года до нескольких лет, но в любом случае такие побеги никогда не переходят к цветению в первый вегетационный период после начала развития, что характеризует их как полициклические. Следует отметить, что оси P. aizoides по функциональному назначению производных апикальной и пазушной меристем соответствуют моноподиальной розеточной модели Т.И. Серебряковой, однако по длине междоузлий такие оси следует относить к моноподиальной полурозеточной модели побегообразования, описанной Н.П. Савиных (2006). В большинстве случаев генеративный пазушный побег закладывается на второй или последующие года развития. Таким образом, универсальным модулем P. aizoides можно считать полициклические поликарпические моноподиальные оси со специализированными вегетативно-генеративными побегами.

Рис. 3.

Схема строения побегов P. aizoides. 1 – генеративный облиственный побег.

Рис. 4.

Схема строения полициклического поликарпического побега P. aizoides.

Генеративные побеги обладают анизотропным ростом и в базальной части имеют короткие междоузлия, в средней части – длинные. В апикальной зоне развивается терминальный цветок или малоцветковый дихазий из двух, максимум четырех цветков. После цветения и плодоношения генеративный пазушный побег полностью отмирает.

За счет активного ветвления, благодаря развитию моноподиальных плагиотропных побегов, со временем растение образует густую радиально-плоскую подушку. Пространство между многолетними осями плагиотропных моноподиев и развивающихся на них розеточных побегах плотно заполнено отмершими остатками листьев.

Модель побегообразования Cherleria circassica (M. circassica) моноподиальная розеточная. Укороченные многолетние побеги нарастают моноподиально в течение многих лет. В результате развития пазушных побегов образуется очень плотная радиально-шаровидная подушка, заполненная внутри остатками листьев. Растение имеет хорошо развитую систему главного корня, благодаря которому крепко закреплено в почве. Придаточных корней на побегах не образуется.

На многолетних розеточных побегах за один вегетационный период могут развиваться несколько вегетативно-генеративных облиственных побегов. Таким образом, розеточные побеги являются поликарпическими. Вегетативно-генеративные побеги всегда развиваются из почек, переживших состояние покоя. Такие вегетативно-генеративные почки могут развиваться на втором и последующих годах развития розеточного побега, из этого следует, что такие побеги дициклические. Универсальным модулем C. circassica можно считать полициклические поликарпические моноподиальные оси с дициклическими вегетативно-генеративными побегами (рис. 5).

Рис. 5.

Схема строения полициклического поликарпического побега C. circassica.

В строении вегетативно-генеративного облиственного побега выделяют несколько структурно-функциональных зон: нижнюю зону торможения, представленную участком побега с короткими междоузлиями; среднюю зону торможения – участок побега с длинными междоузлиями; зону обогащения и зону соцветия (рис. 6). Зона обогащения, если она имеется, обычно включает в себя от одного до трех паракладиев. Зона терминального соцветия представлена дихазием, степень разветвления которого может быть различна.

Рис. 6.

Схема строения: а – генеративного побега С. circassica, б – вариантов терминального соцветия генеративного побега, в – терминального соцветия с паракладием в зоне обогащения. I – нижняя зона торможения, II – средняя зона торможения, III – зона обогащения, IV – зона соцветия. 1 – терминальное соцветие, 2 – паракладий.

Биоморфология C. circassica в целом очень схожа с таковой P. aizoides, однако важной отличительной чертой является то, что C. circassica не образует плагиотропных побегов разрастания, выполняющих функцию захвата близлежащего к особи пространства. Вегетативные побеги C. circassica нарастают скорее вертикально вверх, образуя не более 4–5 порядков ветвления. Вся многолетняя часть подушки представлена безлистными стеблями с короткими междоузлиями (рис. 7).

Рис. 7.

Схема строения дерновинки С. circassica. Порядки ветвления осей указаны только на левой части схемы.

Модель побегообразования Minuartia hirsuta subsp. oreina симподиальная полурозеточная. В побеговой системе M. hirsuta subsp. oreina четко выделяются монокарпические побеги возобновления, обладающие анизотропным ростом и берущие свое начало из почек, переживших состояние покоя, при этом проводя один вегетационный сезон в стадии вегетативного ассимилирующего побега, и лишь на следующий год начинают свое развитие генеративные облиственные побеги с длинными междоузлиями. Такие побеги носят название дициклических. Монокарпический дициклический побег (рис. 8) обладает типичными структурно-функциональными зонами. Зона возобновления представлена базальным участком монокарпического побега с короткими междоузлиями и отмершими прошлогодними листьями, а также почками возобновления и уже сформированными на момент цветения вегетативными побегами замещения, которые на будущий год перейдут в фазу цветения и плодоношения, а на данный момент находятся в состоянии вегетативного ассимилирующего побега. Средняя зона торможения представлена верхним участком розеточного побега с вышерасположенными участками стебля с длинными междоузлиями. В зоне обогащения, как и в зоне соцветия, можно наблюдать широкую морфологическую поливариантность. В зоне обогащения, в случае ее наличия, могут располагаться от одного до пяти паракладиев. В зоне соцветия можно наблюдать от одного терминального цветка до дихазия с 15 и более цветками.

Рис. 8.

Схема строения: а – дикциклического монокарпического побега M. hirsuta subsp. oreina, б – вариантов дихазиев и расположения паракладиев на монокарпическом побеге. I – зона возобновления, II – средняя зона торможения, III – зона обогащения, IV – зона соцветия.

После окончания фазы цветения и плодоношения монокарпический дициклический побег переходит к фазе вторичной деятельности, в процессе которой все части побега выше зоны возобновления отмирают, и остается только нижняя плагиотропная часть, которая входит в состав многолетних осей подушковидной дерновинки.

Активное ветвление в процессе побегообразования связано с наличием большого количества почек и побегов возобновления. В среднем на каждом цветущем монокарпическом побеге развивается от одного до четырех побегов возобновления (рис. 9). Универсальным модулем для M. hirsuta subsp. oreina можно считать дициклический монокарпический побег.

Рис. 9.

Схема строения дерновинки M. hirsuta subsp. oreina. 1 – прошлогодний отмерший побег.

Побеговые системы M. setacea нарастают по симподиальной длиннопобеговой модели. Вертикально растущие монокарпические побеги имеют типичное разделение на структурно-функциональные зоны (рис. 10). Самая нижняя часть монокарпического побега представлена зоной возобновления, в которой сосредоточено большое количество почек возобновления. Зоны торможения нет, и зона возобновления сразу переходит в зону обогащения, в нижней части которой можно наблюдать большое количество вегетативных ассимилирующих побегов, а в верхней – паракладиев. Паракладии имеют сходное строение с монокарпическим побегом, только в разной степени сложности повторяют его структуры: от нескольких междоузлий с пазушными вегетативными побегами и терминальным соцветием в верхней части до большого количества паракладиев, расположенных на исходном паракладии. Зона соцветия в редких случаях представлена либо одним терминальным цветком, либо дихазием, степень разветвления которого может быть различна.

Рис. 10.

Схема строения: а – монокарпического побега M. setacea, б – вариантов терминального соцветия. I – зона возобновления, II – зона обогащения, III – зона соцветия. 1 – соцветие.

Монокарпические побеги каждый год развиваются из почек возобновления в прикорневой зоне растения. После вегетационного периода монокарпический побег выше зоны возобновления полностью отмирает. Зона возобновления после окончания жизнедеятельности монокарпического побега входит в состав многолетних скелетных осей. Таким образом, можно наблюдать активное базитонное ветвление, в результате которого формируется рыхлая подушковидная дерновинка (рис. 11). Универсальный модуль M. setacea – моноциклический монокарпический побег.

Рис. 11.

Схема строения дерновинки M. setacea. 1 – зона возобновления, 2 – многолетняя часть растения.

Модель побегообразования однолетнего растения M. glomerata длиннопобеговая с ортотропными побегами. В целом побеги M. glomerata имеют схожее с M. setacea строение. На начальных этапах онтогенеза формируется хорошо развитый главный корень, который сохраняется в течение всей жизни растения. Универсальным модулем M. glomerata является синфлоресценция (рис. 12), которая формируется в течение моноподиального нарастания оси, в данном случае – первичного побега. Синфлоресценция представлена большим количеством хорошо развитых паракладиев, в верхней своей части представлена терминальным соцветием – дихазием из 5–15 цветков с очень короткими цветоножками. При нарастании дерновинки можно наблюдать мезотонное ветвление, благодаря активному развитию паракладиев (рис. 13).

Рис. 12.

Схема строения синфлоресценции M. glomerata с паракладиями и верхушечным соцветием.

Рис. 13.

Схема строения дерновинки M. glomerata.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Соотношение жизненных форм и моделей побегообразования с условиями обитания. Все изученные модельные виды, представленные в данной работе, являются обитателями гор. Так или иначе, их развитие сопряжено с определенными условиями среды и влиянием на них различных абиотических факторов. В горных местах обитания, особенно на больших высотах, наблюдаются крайне неблагоприятные условия для роста надземных органов растений. Ограничивающими факторами роста можно считать низкую температуру воздуха и почвы, воздействие сильных холодных ветров в безлесной альпийской зоне, различные эдафические и солярные факторы. Для выживания в подобных условиях, безусловно, растениям необходимо обладать определенными адаптациями. Одним из таких приспособлений является подушковидная жизненная форма. Однако следует отметить, что изученные подушковидные представители р. Minuartia s.l. имеют разные стратегии максимально эффективного для подобных условий побегообразования. Этим объясняются их биоморфологические различия.

P. imbricata является самым высокогорным из рассмотренных видов, его можно обнаружить исключительно в альпийском поясе, на ледниковых моренах, мелкокаменистых осыпях и россыпях. Стратегия этого подушковидного растения напрямую связана с очень коротким вегетационным периодом, свойственным высокогорью. Только P. imbricata из всех изученных видов обладает полициклическими поликарпическими моноподиальными осями с редуцированными до одного цветка боковыми генеративными структурами. Такие побеги после окончания вегетационного периода не отмирают, а входят в состав многолетних частей побеговой системы. К тому же P. imbricata не обладает сложными, продолжительное время развивающимися генеративными побегами, а вместо этого формирует силлептические, очень просто устроенные генеративные побеги, как правило, представленные одним цветком. Такой цветок, в силу полурозеточной модели побегообразования, занимает псевдотерминальное положение и лишь после формирования семян переходит в боковое. Таким образом, цветение и плодоношение может продолжаться в течение всего вегетационного периода, при этом одновременно происходит разрастание особи сразу во многих направлениях вследствие развития множества силлептических побегов. К тому же время формирования каждого флорального элемента существенно сокращается в силу простоты его строения. Другими словами, P. imbricata активно наращивает биомассу, при этом захватывая пространство вокруг себя, проявляя стратегию стресс-толерант-рудерала (Онипченко и др., 2020), одновременно выполняя функцию генеративного размножения. Отсутствие сложных многоцветковых дихазиев, а также паракладиев на генеративных побегах полностью компенсируется большим количеством силлептических побегов, непрерывно формирующихся в процессе вегетации.

Другие высокогорные обитатели – P. aizoides, C. circassica и M. hirsuta subsp. oreina – также представляют собой подушковидные растения, однако, в отличие от P. imbricata, формируют специализированные вегетативно-генеративные облиственные побеги, которые после завершения плодоношения отмирают и не входят в состав многолетней части побеговой системы. Эти три вида имеют принципиально отличную от P. imbricata стратегию роста, при которой наращивание многолетних осей происходит отдельно от функционирования генеративных побегов. При этом развитие генеративных и вегетативных структур также происходит параллельно, но дезинтегрировано в пространстве. Необходимость существования вегетативных побегов в розеточной форме, возможно, продиктована суровыми условиями обитания. Розеточные побеги позволяют иметь большое количество ассимилирующих листьев, при этом не сильно возвышаться над поверхностью почвы, что в условиях открытых высокогорий представляется жизненно важным. Однако все так же остро существует проблема короткого вегетационного сезона, и, как следствие, в высокогорье, впрочем, как и в других сообществах, возникает конкуренция за опылителей среди растений. Для более удачного экспонирования своих цветков для опылителей P. aizoides, C. circassica и M. hirsuta subsp. oreina формируют генеративные побеги с длинными междоузлиями, выносящие цветки над поверхностью подушек. Подобное разнесение в пространстве функционально различных структур является примером адаптивного компромисса, в котором многолетнее тело растения существует в розеточной форме, что позволяет наиболее “комфортно” развиваться в высокогорных условия, а генеративные структуры развиваются иначе, по типу побега с длинными междоузлиями, что решает проблему с экспонированием цветка для опылителя. Помимо этого, генеративный побег с длинными междоузлиями позволяет создать несколько структурно-функциональных зон, включая зону обогащения с паракладиями. Именно так зачастую решается проблема немногочисленности развивающихся побегов. За счет создания большого количества паракладиев, как у M. hirsuta subsp. oreina, общее количество цветков существенно увеличивается.

Принципиально иная стратегия роста наблюдается у M. glomerata и M. setacea. Эти два вида обитают в более благоприятных условиях. Вегетационный период существенно длиннее, а также отсутствуют такие неблагоприятные факторы, как холодные штормовые ветра и критически низкие для роста температуры. Вследствие этого наличие розеточных побегов и подушковидной жизненной формы перестает быть столь актуальным, как в случае с высокогорными представителями р. Minuartia s.l. Хотя эти растения различаются по сроку жизни (M. glomerata – однолетник, M. setacea – многолетник), модель побегообразования и стратегия роста у них сходные. Развитие моноциклических монокарпических побегов в начале вегетационного периода позволяет за короткий срок сформировать генеративные побеги, которые, в свою очередь, обладая хорошо развитой зоной обогащения и очень короткой зоной торможения, несут на себе многочисленные паракладии. Развитие паракладиев базипетальное, что позволяет пролонгировать цветение каждой особи. Во время плодоношения монокарпического побега паракладий, расположенный ближе к терминальному соцветию монокарпического побега, начинает зацветать, на смену ему после завершения цветения доходит до завершающей стадии развития паракладий, расположенный ниже него, и так продолжается до конца вегетационного периода. Таким образом, цветение каждого растения существенно пролонгировано во времени.

Основываясь на вышесказанном, можно говорить о трех стратегиях побегообразования для изученных видов р. Minuartia s.l.: 1) по типу M. imbricata с формированием полициклических поликарпических моноподиальных осей с редуцированными до одного цветка боковыми генеративными структурами; 2) по типу M. circassica с развитием розеточных вегетативных побегов и пазушных вегетативно-генеративных побегов с длинными междоузлиями; 3) по типу M. setacea с образованием моноциклических монокарпических побегов.

Биоморфологические характеристики в таксономии рода Minuartia s.l. и возможные пути эволюции жизненных форм. В результате биоморфологического анализа модельных видов стало очевидно, что существует несколько моделей побегообразования (табл. 2), характерных для р. Minuartia s.l. По молекулярно-генетическим данным (Dillenberger, Kadereit, 2014), P. imbricata и P. aizoides являются близкородственными видами, расположенными в одной кладе, что послужило основанием для обособления этих видов в отдельный род. Можно отметить, что для этих представителей характерна одинаковая модель побегообразования – моноподиальная полурозеточная. Для C. circassica, которая по филогенетическим данным имеет обособленное положение на филогенетическом древе, но ранее принадлежала к той же секции, что и представители р. Pseudocherleria, свойственна моноподиальная розеточная модель побегообразования. Модельные виды, которые относятся непосредственно к р. Minuartia s. str.: M. hirsuta subsp. oreina, M. setacea – обладают симподиальными моделями побегообразования и монокарпическими побегами с типичным разделением на структурно-функциональные зоны. Таким образом, можно говорить о том, что новые сепаратные группы, описанные в ранге родов, обладают иными способами нарастания и моделями побегообразования.

Появление в побеговой системе монокарпического побега в р. Minuartia s.l. можно ассоциировать с переходом растений к симподиальному способу нарастания, что является более эволюционно продвинутой чертой (Недолужко, 1997). Нарастание за счет боковых почек сопровождается омоложением вновь возникающей оси по сравнению с осью предыдущего порядка, и чем ниже на побеге располагается замещающая боковая почка, тем сильнее омоложение побеговой системы, а это, в свою очередь, приводит к усилению вегетативного размножения, увеличению общей продолжительности жизни растения, а также ускорению его развития (Серебряков, 1954; Хохряков, 1975). Таким образом, можно предполагать, что существует эволюционная тенденция от более примитивной моноподиальной модели побегообразования с поликарпическими побегами к симподиальной и формированию эволюционно продвинутых монокарпических побегов.

ВЫВОДЫ

По результатам проведенного исследования описаны три модели побегообразования для модельных видов:

1) Для P. imbricata, P. aizoides характерна моноподиальная полурозеточная модель;

2) Представители вида C. сircassica имеют моноподиальную розеточную модель побегообразования;

3) Представители видов M. hirsuta subsp. oreina, M. setacea обладают симподиальными моделями побегообразования с монокарпическими побегами.

Выявлены три стратегии побегообразования у модельных видов:

1) по типу M. imbricata с формированием полициклических поликарпических моноподиальных осей с редуцированными до одного цветка боковыми генеративными структурами;

2) по типу M. circassica с развитием розеточных вегетативных побегов и пазушных вегетативно-генеративных побегов с длинными междоузлиями;

3) по типу M. setacea с образованием моноциклических монокарпических побегов.

В р. Minuartia s.l. отмечен эволюционный тренд к переходу от более примитивной моноподиальной модели побегообразования к симподиальной, а также формированию монокарпических побегов.

Использование биоморфологии в классификации Minuartia s.l. позволит сделать более репрезентативные заключения о систематике рода в целом.

Работа выполнена в рамках темы “Анализ структурного и хорологического разнообразия высших растений в связи с проблемами их филогении и таксономии; проблемы экологии города и устойчивого развития” (№12-2-21, Номер ЦИТИС: 121032500084-6).