Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 4, стр. 543-560

Влияние овариоэктомии на обучение крыс в норме и после раннего провоспалительного стресса

И. В. Павлова 1*, М. И. Зайченко 1, Н. Д. Брошевицкая 1, В. В. Сидорина 1, А. В. Шаркова 1, Г. А. Григорьян 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: pavlovfml@mail.ru

Поступила в редакцию 03.03.2022
После доработки 25.04.2022
Принята к публикации 26.04.2022

Аннотация

Исследовали влияние овариоэктомии (ОЭ) самок, проведенной в возрасте 35 дней, на выработку и угашение реакции условнорефлекторного страха, а также на обучение в водном лабиринте Морриса у взрослых крыс. Поведение ОЭ самок сравнивали с поведением самцов и ложнооперированных самок. Сопоставляли влияние ОЭ у животных после раннего провоспалительного стресса (введение бактериального липополисахарида на 3-й и 5-й постнатальные дни, группа ЛПС) и у контрольной группы (введение физиологического раствора, группа ФИЗ). ОЭ затрудняла выработку реакции условнорефлекторного страха на звук в группе ЛПС, а также замедляла угашение страха как в группе ФИЗ, так и ЛПС по сравнению с ложнооперированными самками. При обучении в водном лабиринте Морриса ОЭ в группе ФИЗ улучшала обучение самок по сравнению с ложнооперированными самками, делая их такими же успешными в решении пространственной задачи, как самцы. Ранний провоспалительный стресс оказывал сходное влияние на самцов и ОЭ самок, ухудшая многие показатели обучения в лабиринте Морриса. ОЭ не повлияла на рабочую память в тесте с ежедневной сменой местоположения платформы. ОЭ по многим показателям устраняла половые различия в поведении самок по сравнению с самцами и делала их более подверженными влиянию провоспалительного стресса.

Ключевые слова: овариоэктомия, выработка и угашение реакции условнорефлекторного страха, обучение в водном лабиринте Морриса, ранний провоспалительный стресс

Список литературы

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Онуфриев М.В., Моисеева Ю.В., Григорьян Г.А. Половые различия в оборонительном поведении взрослых крыс в ответ на ранний нейровоспалительный стресс. Журн. высш. нерв. деят. им. И.П.Павлова. 2020.70(2): 261–278.

  2. Григорьян Г.А. Овариоэктомия как модель тревожно-депрессивных расстройств. Нейрохимия. 2022. 39(1): 1–14.

  3. Григорьян Г.А., Дыгало Н.Н., Гехт А.Б., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Молекулярно-клеточные механизмы депрессии. Роль глюкокортикоидов, цитокинов, и нейротрофических факторов в генезе депрессивных расстройств. Успехи физ. наук. 2014. 44(2): 3–20.

  4. Зайченко М.И., Шаркова А.В., Павлова И.В., Григорьян Г.А. Половые различия во влиянии раннего провоспалительного стресса на обучение и память взрослых крыс в водном лабиринте Морриса. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. 72(2): 222–238.

  5. Павлова И.В., Брошевицкая Н.Д., Онуфриев М.В., Моисеева Ю.В. Половые различия в тревожности и оборонительном поведении крыс Вистар. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П.Павлова. 2020. 70(2): 243–258.

  6. Павлова И.В., Брошевицкая Н.Д., Зайченко М.И., Григорьян Г.А. Влияние овариоэктомии на тревожно-депрессивное поведение самок крыс в норме и после раннего провоспалительного стресса. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. 72(2): 277–292.

  7. Павлова И.В., Рысакова М.П. Проявление тревожности крыс Вистар при выработке условнорефлекторного страха. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2015. 65(6): 720–734.

  8. Azizi-Malekabadi H., Hosseini M., Pourganji M., Zabihi H., Saeedjalali M., Anaeigoudari A. Deletion of ovarian hormones induces a sickness behavior in rats comparable to the effect of lipopolysaccharide. Neurol. Res. Int. 2015.627642.

  9. Blume S.R., Freedberg M., Vantrease J.E., Chan R., Padival M., Record M.J., DeJoseph M.R., Urban J.H., Rosenkranz J.A. Sex- and estrus-dependent differences in rat basolateral amygdala. J. Neurosci. 2017. 37(44): 10567–10586.

  10. Chang Y.J., Yang C.H., Liang Y.C., Yeh C.M., Huang C.C., Hsu K.S. Estrogen modulates sexually dimorphic contextual fear extinction in rats through estrogen receptor beta. Hippocampus. 2009. 19(11): 1142–1150.

  11. Chesler E.J., Juraska J.M. Acute administration of estrogen and progesterone impairs the acquisition of the spatial morris water maze in ovariectomized rats. Horm. Behav. 2000. 38(4): 234–242.

  12. Colon L., Odynocki N., Santarelli A., Poulos A.M. Sexual differentiation of contextual fear responses. Learn. Mem. 2018. 25(5): 230–240.

  13. Cover K.K., Maeng L.Y., Lebrón-Milad K., Milad M.R. Mechanisms of estradiol in fear circuitry: implications for sex differences in psychopathology. Transl. Psychiatry. 2014. 4(8): e422.

  14. Daniel J.M., Lee C.D. Estrogen replacement in ovariectomized rats affects strategy selection in the Morris water maze. Neurobiol. Learn Mem. 2004. 82(2): 142–149.

  15. Daniel J.M., Roberts S.L., Dohanich G.P. Effects of ovarian hormones and environment on radial maze and water maze performance of female rats. Physiol. Behav. 1999. 66: 11–20.

  16. Daviu N., Andero R., Armario A., Nadal R. Sex differences in the behavioral and hypothalamic-pituitary-adrenal response to contextual fear conditioning in rats. Horm. Behav. 2014. 66(5): 713–723.

  17. Feng Z., Cheng Y., Zhang J. Long-term effects of melatonin or 17 beta-estradiol on improving spatial memory performance in cognitively impaired, ovariectomized adult rats. J. Pineal. Res. 2004. 37(3): 198–206.

  18. Galvin C., Ninan I. Regulation of the mouse medial prefrontal cortical synapses by endogenous estradiol. Neuropsychopharmacology. 2014. 39: 2086–2094.

  19. Ge F., Yang H., Lu W., Shi H., Chen Q., Luo Y., Liu L., Yan J. Ovariectomy induces microglial cell activation and inflammatory response in rat prefrontal cortices to accelerate the chronic unpredictable stress-mediated anxiety and depression. Biomed.Res. Int. 2020. 2020: 3609758.

  20. Gervais N.J., Jacob S., Brake W.G., Mumby D.G. Modulatory effect of 17-β estradiol on performance of ovariectomized rats on the Shock-Probe test. Physiol. Behav. 2014. 131: 129–135.

  21. Graham B.M., Daher M. Estradiol and progesterone have opposing roles in the regulation of fear extinction in female rats. Neuropsychopharmacology. 2016. 41(3): 774–780.

  22. Graham B.M., Scott E. Effects of systemic estradiol on fear extinction in female rats are dependent on interactions between dose, estrous phase, and endogeneous estradiol levels. Horm. Behav. 2018. 97: 67–74.

  23. Gulyaeva N.V. Functional neurochemistry of the ventral and dorsal hippocampus: stress, depression, dementia and remote hippocampal damage. Neurochem. Res. 2019. 44(6): 1306–1322.

  24. Gupta R.R., Sen S., Diepenhorst L.L., Rudick C.N., Maren S. Estrogen modulates sexually dimorphic contextual fear conditioning and hippocampal long-term potentiation (LTP) in rats(1). Brain Res. 2001. 888(2): 356–365.

  25. Iwasa T., Matsuzaki T., Tungalagsuvd A., Munkhzaya M., Kawami T., Kato T., Kuwahara A., Yasui T., Irahara M. Effects of ovariectomy on the inflammatory responses of female rats to the central injection of lipopolysaccharide. J. Neuroimmunol. 2014a. 277(1–2): 50–56.

  26. Karisetty B.C., Maitra S., Wahul A.B., Musalamadugu A., Khandelwal N., Guntupalli S., Garikapati R., Jhansyrani T., Kumar A., Chakravarty S. Differential effect of chronic stress on mouse hippocampal memory and affective behavior: Role of major ovarian hormones. Behav. Brain Res. 2017. 318: 36–44.

  27. Kashefi A., Rashidy-Pour A. Effects of corticosterone on contextual fear consolidation in intact and ovariectomized female rats. Neurobiol. Learn Mem. 2014. 114: 236–241.

  28. Khaleghi M., Rajizadeh M.A., Bashiri H., Kohlmeier K.A., Mohammadi F., Khaksari M., Shabani M. Estrogen attenuates physical and psychological stress-induced cognitive impairments in ovariectomized rats. Brain Behav. 2021. 11(5): e02139.

  29. Khayum M.A., Moraga-Amaro R., Buwalda B., Koole M., den Boer J.A., Dierckx R.A.J.O., Doorduin J., de Vries E.F. Ovariectomy-induced depressive-like behavior and brain glucose metabolism changes in female rats are not affected by chronic mild stress. J. Psychoneuroendocrinology. 2020. 115: 104610.

  30. Koss W.A., Frick K.M. Sex differences in hippocampal function. Journal of Neuroscience Research. 2017. 95: 539–562.

  31. Kudryashova I.V., Tishkina A.O., Gulyaeva N.V. Neonatal proinflammatory stress and deficit of induction of long-term potentiation in the hippocampus in rats: gender differences. Neurosci. Behav. Physiol. 2019. 49(9): 1118–1126.

  32. Li L.H., Wang Z.C., Yu J., Zhang Y.Q. Ovariectomy results in variable changes in nociception, mood and depression in adult female rats. PLoS One. 2014. 9(4): e94312.

  33. Maren S., De Oca B., Fanselow M.S. Sex differences in hippocampal long-term, potentiation (LTP) and Pavlovian fear conditioning in rats: positive correlation between LTP and contextual learning. Brain. Res. 1994. 661(1–2): 25–34.

  34. Matsuda S., Matsuzawa D., Ishii D., Tomizawa H., Sutoh C., Shimizu E. Sex differences in fear extinction and involvements of extracellular signal-regulated kinase (ERK). Neurobiol. Learn Mem. 2015. 123: 117–124.

  35. McDermott C.M., Liu D., Ade C., Schrader L.A. Estradiol replacement enhances fear memory formation, impairs extinction and reduces COMT expression levels in the hippocampus of ovariectomized female mice. Neurobiol. Learn Mem. 2015. 118: 167–177.

  36. Milad M.R., Igoe S.A., Lebron-Milad K., Novales J.E., Estrous cycle phase and gonadal hormones influence conditioned fear extinction. Neuroscience. 2009. 164: 887–895.

  37. Mirshekar M., Abrari K., Goudarzi I., Rashidy-Pour A. Systemic administrations of β-estradiol alleviate both conditioned and sensitized fear responses in an ovariectomized rat model of post-traumatic stress disorder. Neurobiol. Learn Mem. 2013. 102: 12–19.

  38. Monteiro S.C., Matté C., Bavaresco C.S., Netto C.A., Wyse A.T.S. Vitamins E and C pretreatment prevents ovariectomy-induced memory deficits in water maze. Neurobiol. Learn Mem. 2005. 84(3): 192–199.

  39. Najjar F., Ahmad M., Lagace D., Leenen F.H.H. Sex differences in depression-like behavior and neuroinflammation in rats post-MI: role of estrogens. Am.J.Physiol. Heart Circ. Physiol. 2018. 315(5): H1159–H1173.

  40. Park C.H.J., Ganella D.E., Kim J.H. Juvenile female rats, but not male rats, show renewal, reinstatement, and spontaneous recovery following extinction of conditioned fear. Learn. Mem. 2017. 24(12): 630–636.

  41. Parrish J.N., Bertholomey M.L., Pang H.W., Speth R.C., Torregrossa M.M. Estradiol modulation of the renin-angiotensin system and the regulation of fear extinction. Transl. Psychiatry. 2019. 9(1): 36.

  42. Puga-Olguín A., Rodríguez-Landa J.F., Rovirosa-Hernández M.J., Germán-Ponciano L.J., Caba M., Meza E., Guillén-Ruiz G., Olmos-Vázquez O.J. Long-term ovariectomy increases anxiety- and despair-like behaviors associated with lower Fos immunoreactivity in the lateral septal nucleus in rats. Behav. Brain Res. 2019. 360: 185–195.

  43. Sarkaki A., Amani R., Badavi M., Safahani M., Aligholi H. Effect of ovariectomy on reference memory version of Morris water maze in young adult rats. Iran. Biomed. J. 2008. 12(2): 123–128.

  44. Simpkins J.W, Green P.S, Gridley K.E, Singh M, de Fiebre N.C, Rajakumar G. Role of estrogen replacement therapy in memory enhancement and the prevention of neuronal loss associated with Alzheimer’s disease. Am. J. Med. 1997. 103(3A): 19S–25S.

  45. Snihur A.W.K., Hampson E., Cain D.P. Estradiol and corticosterone independently impair spatial navigation in the Morris water maze in adult female rats. Behav. Brain Res. 2008. 187(1): 56–66.

  46. Takuma K., Mizoguchi H., Funatsu Y., Hoshina Y., Himeno Y., Fukuzaki E., Kitahara Y., Arai S., Ibi D., Kamei H., Matsuda T., Koike K., Inoue M., Nagai T., Yamada K. Combination of chronic stress and ovariectomy causes conditioned fear memory deficits and hippocampal cholinergic neuronal loss in mice. Neuroscience. 2012. 207: 261–273.

  47. Takuma K., Mizoguchi H., Funatsu Y., Kitahara Y., Ibi D., Kamei H., Matsuda T., Koike K., Inoue M., Nagai T., Yamada K. Placental extract improves hippocampal neuronal loss and fear memory impairment resulting from chronic restraint stress in ovariectomized mice. J. Pharmacol. Sci. 2012. 120(2): 89–97.

  48. Tao X., Yan M., Wang L., Zhou Y., Wang Z., Xia T., Liu X., Pan R., Chang Q. Effects of estrogen deprivation on memory and expression of related proteins in ovariectomized mice. Ann. Transl. Med.2020. 8(6): 356.

  49. Villa A., Vegeto E., Poletti A., Maggi A. Estrogens, neuroinflammation, and neurodegeneration. Endocrin. Rev. 2016. 37(4): 372–402.

  50. Wang Y., Xu Y., Sheng H., Ni X., Lu J. Exercise amelioration of depression-like behavior in OVX mice is associated with suppression of NLRP3 inflammasome activation in hippocampus. Behav. Brain Res. 2016. 307: 18–24.

  51. Wu B., Song Q., Zhang Y., Wang C., Yang M., Zhang J., Han W., Jiang P. Antidepressant activity of ω-3 polyunsaturated fatty acids in ovariectomized rats: role of neuroinflammation and microglial polarization. Lipids Health Dis. 2020. 19(1): 4.

  52. Zeidan M.A., Igoe S.A., Linnman C., Vitalo A., Levine J.B., Klibanski A., Goldstein J.M., Milad M.R. Estradiol modulates medial prefrontal cortex and amygdala activity during fear extinction in women and female rats. Biological Psychiatry. 2011. 70: 920–927.

  53. Zubareva O.E., Postnikova T.Y., Grifluk A.V., Schwarz A.P., Smolensky I.V., Karepanov A.A., Vasilev D.S., Veniaminova E.A., Rotov A.Y., Kalemenev S.V., Zaitsev A.V. Exposure to bacterial lipopolysaccharide in early life affects the expression of ionotropic glutamate receptor genes and is accompanied by disturbances in long-term potentiation and cognitive functions in young rats. Brain Behav. Immun. 2020. 90: 3–15.

Дополнительные материалы отсутствуют.