Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 3, стр. 360-369

Скорость обработки гиппокампом контекстуальной информации связана с ее конгруэнтностью ранее сформированным схемам

А. Н. Воробьева 12*, Т. Феделе 2, Э. Ф. Павоне 3, Й. Зарнтайн 4, Л. Имбах 5, М. Феурра 12

1 Центр нейроэкономики и когнитивных исследований, Институт когнитивных нейронаук, Национальный исследовательский университет “Высшая школа экономики”
Москва, Россия

2 Национальный исследовательский университет “Высшая школа экономики”
Москва, Россия

3 Braintrends Ltd.
Рим, Италия

4 Университетский госпиталь Цюриха
Цюрих, Швейцария

5 Цюрихский университет
Цюрих, Швейцария

* E-mail: alicianunez.v@gmail.com

Поступила в редакцию 16.07.2021
После доработки 17.12.2021
Принята к публикации 20.12.2021

Аннотация

Одним из важнейших механизмов, обеспечивающих гибкую регуляцию поведения, является способность сличать и интегрировать имеющуюся у субъекта информацию о мире с информацией, постоянно поступающей извне. В настоящей работе мы с помощью стереоэлектроэнцефалографии регистрировали гиппокампальный локальный полевой потенциал у испытуемых, выполнявших задачу на оценку конгруэнтности пар стимулов “предмет–контекст”. Мы показали, что гиппокамп вовлечен в обработку информации о конгруэнтности предмета контексту. Обработка информации, конгруэнтной cформированному ранее семантическому знанию, сопровождается более ранней активацией гиппокампа по сравнению с обработкой информации, требующей установления новых ассоциативных связей.

Ключевые слова: стереоэлектроэнцефалография, вызванный ответ, локальный полевой потенциал, контекст, ассоциативное научение, конгруэнтность, предсказуемая неоднозначность, гиппокамп

Список литературы

  1. Ивашкина О.И., Торопова К.А., Рощина М.А., Анохин К.В. Формирование и извлечение ассоциативной памяти на комплексный сигнал у мышей: специфическое участие нейронов области CA1 гиппокампа. Журнал высшей нервной деятельности им. И. П. Павлова. 2020. 70 (3): 326–340.

  2. Корсаков С.С. Медико-психологическое исследование одной формы болезни памяти. Психология памяти. Хрестоматия. Под ред. Гиппенрейтер Ю. Б., Романова В. Я. М.: ЧеРо, 1998. С. 62–75.

  3. Леонтьев А. Н. Развитие памяти: экспериментальное исследование развития высших психологических функций. Становление психологии деятельности: Ранние работы. Под ред. Леонтьева А.А., Леонтьева Д.А., Соколовой Е.Е. М.: Смысл, 2003. С. 27–199.

  4. Пиаже Ж. Психология интеллекта. СПб.: Питер, 2003 г. 78 с.

  5. Торопова К.А., Трошев Д.В., Ивашкина О.И., Анохин К.В. Активация экспрессии c-fos в ретросплениальной коре, но не гиппокампе, сопровождает формирование ассоциации между обстановкой и безусловным стимулом и ее последующее извлечение у мышей. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2018. 68 (6): 759–774.

  6. Anderson R.C. Role of the Reader’s Schema in Comprehension, Learning, and Memory. Theoretical Models and Processes of Literacy. Ed. Alvermann D.E., Unrau N.J., Ruddell R.B. New York: Routledge, 2018. 136–145 pp.

  7. Axmacher N., Cohen M.X., Fell J., Haupt S., Dümpelmann M., Elger C.E., Schlaepfer T.E., Lenartz D., Sturm V., Ranganath C. Intracranial EEG Correlates of Expectancy and Memory Formation in the Human Hippocampus and Nucleus Accumbens. Neuron. 2010. 65 (4): 541–549.

  8. Axmacher N., Elger C.E., Fell J. Working memory-related hippocampal deactivation interferes with long-term memory formation. J. Neurosci. 2009. 29 (4): 1052–1060.

  9. Bartlett F.C., Burt C. Remembering: a study in experimental and social psychology. Br. J. Educ. Psychol. 1933. 3 (2): 187–192.

  10. Bermúdez-Margaretto B., Beltrán D., Cuetos F., Domínguez A. Brain signatures of new (pseudo-) words: Visual repetition in associative and non-associative contexts. Front. Hum. Neurosci. 2018. 12: 354.

  11. Buzsáki G., Anastassiou C.A., Koch C. The origin of extracellular fields and currents-EEG, ECoG, LFP and spikes. Nat. Rev. Neurosci. 2012. 13 (6): 407–420.

  12. Buzsáki G., Llinás R. Space and time in the brain. Science. 2017. 358 (6362): 482–485.

  13. Buzsáki G., Tingley D. Space and Time: The Hippocampus as a Sequence Generator. Trends Cogn. Sci. 2018. 22 (10): 853–869.

  14. Cohen M.X., Elger C.E., Ranganath C. Reward expectation modulates feedback-related negativity and EEG spectra. Neuroimage. 2007. 35 (2): 968–978.

  15. Davis C.P., Altmann G.T.M., Yee E. Situational systematicity: A role for schema in understanding the differences between abstract and concrete concepts. Cogn. Neuropsychol. 2020. 37 (1–2): 142–153.

  16. Eichenbaum H. Memory: Organization and Control. Annu. Rev. Psychol. 2017. 68 (1): 19–45.

  17. Fernández G., Morris R.G.M. Memory, Novelty and Prior Knowledge. Trends Neurosci. 2018. 41 (10): 654–659.

  18. Frank D., Montaldi D., Wittmann B., Talmi D. Beneficial and detrimental effects of schema incongruence on memory for contextual events. Learn. Mem. 2018. 25 (8): 352–360.

  19. Ghosh V.E., Gilboa A. What is a memory schema? A historical perspective on current neuroscience literature. Neuropsychologia. 2014. 53 (1): 104–114.

  20. Gilboa A., Marlatte H. Neurobiology of Schemas and Schema-Mediated Memory. Trends Cogn. Sci. 2017. 21 (8): 618–631.

  21. Köster M., Finger H., Graetz S., Kater M., Gruber T. Theta-gamma coupling binds visual perceptual features in an associative memory task. Sci. Rep. 2018. 8 (1): 1–9.

  22. Kutas M., Hillyard S.A. Reading between the lines: Event-related brain potentials during natural sentence processing. Brain Lang. 1980. 11 (2): 354–373.

  23. Li F., Yi C., Jiang Y., Liao Y., Si Y., Dai J., Yao D., Zhang Y., Xu P. Different Contexts in the Oddball Paradigm Induce Distinct Brain Networks in Generating the P300. Front. Hum. Neurosci. 2019. 12 (January): 1–10.

  24. Lisman J., Buzsáki G., Eichenbaum H., Nadel L., Ranganath C., Redish A.D. Viewpoints: How the hippocampus contributes to memory, navigation and cognition. Nat. Neurosci. 2017. 20 (11): 1434–1447.

  25. Luo W., Guan J.-S. Do Brain Oscillations Orchestrate Memory? Brain Sci. Adv. 2018. 4 (1): 16–33.

  26. Miller J., Watrous A. J., Tsitsiklis M., Lee S.A., Sheth S.A., Schevon C.A., Smith E.H., Sperling M.R., Sharan A., Asadi-Pooya A.A., Worrell G.A., Meisenhelter S., Inman C.S., Davis K.A., Lega B., Wanda P.A., Das S.R., Stein J.M., Gorniak R., Jacobs, J. Lateralized hippocampal oscillations underlie distinct aspects of human spatial memory and navigation. Nat. Commun. 2018. 9 (1): 2423.

  27. Milner B., Corkin S., Teuber H.-L. Further analysis of the hippocampal amnesic syndrome: 14-year follow-up study of HM. Neuropsychologia. 1968. 6 (3): 215–234.

  28. Mohan H., Verhoog M.B., Doreswamy K.K., Eyal G., Aardse R., Lodder B.N., Goriounova N.A., Asamoah B., Brakspear A.B.C.B., Groot C., van der Sluis S., Testa-Silva G., Obermayer J., Boudewijns Z.S.R.M., Narayanan R.T., Baayen J.C., Segev I., Mansvelder H.D., de Kock C.P. Dendritic and Axonal Architecture of Individual Pyramidal Neurons across Layers of Adult Human Neocortex. Cereb. Cortex. 2015. 25 (12): 4839–4853.

  29. Molnár G., Oláh S., Komlósi G., Füle M., Szabadics J., Varga C., Barzó P., Tamás G. Complex events initiated by individual spikes in the human cerebral cortex. PLoS Biol. 2008. 6 (9): 1842–1849.

  30. Morett L.M., Landi N., Irwin J., McPartland J.C. N400 amplitude, latency, and variability reflect temporal integration of beat gesture and pitch accent during language processing. Brain Res. 2020. 1747 (August): 147059.

  31. Morris R.G.M. Theories of hippocampal function. The Hippocampus Book. Ed. Andersen P., Morris R., Amaral D., Bliss T., O’Keefe J. Oxford, UK: Oxford University Press, 2006. 581–713 pp.

  32. Murray E.A., Wise S.P., Graham K.S. Representational specializations of the hippocampus in phylogenetic perspective. Neurosci. Lett. 2018. 680: 4–12.

  33. Nadel L., Campbell J., Ryan L. Autobiographical Memory Retrieval and Hippocampal Activation as a Function of Repetition and the Passage of Time. Neural Plast. 2007. 2007: 1–14.

  34. O’Reilly R.C., Rudy J.W. Conjunctive representations in learning and memory: Principles of cortical and hippocampal function. Psychol. Rev. 2001. 108 (2): 311–345.

  35. Oostenveld R., Fries P., Maris E., Schoffelen J.-M. FieldTrip: Open Source Software for Advanced Analysis of MEG, EEG, and Invasive Electrophysiological Data. Comput. Intell. Neurosci. 2011. 2011: 1–9.

  36. Parvizi J., Kastner S. Promises and limitations of human intracranial electroencephalography. Nat. Neurosci. 2018. 21 (4): 474–483.

  37. Polich J. Updating P300: an integrative theory of P3a and P3b. Clin. Neurophysiol. 2007. 118 (10): 2128–2148.

  38. Staresina B.P., Fell J., Lam A.T.A. Do, Axmacher N., Henson R.N. Memory signals are temporally dissociated in and across human hippocampus and perirhinal cortex. Nat. Neurosci. 2012. 15 (8): 1167–1173.

  39. Staresina B.P., Fell J., Dunn J.C., Axmacher N., Henson R.N. Using state-trace analysis to dissociate the functions of the human hippocampus and perirhinal cortex in recognition memory. Proc. Natl. Acad. Sci. 2013. 110 (8): 3119–3124.

  40. Staresina B.P., Reber T.P., Niediek J., Boström J., Elger C.E., Mormann F. Recollection in the human hippocampal-entorhinal cell circuitry. Nat. Commun. 2019. 10 (1): 1503.

  41. Stark S.M., Reagh Z.M., Yassa M.A., Stark C.E.L. What’s in a context? Cautions, limitations, and potential paths forward. Neurosci. Lett. 2018. 680: 77–87.

  42. Strange B.A., Witter M.P., Lein E.S., Moser E.I. Functional organization of the hippocampal longitudinal axis. Nat. Rev. Neurosci. 2014. 15 (10): 655–669.

  43. Sutton S., Braren M., Zubin J., John E.R. Evoked-Potential Correlates of Stimulus Uncertainty. Science (80-.) . 1965. 150 (3700): 1187–1188.

  44. Tadel F., Baillet S., Mosher J.C., Pantazis D., Leahy R.M. Brainstorm: A user-friendly application for MEG/EEG analysis. Comput. Intell. Neurosci. 2011. 2011: 1–13.

  45. Tonegawa S., Morrissey M.D., Kitamura T. The role of engram cells in the systems consolidation of memory. Nat. Rev. Neurosci. 2018. 19 (8): 485–498.

  46. Tulving E. Episodic and semantic memory. Organization of memory. Ed. Tulving E., Donaldson W. NY: Academic Press, 1972. 381–403 pp.

  47. van der Linden M., Berkers R.M.W.J., Morris R.G.M., Fernández G. Angular Gyrus Involvement at Encoding and Retrieval Is Associated with Durable But Less Specific Memories. J. Neurosci. 2017. 37 (39): 9474–9485.

  48. van Kesteren M.T.R., Ruiter D.J., Fernández G., Henson R.N. How schema and novelty augment memory formation. Trends Neurosci. 2012. 35 (4): 211–219.

  49. van Kesteren M.T.R., Beul S.F., Takashima A., Henson R.N., Ruiter D.J., Fernández G. Differential roles for medial prefrontal and medial temporal cortices in schema-dependent encoding: From congruent to incongruent. Neuropsychologia. 2013. 51 (12): 2352–2359.

  50. Van Strien J.W., Hagenbeek R.E., Stam C.J., Rombouts S.A.R.B., Barkhof F. Changes in brain electrical activity during extended continuous word recognition. Neuroimage. 2005. 26 (3): 952–959.

  51. Vogel S., Kluen L.M., Fernández G., Schwabe L. Stress leads to aberrant hippocampal involvement when processing schema-related information. Learn. Mem. 2018. 25 (1): 21–30.

  52. Xia X., Hu L. EEG: Neural Basis and Measurement. EEG Signal Processing and Feature Extraction.Singapore: Springer Singapore, 2019. 7–21 pp.

  53. Yaple Z., Shestakova A., Klucharev V. Feedback-related negativity reflects omission of monetary gains: Evidence from ERP gambling study. Neurosci. Lett. 2018. 686 (July): 145–149.

  54. Youngerman B.E., Khan F.A., McKhann G.M. Stereoelectroencephalography in epilepsy, cognitive neurophysiology, and psychiatric disease: safety, efficacy, and place in therapy. Neuropsychiatr. Dis. Treat. 2019. 15: 1701–1716.

Дополнительные материалы отсутствуют.