Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 2, стр. 233-249

Половые различия во влиянии раннего провоспалительного стресса на обучение и память взрослых крыс в водном лабиринте Морриса

М. И. Зайченко 1*, А. В. Шаркова 1, И. В. Павлова 1, Г. А. Григорьян 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: mariya-zajchenko@yandex.ru

Поступила в редакцию 01.03.2021
После доработки 07.04.2021
Принята к публикации 05.10.2021

Аннотация

Исследовали влияние раннего провоспалительного стресса, создаваемого введением бактериального липополисахарида (ЛПС) на 3-й и 5-й дни жизни, на обучение, долговременную и рабочую память взрослых крыс в водном лабиринте Морриса. Самки по сравнению с самцами в контрольной группе обучались менее успешно, у самок в конце обучения пройденная до платформы дистанция, латентность, время на периферии были больше, а доля попыток с нахождением платформы – меньше. Трудности обучения у самок были связаны с дефицитом долгосрочной памяти. Ранний провоспалительный стресс ухудшал обучение только у самцов, уменьшая скорость плавания и долю попыток с нахождением платформы, увеличивая латентность достижения платформы и проплываемую дистанцию. У самцов ЛПС-группы нарушалась долгосрочная память. Тестирование рабочей памяти с ежедневной сменой места платформы не выявило когнитивных различий между самцами и самками в контрольной группе, хотя в начале опытов наблюдались половые различия по уровню двигательной активности и тактике поиска платформы. Ранний провоспалительный стресс не влиял на рабочую память, но оказывал влияние на двигательную активность у самцов, уменьшая скорость плавания и увеличивая латентность достижения платформы. Таким образом, обнаружены половые различия во влиянии раннего провоспалительного стресса на обучение и память у крыс в водном лабиринте Морриса, у самцов наблюдались наибольшие нарушения поведения.

Ключевые слова: водный лабиринт Морриса, липополисахарид, тестирование рабочей памяти, обучение, долгосрочная память

Список литературы

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Груздева В.А., Григорьян Г.А. Влияние раннего провоспалительного стресса на тревожное и депрессивно-подобное поведение у крыс разного возраста. Физиологический журнал. 2020. 106 (7): 823–842.

  2. Григорьян Г.А. Половые различия в поведении и биохимических маркерах у животных в ответ на нейровоспалительный стресс. Успехи физиол. наук. 2020. 51 (1): 18–32.

  3. Григорьян Г.А., Дыгало Н.Н., Гехт А.Б., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Молекулярно-клеточные механизмы депрессии. Роль глюкокортикоидов, цитокинов и нейротрофических факторов в генезе депрессивных расстройств. Успехи физ. наук. 2014. 44 (2): 3–20.

  4. Anderson E.M., Moenk M.D., Barbaro L., Clarke D.A., Matuszewich L. Effects of pretraining and water temperature on female rats’ performance in the Morris water maze. Physiol. Behav. 2013. 122: 216–21.

  5. Arai K., Matsuki N., Ikegaya Y., Nishiyama N. Deterioration of spatial learning performances in lipopolysaccharide-treated mice. Jpn. J. Pharmacol. 2001. V. 87. № 3. P. 195–201.

  6. Barrientos R.M., Brunton P.J., Lenz K.M., Pyter L., Spencer S.J. Neuroimmunology of the female brain across the lifespan: Plasticity to psychopathology. Brain Behav. Immun. 2019. 79: 39–55.

  7. Bekhbat M., Neigh G.N. Sex differences in the neuroimmune consequences of stress: Focus on depression and anxiety. Brain Behav. Immun. 2018. 67: 1–12.

  8. Beiko J., Lander R., Hampson E., Boon F., Cain D.P. Contribution of sex differences in the acute stress response to sex differences in water maze performance in the rat. Behav. Brain Res. 2004. 151 (1–2): 239–253.

  9. Benoit J.D., Rakic P., Frick K.M. Prenatal stress induces spatial memory deficits and epigenetic changes in the hippocampus indicative of heterochromatin formation and reduced gene expression. Behav Brain Res. 2015. 281: 1–8.

  10. Berger-Sweeney J., Arnold A., Gabeau D., Mills J. Sex differences in learning and memory in mice: effects of sequence of testing and cholinergic blockade. Behav Neurosci. 1995. 109 (5): 859–873.

  11. Bucci D.J., Chiba A.A., Gallagher M. Spatial learning in male and female Long-Evans rats. Behav. Neurosci. 1995. 109 (1): 180–183.

  12. Czerniawski J., Miyashita T., Lewandowski G., Guzowski J.F. Systemic lipopolysaccharide administration impairs retrieval of context-object discrimination, but not spatial, memory: Evidence for selective disruption of specific hippocampus-dependent memory functions during acute neuroinflammation. Brain Behav. Immun. 2015. 44: 159–166.

  13. Devan B.D., Tobin E.L., Dunn E.N., Magalis C. Sex differences on the competitive place task in the water maze: The influence of peripheral pool time on spatial navigation performance in rats. Behav. Processes. 2016. 132: 34–41.

  14. Fonken L.K., Frank M.G., Gaudet A.D., D’Angelo H.M., Daut R.A., Hampson E.C., Ayala M.T., Watkins L.R., Maier S.F. Neuroinflammatory priming to stress isdifferentially regulated in male and female rats. Brain Behav. Immun. 2018. 70: 257–267.

  15. Frank M.G., Baratta M.V., Sprunger D.B., Watkins L.R., Maier S.F. Microglia serve as a neuroimmune substrate for stress-induced potentiation of CNS pro-inflammatory cytokine responses. Brain Behav. Immun. 2007. 21 (1): 47–59.

  16. Frick K.M., Burlingame L.A., Arters J.A., Berger-Sweeney J. Reference memory, anxiety and estrous cyclicity in C57BL/6NIA mice are affected by age and sex. Neuroscience. 2000. 95 (1): 293–307.

  17. Gomez C.D., Read J., Acharjee S., Pittman Q.J. Early Life Inflammation Increases CA1 Pyramidal Neuron Excitability in a Sex and Age Dependent Manner through a Chloride Homeostasis Disruption. J Neurosci. 2019. 39 (37): 7244–7259.

  18. Grigoryan G.A., Mitchell S., Hodges H., Sinden J. and Gray J.A. Are the cognitive enhancing effects of nicotine in the rats with lesion to the forebrain cholinergic projection system mediated by an interaction with the noradrenergic system? Pharmacol. Biochem. Behav. 1994. 49 (3): 511–521.

  19. Gulyaeva N.V. Functional neurochemistry of the ventral and dorsal hippocampus:stress, depression, dementia and remote hippocampal damage. Neurochem. Res. 2019. 44 (6): 1306–1322.

  20. Harre E.M., Galic M.A., Mouihate A., et al. Neonatal inflammation produces selective behavioural deficits and alters N-methyl-D- aspartate receptor subunit mRNA in the adult rat brain. Eur J. Neurosci. 2008. 832 (27): 644–653.

  21. Healy S.D., Braham S.R., and Braithwaite V.A. Spatial working memory in rats: no differences between the sexes. Proc. Biol. Sci. 1999. 266 (1435): 2303–2308.

  22. Huang Z.B., Wang H., Rao X.R., Liang T., Xu J., Cai X.S., Sheng G.Q. Effects of immune activation on the retrieval of spatial memory. Neurosci. Bull. 2010. 26 (5): 355–364.

  23. Jin Y., Peng J., Wang X., Zhang D., Wang T. Ameliorative effect of ginsenoside Rg1 on lipopolysaccharide-induced cognitive impairment: role of cholinergic system. Neurochem. Res. 2017. 42 (5): 1299–1307.

  24. Jonasson Z. Meta-analysis of sex differences in rodent models of learning and memory: a review of behavioral and biological data. Neurosci. Biobehav. Rev. 2005. 28 (8): 811–825.

  25. Koss W.A., Frick K.M. Sex differences in hippocampal function. J Neurosci Res. 2017. 95 (1–2): 539–562.

  26. Kudryashova I.V., Tishkina A.O., Gulyaeva N.V. Neonatal Proinflammatory Stress and Defi cit of Induction of Long-Term Potentiation in the Hippocampus in Rats: Gender Differences. Neurosci. Behav. Physiol. 2019. 49 (9): 1118–1126.

  27. Lamberty Y., Gower A.J. Investigation into sex-related differences in locomotor activity, place learning and passive avoidance responding in NMRI mice.

  28. Physiol. Behav. 1988. 44 (6): 787–790.

  29. Markowska A.L. Sex dimorphisms in the rate of age-related decline in spatial memory: relevance to alterations in the estrous cycle. J. Neurosci. 1999. 19 (18): 8122–8133.

  30. Monfort P., Gomez-Gimenez B., Llansola M., Felipo V. Gender differences in spatial learning, synaptic activity, and long-term potentiation in the hippocampus in rats: molecular mechanisms. ACS Chem. Neurosci. 2015. 6 (8): 1420–1427.

  31. Peng L., Zhu M., Yang Y., Weng Y., Zou W., Zhu X., Guo Q., Zhong T. Neonatal lipopolysaccharide challenge induces long-lasting spatial cognitive impairment and dysregulation of hippocampal histone acetylation in mice. Neuroscience. 2019. 398: 76–87.

  32. Perrot-Sinal T.S., Kostenuik M.A., Ossenkopp K.P., Kavaliers M. Sex differences in performance in the Morris water maze and the effects of initial nonstationary hidden platform training. Behav Neurosci. 1996. 110 (6): 1309–1320.

  33. Roof R.L., Stein D.G. Gender differences in Morris water maze performance depend on task parameters. Physiol. Behav. 1999. 68 (1–2): 81–86.

  34. Sarkar T., Patro N.1, Patro I.K. Neuronal changes and cognitive deficits in a multi-hit rat model following cumulative impact of early life stressors. Biol Open. 2020 Sep. 24. 9 (9): bio054130.

  35. Shaw K.N., Commins S., O’Mara S.M. Lipopolysaccharide causes deficits in spatial learning in the watermaze but not in BDNF expression in the rat dentate gyrus. Behav Brain Res. 2001. 124 (1): 47–54.

  36. Sparkman N.L., Buchanan J.B., Heyen J.R., Chen J., Beverly J.L., Johnson R.W. Interleukin-6 facilitates lipopolysaccharide-induced disruption in working memory and expression of other proinflammatory cytokines in hippocampal neuronal cell layers. J. Neurosci. 2006. 26 (42): 10709–10716.

  37. Veng L.M., Granholm A.C., Rose G.M. Age-related sex differences in spatial learning and basal forebrain cholinergic neurons in F344 rats. Physiol Behav. 2003. 80 (1): 27–36.

  38. Villa A., Vegeto E., Poletti A., Maggi A. Estrogens, neuroinflammation, and neurodegeneration. Endocr. Rev. 2016. 37 (4): 372–402.

  39. Zhu X., Liu J., Chen S., Xue J., Huang S., Wang Y., Chen O. Isoliquiritigenin attenuates lipopolysaccharide-induced cognitive impairment through antioxidant and anti-inflammatory activity. BMC Neurosci. 2019. 20 (1): 41.

  40. Zubareva O.E., Postnikova T.Y., Grifluk A.V., Schwarz A.P., Smolensky I.V., Karepanov A.A., Vasilev D.S., Veniaminova E.A., Rotov A.Y., Kalemenev S.V., Zaitsev A.V. Exposure to bacterial lipopolysaccharide in early life affects the expression of ionotropic glutamate receptor genes and is accompanied by disturbances in long-term potentiation and cognitive functions in young rats. Brain Behav. Immun. 2020. 90: 3–15.

Дополнительные материалы отсутствуют.