Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 2, стр. 259-273

Что может рассказать двунаправленная ходьба о центральных генераторах паттерна?

А. А. Вещицкий 1, В. А. Ляховецкий 2, О. В. Горский 34, П. Е. Мусиенко 34, Н. С. Меркульева 1*

1 Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН, лаб. нейроморфологии
Санкт-Петербург, Россия

2 Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН, лаб. физиологии движения
Санкт-Петербург, Россия

3 Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН, лаб. нейромодуляции двигательных и висцеральных функций
Санкт-Петербург, Россия

4 Институт трансляционной биомедицины СПбГУ, лаб. нейропротезов
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: mer-natalia@yandex.ru

Поступила в редакцию 08.09.2021
После доработки 12.11.2021
Принята к публикации 20.12.2021

Аннотация

В экспериментально-теоретическом исследовании изучены особенности ЭМГ-активности мышц m. iliopsoas (IP), m. tibialis anterior (ТА) и m. gastrocnemius medialis (GM) задних конечностей децеребрированной кошки при ходьбе, вызванной эпидуральной стимуляцией спинного мозга, в различных локомоторных режимах, определяемых направлением движения лент тредбана: при однонаправленной ходьбе вперед (ХВ) и назад (ХН) и при двунаправленной ходьбе (ДХ), и предпринята попытка объяснения полученных данных с точки зрения различных моделей центрального генератора паттернов (ЦГП). При сохранении реципрокности работы мышц-антагонистов во время ДХ, активность TA и GM при ДХ у разнонаправленных конечностей отличается между собой: активность TA и GM для конечности, идущей назад при ДХ, подобна активности этих мышц при однонаправленной ХН, а активность TA и GM для конечности, идущей вперед при ДХ, подобна активности этих мышц при однонаправленной ХВ. Паттерны активности IP обеих конечностей при ДХ сходны, но активность IP ниже, чем для однонаправленной ХВ, и выше, чем для однонаправленной ХН. Стабильность мышечной активности IP более вариабельна, чем у TA и GM. Полученные данные могут быть объяснены с позиции работы двухуровневых моделей ЦГП, а также схемы согласования ЦГП разных конечностей, включающей реципрокные взаимоотношения между сгибательными полуцентрами и влияние возбуждающих и тормозных афферентных сигналов на каждое из звеньев системы в разные фазы локомоторного цикла.

Ключевые слова: двунаправленная ходьба, центральный генератор паттерна, мышечная активность, спинной мозг, децеребрация

Список литературы

  1. Кулагин Л.С., Шик М.Л. Взаимодействие симметричных конечностей при управляемой локомоции. Биофизика. 1970. 15 (1): 164–170.

  2. Шик М.Л. Физиология движения. Л.: Наука, 1976. 375 с.

  3. Brown T.G. The intrinsic factors in the act of progression in the mammal. Proc. Roy. Soc. Lond. B. 1911. 84 (572): 308–319.

  4. Brown T.G. The phenomenon of “Narcosis progression” in mammals. Proc. Roy. Soc. Lond. B. 1913. 86 (586): 140–164.

  5. Brown T.G. On the nature of the fundamental activity of the nervous centres; together with an analysis of the conditioning of rhythmic activity in progression, and a theory of the evolution of function in the nervous system. J. Physiol. 1914. 48 (1): 18–46.

  6. Brownstone R.M., Wilson J.M. Strategies for delineating spinal locomotor rhythm-generating networks and the possible role of Hb9 interneurones in rhythmogenesis. Brain Res. Rev. 2008. 57 (1): 64–76.

  7. Buford J.A., Zernicke R.F., Smith J.L. Adaptive control for backward quadrupedal walking. I. Posture and hindlimb kinematics. J. Neurophysiol. 1990. 64 (3): 745–755.

  8. Burke R.E., Degtyarenko A.M., Simon E.S. Patterns of locomotor drive to motoneurons and last-order interneurons: Clues to the structure of the CPG. J. Neurophysiol. 2001. 86 (1): 447–462.

  9. Choi J.T., Bastian A.J. Adaptation reveals independent control networks for human walking. Nat. Neurosci. 2007. 10 (8): 1055–1062.

  10. Collins J.J., Stewart I.N. Symmetry-breaking bifurcation: a possible mechanism for 2:1 frequency-locking in animal locomotion. J Math Biol. 1992. 30 (8): 827–838.

  11. Forssberg H., Grillner S., Halbertsma J., Rossignol S. The locomotion of the low spinal cat. II. Interlimb coordination. Acta Physiol. Scand. 1980. 108 (3): 283–295.

  12. Frigon A., Desrochers É., Thibaudier Y., Hurteau M-F., Dambreville C. Left–right coordination from simple to extreme conditions during split-belt locomotion in the chronic spinal adult cat. J. Physiol. 2017. 595 (1): 341–361.

  13. Frigon A. The neural control of interlimb coordination during mammalian locomotion. J. Neurophysiol. 2017. 117 (6): 2224–2241.

  14. Gerasimenko Y., Musienko P., Bogacheva I., Moshonkina T., Savochin A., Lavrov I., Roy R.R., Edgerton V.R. Propriospinal bypass of the serotonergic system that can facilitate stepping. J. Neurosci. 2009. 29 (17): 5681–5689.

  15. Grillner S. Control of locomotion in bipeds, tetrapods, and fish. Handbook of Physiology. The Nervous System II. Ed. Brookhart M. American Physiology Society Bethesda: Rockville, MD, USA, 1981. 1179–1236 pp.

  16. Grillner S. Biological pattern generation: The cellular and computational logic of networks in motion. Neuron. 2006. 52 (5): 751–766.

  17. Gurfinkel V.S., Shik M.L. The control of posture and locomotion. Motor Control. Eds. Gydikov A.A., Tankov N.T., Kosarov D.S. Springer US, 1974. 217–234 pp.

  18. Halbertsma J. The stride cycle of the cat: the modelling of locomotion by computerized analysis of automatic recordings. Acta Physiol. Scand. Suppl. 1983. 521: 1–76.

  19. Harnie J., Audet J., Klishko A.N., Doelman A., Prilutsky B.I., Frigon A. The spinal control of backward locomotion. J. Neurosci. 2021. 41 (4): 630–647.

  20. Kato M. Longitudinal myelotomy of lumbar spinal cord has little effect on coordinated locomotor activities of bilateral hindlimbs of the chronic cats. Neurosci Lett. 1988. 93: 259–263.

  21. Kato M. Chronically isolated lumbar half spinal cord, produced by hemisection and longitudinal myelotomy, generates locomotor activities of the ipsilateral hindlimb of the cat. Neurosci Lett. 1989. 98: 149–153.

  22. Kim S.A., Heinze K.G., Schwille P. Fluorescence correlation spectroscopy in living cells. Nat. Methods. 2007. 4 (11): 963–973.

  23. Kling U., Székely G. Simulation of rhythmic nervous activities. Kybernetik. 1968. 5 (3): 89–103.

  24. Kriellaars D.J., Brownstone R.M., Noga B.R., Jordan L.M. Mechanical entrainment of fictive locomotion in the decerebrate cat. J. Neurophysiol. 1994. 71 (6): 2074–2086.

  25. Lafreniere-Roula M., McCrea D.A. Deletions of rhythmic motoneuron activity during fictive locomotion and scratch provide clues to the organization of the mammalian central pattern generator. J. Neurophysiol. 2005. 94 (2): 1120–1132.

  26. Lam T., Pearson K.G. Proprioceptive modulation of hip flexor activity during the swing phase of locomotion in decerebrate cats. J. Neurophysiol. 2001. 86 (3): 1321–1332.

  27. Lundberg A. Half-centres revisited. Regulatory Functions of the CNS. Principles of motion and Organization. Advances in physiological sciences. Eds. Szentagothai J., Palkovits M., Hamori J. Budapest: Pergamon 1981. 155–167 pp.

  28. Lyakhovetskii V., Merkulyeva N., Gorskii O., Musienko P. Simultaneous bidirectional hindlimb locomotion in decerebrate cats. Sci. Rep. 2021. 11(1): 3252.

  29. McCrea D.A., Rybak I.A. Organization of mammalian locomotor rhythm and pattern generation. Brain Res. Rev. 2008. 57 (1): 134–146.

  30. Merkulyeva N., Lyakhovetskii V., Veshchitskii A., Gorskii O., Musienko P. Rostrocaudal distribution of the C-Fos-immunopositive spinal network defined by muscle activity during locomotion. Brain Sci. 2021. 11 (1): 69.

  31. Merkulyeva N., Veshchitskii A., Gorsky O., Pavlova N., Zelenin P.V., Gerasimenko Y., Deliagina T.G., Musienko P. Distribution of spinal neuronal networks controlling forward and backward locomotion. J. Neurosci. 2018. 38 (20): 4695–4707.

  32. Molkov Y.I., Bacak B.J., Talpalar A.E., Rybak I.A. Mechanisms of left-right coordination in mammalian locomotor pattern generation circuits: A mathematical modeling view. PLOS Comput. Biol. 2015. 11 (5): e1004270.

  33. Musienko P., Brand R.V.D., Märzendorfer O., Roy R.R., Gerasimenko Y., Edgerton V.R., Courtine G. Controlling specific locomotor behaviors through multidimensional monoaminergic modulation of spinal circuitries. J. Neurosci. 2011. 31(25): 9264–9278.

  34. Musienko P., Courtine G., Tibbs J.E., Kilimnik V., Savochin A., Garfinkel A., Roy R.R., Edgerton V.R., Gerasimenko Y. Somatosensory control of balance during locomotion in decerebrated cat. J. Neurophysiol. 2012. 107 (8): 2072–2082.

  35. Pearson K.G., Fourtner C.R., Wong R.K. Nervous control of walking in the cockroach. Control of posture and locomotion. Advances in behavioral biology. Eds. Stein R.B., Pearson K.G., Smith R.S., Redford J.B. Springer US, 1973: 495–514.

  36. Pearson K.G. Proprioceptive regulation of locomotion. Curr. Opin. Neurobiol. 1995. 5 (6): 786–791.

  37. Pearson K.G. Role of sensory feedback in the control of stance duration in walking cats. Brain Res. Rev. 2008. 57 (1): 222–227.

  38. Pearson K.G., Duysens J. Function of segmental reflexes in the control of stepping in cockroaches and cats. Neural control of locomotion. Advances in behavioral biology. Eds. Herman R.M., Grillner S., Stein P.S.G., Stuart D.G. Springer US, 1976. 519–537 pp.

  39. Pratt C.A., Buford J.A., Smith J.L. Adaptive control for backward quadrupedal walking V. Mutable activation of bifunctional thigh muscles. J. Neurophysiol. 1996. 75 (2): 832–842.

  40. Press W.H., Teukolsky S.A., Vetterling W.T., Flannery B.P. Statistical Description of Data. Numerical recipes in C++. The art of scientific computing. Third Edition. Eds. Press W.H., Teukolsky S.A., Vetterling W.T., Flannery B.P. Cambridge University Press. 2007. 1237 pp.

  41. Rossignol S., Dubuc R., Gossard J-P. Dynamic sensorimotor interactions in locomotion. Physiol. Rev. 2006. 86 (1): 89–154.

  42. Rybak I.A., Dougherty K.J., Shevtsova N.A. Organization of the mammalian locomotor CPG: Review of computational model and circuit architectures based on genetically identified spinal interneurons. eNeuro. 2015. 2 (5): 1–20.

  43. Sherrington C.S. Flexion-reflex of the limb, crossed extension-reflex, and reflex stepping and standing. J. Physiol. 1910. 40 (1–2): 28–121.

  44. Shik M.L., Orlovsky G.N. Neurophysiology of locomotor automatism. Physiol. Rev. 1976. 56 (3): 465–501.

  45. Shkorbatova P.Y., Lyakhovetskii V.A., Merkulyeva N.S., Veshchitskii A.A., Bazhenova E.Y., Laurens J., Pavlova N.V., Musienko P.E. Prediction algorithm of the cat spinal segments lengths and positions in relation to the vertebrae. Anat. Rec. 2019. 302 (9): 1628–1637.

  46. Smith J.L., Carlson-Kuhta P. Unexpected motor patterns for hindlimb muscles during slope walking in the cat. J. Neurophysiol. 1995. 74 (5): 2211–2215.

  47. Stafford F.S., Barnwell G.M. Mathematical models of central pattern generators in locomotion. J. Mot. Behav. 1985. 17 (1): 3–26.

  48. Yang Y-R., Yen J-G., Wang R-Y., Yen L-L., Lieu F-K. Gait outcomes after additional backward walking training in patients with stroke: a randomized controlled trial. Clin. Rehabil. 2005. 19 (3): 264–273.

Дополнительные материалы отсутствуют.