Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 2, стр. 274-290

Влияние овариоэктомии на тревожно-депрессивное поведение самок крыс в норме и после раннего провоспалительного стресса

И. В. Павлова 1*, Н. Д. Брошевицкая 1, М. И. Зайченко 1, Г. А. Григорьян 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: pavlovfml@mail.ru

Поступила в редакцию 10.11.2021
После доработки 30.11.2021
Принята к публикации 20.12.2021

Аннотация

Исследовали роль женских половых гормонов, вырабатываемых яичниками, в возникновении половых особенностей в тревожно-депрессивном поведении крыс. У половины крысят в возрасте 3 и 5 дней создавали провоспалительный стресс путем введения бактериального липополисахарида в дозе 50 мкг/кг (группа ЛПС), другой половине крысят вводили физиологический раствор (группа ФИЗ, контроль). У половины самок в возрасте 35 дней проводили операцию двухсторонней овариоэктомии (ОЭ), у другой половины самок – операцию ложной овариоэктомии (ЛОЭ), не удаляя яичники. Поведение двух групп самок сопоставляли с поведением самцов в возрасте 75–100 дней. ОЭ способствовала увеличению веса самок, но не вызывала изменений в поведении в тестах на тревожность по сравнению с ЛОЭ самками. Овариоэктомия несколько сглаживала различия в уровне тревожности по сравнению с самцами. ОЭ приводила к депрессивно-подобному поведению, которое проявлялось только у животных ЛПС группы. ОЭ уменьшала различия по уровню кортикостерона между самцами и самками у животных ЛПС группы. ОЭ оказала наибольшее влияние на животных после раннего провоспалительного стресса.

Ключевые слова: овариоэктомия, открытое поле, приподнятый крестообразный лабиринт, вынужденное плавание, предпочтение сахарозы, липополисахарид, кортикостерон, интерлейкин-1β

Список литературы

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Груздева В.А., Григорьян Г.А. Влияние раннего провоспалительного стресса на тревожное и депрессивно-подобное поведение крыс разного возраста. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2020.106 (6): 823–842.

  2. Григорьян Г.А. Овариоэктомия как модель тревожно-депрессивных расстройств. Нейрохимия. 2022. Т. 39. № 1.

  3. Григорьян Г.А., Гуляева Н.В. Моделирование депрессии на животных: поведение как основа методологии, критериев оценки и классификации Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2015. 65 (6): 643–660.

  4. Григорьян Г.А., Дыгало Н.Н., Гехт А.Б., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Молекулярно-клеточные механизмы депрессии. Роль глюкокортикоидов, цитокинов и нейротрофических факторов в генезе депрессивных расстройств. Успехи физ. наук. 2014. 44 (2): 3–20.

  5. Павлова И.В., Брошевицкая Н.Д., Онуфриев М.В., Моисеева Ю.В. Половые различия в тревожности и оборонительном поведении крыс Вистар. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2020. 70 (2): 243–258.

  6. Aoki M., Shimozuru M., Kikusui T., Takeuchi Y., Mori Y. Sex differences in behavioral and corticosterone responses to mild stressors in ICR mice are altered by ovariectomy in peripubertal period. Zoolog. Sci. 2010. 27 (10): 783–789.

  7. Albert P.R. Why is depression more prevalent in women? J. Psychiatry Neurosci. 2015. 40 (4): 219–221.

  8. Azizi-Malekabadi H., Hosseini M., Pourganji M., Zabihi H., Saeedjalali M., Anaeigoudari A. Deletion of ovarian hormones induces a sickness behavior in rats comparable to the effect of lipopolysaccharide. Neurol. Res. Int. 2015.627642.

  9. Boivin J.R., Piekarski D.J., Wahlberg J.K., Wilbrecht L. Age, sex, and gonadal hormones differently influence anxiety- and depression-related behavior during puberty in mice. Psychoneuroendocrinology. 2017. 85: 78–87.

  10. Daniels R. Ovariectomy in female rats increases pro-inflammatory cytokine expression in whole hippocampal tissue and isolated microglia. PhD thesis. Department of Psychology and Neuroscience, University of Colorado Boulder. April 9. 2018.

  11. de Chaves G., Moretti M., Castro A.A., Dagostin W., da Silva G.G., Boeck C.R., Quevedo J., Gavioli E.C. Effects of long-term ovariectomy on anxiety and behavioral despair in rats. Physiol. Behav. 2009. 97 (3–4): 420–425.

  12. Dalla C., Edgecomb C., Whetstone A.S., Shors T.J. Females do not express learned helplessness like males do. Neuropsychopharm.2008. 33(7): 1559–1569.

  13. Delevich K., Hall C.D., Piekarski D., Zhang Y., Wilbrecht L. Prepubertal gonadectomy reveals sex differences in approach-avoidance behavior in adult mice. Horm. Behav. 2020. 118: 104641.

  14. De Jesús-Burgos M., Torres-Llenza V., Pérez-Acevedo N.L. Activation of amygdalar metabotropic glutamate receptors modulates anxiety, and risk assessment behaviors in ovariectomized estradiol-treated female rats. Pharmacol. Biochem. Behav. 2012. 101(3): 369–378.

  15. Eid R.S., Lieblich S.E., Duarte-Guterman P., Chaiton J.A., Mah A.G., Wong S.J., Wen Y., Galea L.A.M. Selective activation of estrogen receptors alpha and beta: Implications for depressive-like phenotypes in female mice exposed to chronic unpredictable stress. Horm. Behav. 2020. 119: 104651.

  16. El-Khatib Y.A., Sayed R.H., Sallam N.A., Zaki H.F., Khattab M.M. 17β-Estradiol augments the neuroprotective effect of agomelatine in depressive- and anxiety-like behaviors in ovariectomized rats. Psychopharmacology (Berl). 2020. 237 (9): 2873–2886.

  17. Estrada-Camarena E., López-Rubalcava C., Hernández-Aragón A., Mejía-Mauries S., Picazo O. Long-term ovariectomy modulates the antidepressant-like action of estrogens, but not of antidepressants. J Psychopharmacol. 2011. 25 (10): 1365–1377.

  18. Fedotova J., Dudnichenko T., Kruzliak P., Puchavskaya Z. Different effects of vitamin D hormone treatment on depression-like behavior in the adult ovariectomized female rats. Biomed. Pharmacother. 2016. 84: 1865–1872.

  19. Fonken L.K., Frank M.G., Gaudet A.D., D’Angelo H.M., Daut R.A., Hampson E.C., Ayala M.T., Watkins L.R., Maier S.F. Neuroinflammatory priming to stress is differentially regulated in male and female rats. Brain Behav. Immun. 2018. 70: 257–267.

  20. Ge F., Yang H., Lu W., Shi H., Chen Q., Luo Y., Liu L., Yan J. Ovariectomy induces microglial cell activation and inflammatory response in rat prefrontal cortices to accelerate the chronic unpredictable stress-mediated anxiety and depression. Biomed. Res. Int. 2020. 2020: 3609758.

  21. Handa R.J., Burgess L.H., Kerr J.E., O’Keefe J.A. Gonadal steroid hormone receptors and sex differences in the hypothalamo-pituitary-adrenal axis. Horm. Behav. 1994. 28. (4): 464–476.

  22. Herbison A.E., Fénelon V.S. Estrogen regulation of GABAA receptor subunit mRNA expression in preoptic area and bed nucleus of the stria terminalis of female rat brain. J. Neurosci. 1995. 15 (3 Pt 2): 2328–2337.

  23. Jia X., Gao Z., Hu H. Microglia in depression: current perspectives. Sci.China Life Sci. 2021. 64 (6): 911–925.

  24. Iqbal J., Ma X.M. Impact of subchronic variable stress on ovariectomy and dendritic spine density in prefrontal cortex in mice. Neuroreport. 2020. 31 (3): 213–219.

  25. Iwasa T., Matsuzaki T., Tungalagsuvd A., Munkhzaya M., Kawami T., Kato T., Kuwahara A., Yasui T., Irahara M. Effects of ovariectomy on the inflammatory responses of female rats to the central injection of lipopolysaccharide. J. Neuroimmunol. 2014a. 277 (1–2): 50–56.

  26. Iwasa T., Matsuzaki T., Kinouchi R., Gereltsetseg G., Murakami M., Munkhzaya M., Altankhuu T., Kuwahara A., Yasui T., Irahara M. Changes in central and peripheral inflammatory responses to lipopolysaccharide in ovariectomized female rats. Cytokine. 2014b. 65 (1): 65–73.

  27. Khaleghi M., Rajizadeh M.A., Bashiri H., Kohlmeier K.A., Mohammadi F., Khaksari M., Shabani M. Estrogen attenuates physical and psychological stress-induced cognitive impairments in ovariectomized rats. Brain Behav. 2021. 11 (5): e02139.

  28. Khayum M.A., Moraga-Amaro R., Buwalda B., Koole M., den Boer J.A., Dierckx R.A.J.O., Doorduin J., de Vries E.F. Ovariectomy-induced depressive-like behavior and brain glucose metabolism changes in female rats are not affected by chronic mild stress. J. Psychoneuroendocrinology. 2020. 115: 104610.

  29. McElroy J.F., Wade G.N. Short- and long-term effects of ovariectomy on food intake, body weight, carcass composition, and brown adipose tissue in rats. Physiol. Behav. 1987. 39 (3): 361–365.

  30. McCormick C.M. Effect of neonatal ovariectomy and estradiol treatment on corticosterone release in response to stress in the adult female rat. Stress. 2011. 14 (1): 82–87.

  31. Park H.J., Shim H.S., Shim I. The Differential role of cytokines on stress responses in a menopause rat model. Front. Psychiatry. 2020. 11: 577561.

  32. Percegoni N., Ferreira A.C., Rodrigues C.F., Rosenthal D., Castelo Branco M.T., Rumjanek V.M., Carvalho D.P. Profile of serum IL-1beta and IL-10 shortly after ovariectomy and estradiol replacement in rats. Horm. Metab. Res. 2009. 41 (1): 50–54.

  33. Pitsillou E., Bresnehan S.M., Kagarakis E.A., Wijoyo S.J., Liang J., Hung A., Karagiannis T.C. The cellular and molecular basis of major depressive disorder: towards a unified model for understanding clinical depression. Mol. Biol. Rep. 2020. 47 (1): 753–770.

  34. Puga-Olguín A., Rodríguez-Landa J.F., Rovirosa-Hernández M.J., Germán-Ponciano L.J., Caba M., Meza E., Guillén-Ruiz G., Olmos-Vázquez O.J. Long-term ovariectomy increases anxiety- and despair-like behaviors associated with lower Fos immunoreactivity in the lateral septal nucleus in rats. Behav. Brain Res. 2019. 360: 185–195.

  35. Raghavan N.S., Chen H., Schipma M., Luo W., Chung S., Wang L., Redei E.E. Prepubertal ovariectomy exaggerates adult affective behaviors and alters the hippocampal transcriptome in a genetic rat model of depression. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2018. 8: 373.

  36. Renczés E., Borbélyová V., Steinhardt M., Höpfner T., Stehle T., Ostatníková D., Celec P. The Role of Estrogen in Anxiety-Like Behavior and Memory of Middle-Aged Female Rats. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2020. 11: 570560.

  37. Schoenrock S.A., Oreper D., Young N., Ervin R.B., Bogue M.A., Valdar W., Tarantino L.M. Ovariectomy results in inbred strain-specific increases in anxiety-like behavior in mice. Physiol. Behav. 2016. 167: 404–412.

  38. Schulz K.M., Molenda-Figueira H.A., Sisk C.L. Back to the future: The organizational-activational hypothesis adapted to puberty and adolescence. Horm. Behav. 2009. 55 (5): 597–604.

  39. Stepanichev M.Yu., Dygalo N.N., Grigoryan G.A., Shishkina G., Gulyaeva N.V. Rodents model of depression: neurotrophic and neuroinflammatory biomarkers. BioMed. Research International. 2014. 1–20 (ID932757).

  40. Troubat R., Barone P., Leman S., Desmidt T., Cressant A., Atanasova B., Brizard B., El Hage W., Surget A., Belzung C., Camus V. Neuroinflammation and depression: A review. Eur. J. Neurosci. 2021. 53 (1): 151–171.

  41. Vallette G., Delorme J., Benassayag C., Savu L., Nunez E.A., Meijs-Roelofs H.M., Kramer P. Developmental patterns of levels of corticosterone and of corticosterone binding in the serum of female rats: effects of ovariectomy and adrenalectomy. Acta Endocrinol. (Copenh). 1982. 101 (3): 442–451.

  42. Villa A., Vegeto E., Poletti A., Maggi A. Estrogens, neuroinflammation, and neurodegeneration. Endocrin.Rev. 2016. 37 (4): 372–402.

  43. Wang Y., Xu Y., Sheng H., Ni X., Lu J. Exercise amelioration of depression-like behavior in OVX mice is associated with suppression of NLRP3 inflammasome activation in hippocampus. Behav. Brain Res. 2016. 307: 18–24.

  44. Weiser M.J., Wu T.J., Handa R.J. Estrogen receptor-beta agonist diarylpropionitrile: biological activities of R- and S-enantiomers on behavior and hormonal response to stress. Endocrinology. 2009. V. 150. P. 1817–1825.

  45. Wu B., Song Q., Zhang Y., Wang C., Yang M., Zhang J., Han W., Jiang P. Antidepressant activity of ω-3 polyunsaturated fatty acids in ovariectomized rats: role of neuroinflammation and microglial polarization. Lipids Health Dis. 2020. 19 (1): 4.

Дополнительные материалы отсутствуют.