Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 6, стр. 846-857

Реконсолидация памяти после обучения разной интенсивности зависит от длительности интервала до напоминания

Х. Л. Гайнутдинов 1*, В. В. Андрианов 1, Т. Х. Богодвид 12, И. Б. Дерябина 1, Л. Н. Муранова 1

1 Институт фундаментальной медицины и биологии, Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования Казанский (Приволжский) федеральный университет
Казань, Россия

2 Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования Поволжский университет физической культуры, спорта и туризма
Казань, Россия

* E-mail: kh_gainutdinov@mail.ru

Поступила в редакцию 29.01.2020
После доработки 17.03.2021
Принята к публикации 26.04.2021

Аннотация

Было проведено две серии экспериментов формирования условного рефлекса на обстановку у виноградной улитки с использованием двух протоколов обучения с разным количеством безусловных стимулов. В каждой экспериментальной серии для инициации реконсолидации памяти производили “напоминание” обстановки обучения в разное время – на 3-и и 6-е сутки после обучения – с последующей блокадой синтеза белков анизомицином. Процедура “напоминания” обстановки обучения в сочетании с инъекцией анизомицина, производимая на 3-и сутки после обучения по обоим протоколам, приводила к нарушению реконсолидации памяти (забыванию). Однако при “напоминании” обстановки обучения при условии блокады синтеза белков на 6-е сутки после обучения наблюдается сохранение памяти у животных, получавших меньше подкреплений при обучении, что указывает на отсутствие запуска процесса реконсолидации памяти. В то же время у животных, получавших существенно больше подкреплений при обучении, “напоминание” в условиях блокады синтеза белков на 6-е сутки после обучения приводило к забыванию, т.е. нарушению нормальной реконсолидации памяти. Таким образом, показано, что реконсолидация контекстуальной памяти у виноградной улитки зависит от интенсивности обучения, связанной с выбором протокола обучения с разным количеством безусловных стимулов. Высказано предположение о разных нейронных путях для процессов консолидации и реконсолидации.

Ключевые слова: ассоциативное обучение, протокол обучения, реконсолидация контекстуальной памяти, напоминание обстановки обучения, временное окно лабильности памяти, улитка

Список литературы

  1. Балабан П.М. Молекулярные механизмы модификации памяти. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2017. 67 (2): 131–140.

  2. Балабан П.М., Коршунова Т.А. Сетевые, клеточные и молекулярные механизмы пластичности в простых нервных системах. Успехи физиологических наук. 2011. 42 (4): 3–19.

  3. Бородинова А.А., Балабан П.М. Эпигенетическая регуляция как основа долговременных изменений в нервной системе: в поисках механизмов специфичности. Биохимия. 2020. 85 (9): 1139–1158.

  4. Воробьева Н.С., Ивашкина О.И., Торопова К.А., Анохин К.В. Долговременная обстановочная память у мышей: продолжительность и способность к ассоциации с подкрепляющим воздействием. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2016. 66 (3): 352–360.

  5. Гайнутдинов Х.Л., Андрианов В.В., Гайнутдинова Т.Х. Изменение возбудимости нейрональной мембраны как клеточный механизм обучения и памяти. Успехи физиологических наук. 2011. 42 (1): 33–50.

  6. Гайнутдинов Х.Л., Береговой Н.А. Долговременная сенситизация у виноградной улитки: электрофизиологические корреляты в командных нейронах оборонительного поведения. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 1994. 44 (2): 307–315.

  7. Гайнутдинова Т.Х., Андрианов В.В., Гайнутдинов Х.Л., Мухамедшина Д.И., Тагирова Р.Р. Длительность сохранения изменений электрических характеристик командных нейронов при выработке условного оборонительного рефлекса у улитки. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2003. 53 (3): 388–391.

  8. Гайнутдинова Т.Х., Тагирова Р.Р., Исмаилова А.И., Муранова Л.Н., Гайнутдинов Х.Л., Балабан П.М. Зависимая от белкового синтеза реактивация обстановочного условного рефлекса у виноградной улитки. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2004. 54 (6): 795–800.

  9. Зайченко М.И., Григорьян Г.А., Маркевич В.А. Влияние МК-801 на реконсолидацию пространственной памяти в 8-канальном радиальном лабиринте зависит от условий ее реактивации. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2018. 68 (2): 216–226.

  10. Зайченко М.И., Закиров Ф.Х., Маркевич В.А., Григорьян Г.А. МК-801 нарушает реконсолидацию “новой” памяти и влияет на “старую” память при инструментальном пищевом поведении в 8-канальном радиальном лабиринте у крыс. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2020a. 70 (6): 770–782.

  11. Зайченко М.И., Маркевич В.А., Григорьян Г.А. Реактивация и реконсолидация памяти в оборонительном и пищевом инструментальном поведении. Успехи физиологических наук. 2020б. 51 (1): 1–16.

  12. Зюзина А.Б., Балабан П.М. Угашение и реконсолидация памяти. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2015. 65 (5): 564–576.

  13. Муранова Л.Н., Андрианов В.В., Богодвид Т.Х., Дерябина И.Б., Лазутин С.А., Гайнутдинов Х.Л. Изменение мембранного и порогового потенциалов командных нейронов виноградной улитки при выработке условного оборонительного рефлекса на обстановку. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2019. 168 (12): 664–667.

  14. Палихова Т.А. Влияние монодиет с разным содержанием триптофана на окрас раковины, поведение и нейронную активность виноградной улитки. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П.Павлова. 2020. 70 (5): 650–654.

  15. Шевченко К.Г., Данилова А.Б., Гринкевич Л.Н. Пост-трансляционная модификация гистона H3 при консолидации и реконсолидации памяти у моллюска Helix. Вестник ВОГиС. 2009. 13 (4): 723–730.

  16. Alberini C.M. The role of reconsolidation and the dynamic process of long-term memory formation and storage. Front. Behav. Neurosci. 2011. 5 (12). https://doi.org/10.3389/fnbeh.2011.00012

  17. Alberini C.M., LeDoux J.E. Memory reconsolidation. Current Biology. 2013. 23 (17): R746–R750.

  18. Alberini C.M., Travaglia A. Infantile Amnesia: A Critical Period of Learning to Learn and Remember. J. Neurosci. 2017. 37 (24): 5783–5795. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0324-17.2017

  19. Almeida-Corrrêa S., Amaral O.B. Memory labilization in reconsolidation and extinction – Evidence for a common plasticity system? J. Physiol. – Paris. 2014. 108: 292–306. https://doi.org/10.1016/j.jphysparis.2014.08.006

  20. Andrianov V.V., Bogodvid T.Kh., Deryabina I.B., Golovchenko A.N., Muranova L.N., Tagirova R.R., Vinarskaya A.Kh., Gainutdinov Kh.L. Modulation of defensive reflex conditioning in snails by serotonin. Front. Behav. Neurosci. 2015. 9 (279): 1–12. https://doi.org/10.3389/fnbeh.2015.00279

  21. Anokhin K.V., Tiunova A.A., Rose S.P.R. Reminder effects–reconsolidation or retrieval deficit? Pharmacological dissection with protein synthesis inhibitors following reminder for a passive-avoidance task in young chicks. Eur. J. Neurosci. 2002. 15: 1759–1765.

  22. Balaban P.M., Roshchin M.V., Timoshenko A.Kh., Gainutdinov Kh.L., Bogodvid T.Kh., Muranova L.N., Zuzina A.B., Korshunova T.A. Nitric oxide is necessary for labilization of a consolidated context memory during reconsolidation in terrestrial snails. Eur. J. Neurosci. 2014. 40: 2963–2970. https://doi.org/10.1111/ejn.12642

  23. Balaban P.M., Vinarskaya A.Kh., Zuzina A.B., Ierusalimsky V.N., Malyshev A.Yu. Impairment of the serotonergic neurons underlying reinforcement elicits extinction of the repeatedly reactivated context memory. Sci. Rep. 2016. 6: 36933. https://doi.org/10.1038/srep36933

  24. Bal N.V., Rysakova M.P., Vinarskaya A.Kh., Ivanova V., Zuzina A.B., Balaban P.M. Cued memory reconsolidation in rats requires nitric oxide. Eur. J. Neurosci. 2017. 45: 643–647. https://doi.org/10.1111/ejn.13503

  25. Barense M.D., Sinclair A. Prediction Error and Reconsolidation of Episodic Memories. Trends in Neurosci. 2019. 42 (10). https://doi.org/10.1016/j.tins.2019.08.007

  26. Bavassi L., Forcato C., Fernández R.S., De Pino G., Pedreira M.E., Villarreal M.F. Retrieval of retrained and reconsolidated memories are associated with a distinct neural network. Sci. Rep. 2019. 9: 784. https://doi.org/10.1038/s41598-018-37089-2

  27. Bessières B., Travaglia A., Mowery T.M., Zhang X., Alberini C.M. Early life experiences selectively mature learning and memory abilities. Nature Communications. 2020. 11: 628. https://doi.org/10.1038/s41467-020-14461-3

  28. Bogodvid T.Kh., Andrianov V.V., Deryabina I.B., Muranova L.N., Silantyeva D.I., Vinarskaya A.Kh., Balaban P.M., Gainutdinov Kh.L. Responses of premotor interneurons to serotonin application in naïve and learned snails are different. Front. Cell. Neurosci. 2017. 11: 403. https://doi.org/10.3389/fncel.2017.00403

  29. Cai D., Pearce K., Chen S., Glanzman D.L. Reconsolidation of long-term memory in Aplysia. Curr. Biol. 2012. 22: 1783–1788. https://doi.org/10.1016/j.cub.2012.07.038

  30. Carhart-Harris R.L., Nutt D.J. Serotonin and brain function: a tale of two receptors. J. Psychopharmacol. 2017. 31: 1091–1120. https://doi.org/10.1177/02698811177

  31. Child F.M., Epstein H.T., Kuzirian A.M., Alkon D.L. Memory reconsolidation in Hermissenda. Biol. Bull. 2003. 205: 218–219.

  32. Deryabina I.B., Muranova L.N., Andrianov V.V., Gainutdinov Kh.L. Impairing of serotonin synthesis by p-clorphenylalanine prevents the forgetting of contextual memory after reminder and the protein synthesis inhibition. Front. Pharmacol. 2018. 9: 607. https://doi.org/10.3389/fphar.2018.00607

  33. Deryabina I.B., Muranova L.N., Andrianov V.V., Bogodvid T.Kh., Gainutdinov Kh.L. Effects of thryptophan hydroxylase blockade by p-chlorophenylalanine on contextual memory reconsolidation after training of different intensity. Int. J. Mol. Sci. 2020. 21: 2087. https://doi.org/10.3390/ijms21062087

  34. Dodd S.X., Lukowiak K. Sequential exposure to a combination of stressors blocks memory reconsolidation in Lymnaea. J. Experim. Biol. 2015. 218: 923–930. https://doi.org/10.1242/jeb.114876

  35. Dudai Y. Reconsolidations: the advantage of being refocused. Curr. Opinion in Neurobiol. 2006. 16: 174–178. https://doi.org/10.1016/j.conb.2006.03.010

  36. Dyakonova T.L., Sultanakhmetov G.S., Mezheritskiy M.I., Sakharov D.A., Dyakonova V.E. Storage and erausure of behavioral experiences at the single neuron level. Sci. Rep. 2019. 9: 14733. https://doi.org/10.1038/s41598-019-51331-5

  37. Elsey J.W.B., Kindt M. Tackling maladaptive memories through reconsolidation: from neural to clinical science. Neurobiol. Learn. Mem. 2017. 142: 108–117. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2017.03.007

  38. Gainutdinova T.H., Tagirova R.R., Ismailova A.I., Muranova L.N., Samarova E.I., Gainutdinov K.L., Balaban P.M. Reconsolidation of a context long-term memory in the terrestrial snail requires protein synthesis. Learn. Mem. 2005. 12: 620–625.

  39. Hemstedt T.J., Lattal K.M., Wood M.A. Reconsolidation and extinction: Using epigenetic signatures to challenge conventional wisdom. Neurobiol. Learn. Mem. 2017. 142: 55–65. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2017.01.007

  40. Hu J., Wang W., Homan P., Wang P., Zheng X., Schiller D. Reminder duration determines threat memory modification in humans. Sci. Rep. 2018. 8: 8848. https://doi.org/10.1038/s41598-018-27252-0

  41. Huang B., Zhu H., Zhou Y., Liu X., Ma L. Unconditioned- and Conditioned-Stimuli Induce Differential Memory Reconsolidation and _-AR-Dependent CREB Activation. Front. Neural Circuits. 2017. 11: 53. https://doi.org/10.3389/fncir.2017.00053

  42. Inda M.C., Muravieva E.V., Alberini C.M. Memory retrieval and the passage of time: from reconsolidation and strengthening to extinction, J. Neurosci. 2011. 31 (5): 1635–1643.

  43. Kemenes G., Kemenes I., Michel M., Papp A., Mueller U. Phase-dependent molecular requirements for memory reconsolidation: differential roles for protein synthesis and protein kinase A activity. J. Neurosci. 2006. 26: 6298–6302.

  44. Kukushkin N.V., Carew T.J. Memory takes time. Neuron. 2017. 95: 259–279.

  45. Lattal K.M., Wood M.A. Epigenetics and persistent memory: implications for reconsolidation and silent extinction beyond the zero. Nature Neurosci. 2013. 16: 124–129. https://doi.org/10.1038/nn.3302

  46. Lee J.L.C., Nader K., Schiller D. An update on memory reconsolidation updating. Trends in Cognitive Sciences. 2017. 1677: 1–15. https://doi.org/10.1016/j.tics.2017.04.006

  47. Liu Y., Lin W., Liu C., Luo Y., Wu J., Bayley P.J., Qin S. Memory consolidation reconfigures neural pathways involved in the suppression of emotional memories. Nature Communications. 2016. 7: 13375. https://doi.org/10.1038/ncomms13375

  48. Lukowiak K., Fras M., Smyth K., Wong C., Hittel K. Reconsolidation and memory infidelity in Lymnaea. Neurobiol. Learn. Memory. 2007. 87: 547–560.

  49. McGaugh J.L. Memory: A century of consolidation. Science. 2000. 287: 248–251.

  50. McGaugh J.L. Consolidating memory. Annu. Rev. Psychol. 2015. 66: 1-24.

  51. McKenzie S., Eichenbaum H. Consolidation and reconsolidation: Two lives of memories? Neuron. 2011. 71 (2): 224–233. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2011.06.037

  52. Nadel L., Hupbach A., Gomez R., Newman-Smith K. Memory formation, consolidation and transformation. Neurosci. Biobehav. Rev. 2012. 36: 1640–1645.

  53. Nader K., Schafe G.E., LeDoux J.E. Fear memories require protein synthesis in the amygdala for reconsolidation after retrieval. Nature. 2000. 406: 722–726.

  54. Nader K., Hardt O. A single standard for memory: the case for reconsolidation. Nat. Rev. Neurosci. 2009. 10: 224–234.

  55. Nikitin V.P., Solntseva S.V., Kozyrev S.A., Nikitin P.V., Shevelkin A.V. NMDA or 5-HT receptor antagonists impair memory reconsolidation and induce various types of amnesia. Behavioural Brain Res. 2018. 345: 72–82. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2018.02.036

  56. Nikitin V.P., Solntseva S.V., Kozyrev S.A., Nikitin P.V. Long-term memory consolidation or reconsolidation impairment induces amnesia with key characteristics that are similar to key learning characteristics. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. 108: 542–558. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2019.12.005

  57. Orlandi I.R., Fullio C.L., Schroeder M.N., Giurfa M., Ballarini F., Moncada D. Behavioral tagging underlies memory reconsolidation. Proc. Nat. Acad. Ssi. 2020. 117 (30): 18029–18036. https://doi.org/10.1073/pnas.2009517117

  58. Pearce K., Cai D., Roberts A.C., Glanzman D.L. Role of protein synthesis and DNA methylation in the consolidation and maintenance of long-term memory in Aplysia. Elife. 2017. 6: e18299.

  59. Rodriguez-Ortiz C.J., Bermúdez-Rattoni F. Determinants to trigger memory reconsolidation: The role of retrieval and updating information. Neurobiol. Learn. Mem. 2017. 142: 4–12. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2016.12.005

  60. Sara S.J. Retrieval and reconsolidation: toward a neurobiology of remembering. Learn. Mem. 2000. 7: 73–84.

  61. Schmidt S.D., Furini C.R.G., Zinn C.G., Cavalcante L.E., Ferreira F.F., Behling J.A.K., Myskiw J.C., Izquierdo I. Modulation of the consolidation and reconsolidation of fear memory by three different serotonin receptors in hippocampus. Neurobiol. Learn. Mem. 2017. 142 (Pt A): 48–54. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2016.12.017

  62. Sorg B.A. Reconsolidation of drug memories. Neurosci. Biobehav. Rev. 2012. 36: 1400–17. Epub 2012 Feb 10.https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2012.02.004

  63. Suzuki A., Josselyn S.A., Frankland P.W., Masushige S., Silva A.J., Kida S. Memory reconsolidation and extinction. Have distinct temporal and biochemical signatures. J. Neurosci. 2004. 24: 4787–4795.

  64. Travaglia A., Steinmetz A.B., Miranda J.M., Alberini C.M. Mechanisms of critical period in the hippocampus underlie object location learning and memory in infant rats. Learn. Mem. 2018. 25: 176–182. https://doi.org/10.1101/lm.046946.117

  65. Tronson N.C., Taylor J.R. Molecular mechanisms of memory reconsolidation. Nat. Rev. Neurosci. 2007. https://doi.org/10.1038/nrn2090

  66. Wideman C.E., Jardine K.H., Winters B.D. Involvement of classical neurotransmitter systems in memory reconsolidation: Focus on destabilization. Neurobiol. Learn. Mem. 2018 156: 68–79. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2018.11.001

  67. Zhang J.J., Haubrich J., Bernabo M., Finnie P.S.B., Nader K. Limits on lability: boundaries of reconsolidation and the relationship to metaplasticity. Neurobiol. Learn. Mem. 2018. 154: 78–86. https://doi.org/10.1016/j.nlm.2018.02.018

  68. Zuzina A.B., Vinarskaya A.Kh., Balaban P.M. Increase in serotonin precursor levels reinstates the context memory during reconsolidation. Invertebrate Neurosci. 2019. 19: 8. https://doi.org/10.1007/s10158-019-0227-9

  69. Zuzina A.B., Vinarskaya A.Kh., Balaban P.M. Histone deacetylase inhibitors rescue the impaired memory in terrestrial snails. J. Compar. Physiol. A: Sensory, Neural, and Behavioral Physiology. 2020. 206 (4): 639–649.

Дополнительные материалы отсутствуют.