Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 6, стр. 858-872

Влияние зеркальной иллюзии на сенсомоторные ритмы ЭЭГ при произвольном и непроизвольном движении пальцев руки

Н. В. Сыров 12*, А. Н. Васильев 13, А. А. Соловьева 1, А. Я. Каплан 12

1 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова
Москва, Россия

2 Балтийский федеральный университет имени И. Канта
Калининград, Россия

3 МЭГ-центр, Московский психолого-педагогический университет
Москва, Россия

* E-mail: kolascoco@gmail.com

Поступила в редакцию 05.04.2021
После доработки 16.04.2021
Принята к публикации 26.04.2021

Аннотация

Выполнено исследование ритмических паттернов сенсомоторной ЭЭГ активности у 25 испытуемых в эксперименте с зеркальной иллюзией движения. В ходе эксперимента испытуемые выполняли произвольные сжатия кисти правой руки и в момент движения наблюдали перед собой покоящуюся левую руку или зеркальное отражение движущейся правой руки. В условиях с непроизвольными движениями сжатие запускалось посредством функциональной нервно-мышечной электрической стимуляции (ФЭС). ЭЭГ-сигнал испытуемых был подвергнут пространственной фильтрации с выделением компонентов, содержащих чувствительную к движению активность: связанную с событием десинхронизацию (ССД)/синхронизацию (ССС) в частотных диапазонах, соответствующих мю- и бета-ритмам ЭЭГ. Анализ частотных характеристик выделенных пространственных источников показал, что ССД в бета-диапазоне возникает в более высоких частотах, чем ССС. Локализация источников также различалась: источники бета-ССС располагались в ростро-медиальном направлении относительно источников бета-ССД, которые, в свою очередь, имели почти идентичную c “мю-ритмами” центрально-теменную локализацию. Фактор зеркальной иллюзии не оказывал влияния на амплитуду и пространственно-временные характеристики сенсомоторной ЭЭГ-активности, регистрируемой во время совершения движения, но статистически значимо проявлялся в уменьшении отставленной бета-ССС. Таким образом, развитие зеркальной иллюзии привело к уменьшению мощности бета-синхронизации как при активных, так и при вызванных ФЭС движениях, но не оказало влияния на амплитуду мю-/бета-ССД. Полученные результаты свидетельствуют о потенциальной применимости отсроченной бета-ССС в качестве ЭЭГ-маркера развития зеркальной иллюзии при проведении зеркальной терапии, в том числе в рамках комплексных методик постинсультной реабилитации, включающих зеркальную терапию и ФЭС.

Ключевые слова: зеркальная терапия, мю-ритм, десинхронизация, бета-синхронизация, возбудимость моторной коры

Список литературы

  1. Болдырева Г.Н., Шарова Е.В., Жаворонкова Л.А., Челяпина М.В., Дубровская Л.П., Симонова О.А., Смирнов А.С., Трошина Е.М., Корниенко В.Н. ФМРТ и ЭЭГ реакции мозга здорового человека при активных и пассивных движениях ведущей рукой. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2014. 64 (5): 488–499.

  2. Либуркина С.П., Васильев А.Н., Яковлев Л.В., Гордлеева С.Ю., Каплан А.Я. Интерфейс мозг-компьютер на основе представления движения с вибротактильной модальностью стимулов. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2017. 67 (4): 414–429.

  3. Altschuler E.L., Wisdom S.B., Stone L., Foster C., Galasko D., Llewellyn D.M.E., Ramachandran V.S. Rehabilitation of Hemiparesis after Stroke with a Mirror. The Lancet. 1999. 353 (9169): 20–36.

  4. Archibald S.J., Mateer C.A., Kerns K.A. Utilization Behavior: Clinical Manifestations and Neurological Mechanisms. Neuropsychology Review. 2001. 11 (3): 4–16.

  5. Bowman L.C., Bakermans-Kranenburg M.J., Yoo K.H., Cannon E.N., Vanderwert R., Ferrari, P.F. Fox, N.A The Mu-Rhythm Can Mirror: Insights from Experimental Design, and Looking Past the Controversy. Cortex. 2017. 96: 121–125.

  6. Cardellicchio P., Hilt P.M. Dolfini E. Fadiga L., D’Ausilio A. Beta Rebound as an Index of Temporal Integration of Somatosensory and Motor Signals. Frontiers in Systems Neuroscience. 2020. 14 (September): 1–12.

  7. Cassim F., Monaca C., Szurhaj W., Bourriez J.L., Defebvre L., Derambure P., Guieu J. D. Does Post-Movement Beta Synchronization Reflect an Idling Motor Cortex? NeuroReport. 2001. 12 (17): 3859–3863.

  8. Cassim F., Szurhaj W., Sediri H., Devos D., Bourriez J.L., Poirot I., Guieu J. D. Brief and Sustained Movements: Differences in Event-Related (de)Synchronization (ERD/ERS) Patterns. Clinical Neurophysiology. 2000. 111 (11): 2032–2239.

  9. Chaisaen R., Autthasan P., Mingchinda N., Leelaarporn P., Kunaseth N., Tammajarung S., Wilaiprasitporn T. Decoding EEG Rhythms During Action Observation, Motor Imagery, and Execution for Standing and Sitting. IEEE Sensors Journal. 2020. 20 (22): 13776–13786.

  10. Coll M.P., Bird G., Catmur C., Press C. Cross-Modal Repetition Effects in the Mu Rhythm Indicate Tactile Mirroring during Action Observation. Cortex. 2015. 63: 121–131.

  11. Doyle L.M., Yarrow K., Brown P. Lateralization of Event-Related Beta Desynchronization in the EEG during Pre-Cued Reaction Time Tasks. Clinical Neurophysiology. 2005. 116 (8): 1879–1888.

  12. Duque J., Hummel F., Celnik P., Murase N., Mazzocchio R., Cohen, L.G. Transcallosal Inhibition in Chronic Subcortical Stroke. NeuroImage. 2005. 28 (4): 940–946.

  13. Fong K.N.K., Ting K.H., Chan C.C.H., Li L.S.W. Mirror therapy with bilateral arm training for hemiplegic upper extremity motor functions in patients with chronic stroke. Hong Kong Med J. 2019. 25 (3): 30–34.

  14. Hashimoto Y., Ushiba J. EEG-Based Classification of Imaginary Left and Right Foot Movements Using Beta Rebound. Clinical Neurophysiology. 2013. 124 (11): 2153–2160.

  15. Houdayer E., Labyt E., Cassim F., Bourriez J.L., Derambure P. Relationship between Event-Related Beta Synchronization and Afferent Inputs: Analysis of Finger Movement and Peripheral Nerve Stimulations. Clinical Neurophysiology. 2006. 117 (3): 628–636.

  16. Jarmolowska J., Miladinović A., Valvason E., Busa, P., Ajčević M., Battaglini P.P., Accardo A. Effects of Mirror Therapy on Motor Imagery Elicited ERD / S : An EEG Study on Healthy Subjects. European Medical and Biological Engineering Conference. 2020. 3: 449–461.

  17. Jurkiewicz M.T., Gaetz W.C., Bostan A.C., Cheyne D. Post-Movement Beta Rebound Is Generated in Motor Cortex: Evidence from Neuromagnetic Recordings. NeuroImage. 2006. 32 (3): 1281–89.

  18. Koelewijn T., van Schie H.T., Bekkering H., Oostenveld R., Jensen O. Motor-Cortical Beta Oscillations Are Modulated by Correctness of Observed Action. NeuroImage. 2008. 40 (2): 767–775.

  19. Krauledat M., Dornhege G., Blankertz B., Müller K.R. Robustifying EEG data analysis by removing outliers. Chaos and Complexity Letters. 2007 2 (3): 259–274.

  20. Lee H.M., Li P.C., Fan S.C. Delayed Mirror Visual Feedback Presented Using a Novel Mirror Therapy System Enhances Cortical Activation in Healthy Adults. Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation. 2015. 12 (1): 1–11.

  21. Mancuso M., Tondo S.D., Costantini E., Damora A., Sale P., Abbruzzese L. Action Observation Therapy for Upper Limb Recovery in Patients with Stroke : A Randomized Controlled Pilot Study. Brain Sciences. 2021. 11 (3): 290–302.

  22. Moca V.V., Bârzan, H., Nagy-Dăbâcan A., Mureșan R.C. Time-Frequency Super-Resolution with Superlets. Nature Communications. 2021. 2 (1): 1–18.

  23. Müller-Putz G.R., Zimmermann D., Graimann B., Nestinger K., Korisek G., Pfurtscheller G. Event-Related Beta EEG-Changes during Passive and Attempted Foot Movements in Paraplegic Patients. Brain Research. 2007. 1137 (1): 84–91.

  24. Muralidharan V., Xinze Yu, Cohen M.X., Aron A.R. Preparing to stop action increases beta band power in contralateral sensorimotor cortex. Journal of cognitive neuroscience. 2019. 31 (5): 657–668.

  25. Muthukumaraswamy Suresh D., Blake W. Johnson. Primary Motor Cortex Activation during Action Observation Revealed by Wavelet Analysis of the EEG. Clinical Neurophysiology. 2004. 115 (8): 1760–1766.

  26. Neuper C., Wörtz M., Pfurtscheller G. ERD/ERS Patterns Reflecting Sensorimotor Activation and Deactivation. Progress in Brain Research. 2006. 159: 211–222.

  27. Orset B., Lee K., Chavarriaga R., Millán J. D. R. User Adaptation to Closed-Loop Decoding of Motor Imagery Termination. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 2020. 68 (1): 3–10.

  28. Pakenham D.O., Quinn A.J., Fry A., Francis S.T., Woolrich M.W., Brookes M.J., Mullinger K.J. Post-Stimulus Beta Responses Are Modulated by Task Duration. NeuroImage. 2019. 206 (1): 1–15.

  29. Parkes L.M., Bastiaansen M.C., Norris D.G. Combining EEG and FMRI to Investigate the Post-Movement Beta Rebound. NeuroImage. 2006. 29 (3): 685–696.

  30. Perkins T., Stokes M., McGillivray J., Bittar R. Mirror Neuron Dysfunction in Autism Spectrum Disorders. Journal of Clinical Neuroscience. 2010. 17 (10): 1239–1243.

  31. Pfurtscheller G., Da Silva F.L. Event-Related EEG/MEG Synchronization and Desynchronization: Basic Principles. Clinical Neurophysiology : Official Journal of the International Federation of Clinical Neurophysiology. 1999. 110 (11): 1842–1857.

  32. Höfle M., Pomper U., Hauck M., Engel AK., Senkowski D. Event-Related Synchronization (ERS) in the Alpha Band - an Electrophysiological Correlate of Cortical Idling: A Review. International Journal of Psychophysiology. 1996. 24 (1996): 39–46.

  33. Höfle M., Pomper U., Hauck M., Engel A.K., Senkowski D. “Spectral Signatures of Viewing a Needle Approaching One ’ s Body When Anticipating Pain.” European Journal of Neuroscience. 2013. 38 (7): 3089–98.

  34. Ramachandran V.S. and Rogers-Ramachandran D. Synaesthesia in Phantom Limbs Induced with Mirrors. Proceedings of the Royal Society of London. 1996. 263 (1369), 377–86.

  35. Rossiter H.E., Borrelli M.R., Borchert R.J., Bradbury D., Ward N.S. Cortical Mechanisms of Mirror Therapy after Stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 2015. 29 (5): 444–52.

  36. Salmelin R., Hámáaláinen M., Kajola M., Hari R. Functional Segregation of Movement-Related Rhythmic Activity in the Human Brain. NeuroImage. 1995. 2 (4): 237–43.

  37. Shahid S., Sinha R.K., Prasad G. Mu and Beta Rhythm Modulations in Motor Imagery Related Post-Stroke EEG : A Study under BCI Framework for Post-Stroke Rehabilitation. 2010. 11 (Suppl 1): 1–2.

  38. Solis-Escalante T., Müller-Putz G.R., Pfurtscheller G., Neuper C. Cue-Induced Beta Rebound during Withholding of Overt and Covert Foot Movement. Clinical Neurophysiology. 2012. 123 (6): 1182–90.

  39. Tominaga W., Matsubayashi J., Deguchi Y., Minami C., Kinai T., Nakamura M., Mitani A. A Mirror Reflection of a Hand Modulates Stimulus-Induced 20-Hz Activity. NeuroImage. 2009. 46(2): 500–504.

  40. Torrecillos F., Alayrangues J., Kilavik B.E., Malfait N. Distinct Modulations in Sensorimotor Postmovement and Foreperiod β-Band Activities Related to Error Salience Processing and Sensorimotor Adaptation. Journal of Neuroscience. 2015. 35 (37): 12753–65.

  41. Vasilyev A., Liburkina S., Yakovlev L., Perepelkina O., Kaplan A. Assessing Motor Imagery in Brain-Computer Interface Training: Psychological and Neurophysiological Correlates. Neuropsychologia. 2017. 97 (February): 56–65.

  42. Vinding M.C., Tsitsi P., Piitulainen H., Waldthaler J., Jousmäki V., Ingvar M., Lundqvist D. Attenuated Beta Rebound to Proprioceptive Afferent Feedback in Parkinson’s Disease. Scientific reports. 2019. 9 (1), 1–11.

Дополнительные материалы отсутствуют.