Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 3, стр. 415-427

Пренатальная гипоксия нарушает обонятельную функцию в постнатальном онтогенезе крыс

Н. М. Дубровская 1*, Д. С. Васильев 1, Н. Л. Туманова 1, О. С. Алексеева 1, Н. Н. Наливаева 1**

1 Институт эволюционной физиологии и биохимии им. И.М. Сеченова РАН
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: ndub@mail.ru
** E-mail: n.n.nalivaeva@leeds.ac.uk

Поступила в редакцию 08.02.2021
После доработки 02.03.2021
Принята к публикации 02.03.2021

Аннотация

Анализ возрастной динамики обонятельного поведения в тестах предпочтения запахов и поиска пищи показал, что все самцы крыс линии Вистар, независимо от возраста, из 8 запахов эфирных масел предпочитают запах валерианы, компоненты которого обладают свойствами феромонов у грызунов, а молодые крысы демонстрируют лучшую результативность поиска пищи, чем взрослые и старые животные. Острая пренатальная гипоксия (ПГ) на Е14 (7% О2, 3 ч) приводила к нарушению предпочтения запаха валерианы во всех исследованных возрастных группах крыс, а также к снижению результативности поиска пищи. После ПГ в пириформной коре крыс наблюдались процессы нейродегенерации, снижения числа нейронов и увеличение глиальных элементов. Подобные изменения были обнаружены нами ранее в энторинальной коре и гиппокампе, но не в обонятельных луковицах. Это позволяет предположить, что снижение обонятельной функции у крыс, вызванное ПГ, может быть результатом нарушений формирования центральных звеньев обонятельного анализатора в ходе первых месяцев постнатального онтогенеза.

Ключевые слова: постнатальный онтогенез, пренатальная гипоксия, нейродегенерация, обоняние, пириформная кора, обонятельные луковицы, предпочтение запахов, поиск пищи

DOI: 10.31857/S0044467721030035

Список литературы

  1. Беляков В.И., Макеева Ю.В., Грибанов И.А. Влияние различных одорантов на особенности поведенческих реакций крыс. Евразийский Союз Ученых. 2015. 4 (13): 6–11. https://doi.org/10.31618/esu.2411-6467.8.53.1

  2. Борякова Е.Е., Гладышева О.С., Крылов В.Н. Возрастная динамика обонятельной чувствительности у самок лабораторных мышей и крыс к запаху изовалериановой кислоты. Сенс. сист. 2007. 21 (4): 341–346.

  3. Васильев Д.С., Туманова Н.Л., Калинина Д.С. Пренатальная гипоксия приводит к нарушению формирования нервной ткани энторинальной области коры мозга крыс. Росс. физиол. ж. 2020. 106 (10.): 1278–1288. https://doi.org/10.31857/S086981392010012X

  4. Васильев Д.С., Туманова Н.Л., Журавин И.А. Структурные изменения нервной ткани новой коры в онтогенезе крыс после гипоксии на разных сроках онтогенеза. Ж. эвол. биох. физиол. 2008. 44 (3): 258–266.

  5. Гуляева Н.В., Бобкова Н.В., Колосова Н.Г., Самохин А.Н., Степаничев М.Ю., Стефанова Н.А. Молекулярно-клеточные механизмы патогенеза спорадической формы болезни Альцгеймера: исследования in vivo на моделях грызунов. Биохимия. 2017. 82: 1427–1443.

  6. Дубровская Н.М., Журавин И.А. Онтогенетические особенности поведения крыс, перенесших гипоксию на 14-е или 18-е сутки эмбриогенеза. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2009. 58 (5): 616–625. https://doi.org/10.1007/s11055-009-9235-2

  7. Мельник С.А., Гладышева О.С., Крылов В.Н. Возрастные изменения обонятельной чувствительности самцов мышей к запаху изовалериановой кислоты. Сенсорные системы. 2009. 23 (2): 151–155.

  8. Мельник С.А., Гладышева О.С., Крылов В.Н. Влияние предварительного воздействия паров изовалериановой кислоты на обонятельную чувствительность самцов домовой мыши. Сенсорные системы. 2012. 26 (1): 52–56.

  9. Недогреева О.А., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. 2020. Удаление обонятельных луковиц у мышей приводит к изменениям эмоционального поведения. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 70 (1): 104–114. https://doi.org/10.31857/S0044467720010116

  10. Туманова Н.Л., Васильев Д.С., Дубровская Н.М., Наливаева Н.Н., Журавин И.А. Влияние пренатальной гипоксии на цитоархитектонику и ультраструктурную организацию отделов мозга, связанных с обонятельной функцией у крыс. Цитология. 2021. 71 (2) 71 (2): 163–175. https://doi.org/10.31857/S0041377121020085.

  11. Тюлькова Е.И., Ватаева Л.А., Самойлов М.О., Отеллин В.А. Механизмы формирования реакций мозга на действие гипербарической гипоксии в различные сроки пренатального периода развития у крыс. Журнал акушерства и женских болезней. 2010. 59 (4): 99.

  12. Соколов В.Е., Вознесенская В.В. Роль раннего ольфакторного опыта в индивидуальном распознавании серой крысы. 1996. Докл. Акад. наук. 348 (5): 140–142.

  13. Akers K.G., Kushner S.A., Leslie A.T., Clarke L., van der Kooy D., Lerch J.P., Frankland P.W. Fetal alcohol exposure leads to abnormal olfactory bulb development and impaired odor discrimination in adult mice. 2011. Mol. Brain. 4: 29. http://www.molecularbrain.com/content/4/1/29

  14. Apfelbach R., Russ D., Slotnick B.M. Ontogenetic changes in odorsensitivity, olfactory receptor area and olfactory receptor density in the rat. Chem. Senses. 1991.16: 209–218. https://doi.org/10.1093/chemse/16.3.209

  15. Arzi A., Sobel N. Olfactory perception as a compass for olfactory neural maps. Trends Cogn. Sci. 2011. 15: 537–545. https://doi.org/10/1016/j.tics.2011.09.007

  16. Barnes K., Doherty S., Turner A.J. Endopeptidase-24.11 is the integral membrane peptidase initiating degradation of somatostatin in the hippocampus. J. Neurochem. 1995. 64: 1826–1832. https://doi.org/10/1046/j.1471-4159.1995.64041826.x

  17. Barresi M., Ciurleo R., Giacoppo S., FotiCuzzola V., Celi D., Bramanti P., Marino S. Evaluation of olfactory dysfunction in neurodegenerative diseases. J. Neurol. Sci. 2012. 323 (1–2): 16–24. https://doi.org/10/1016/j.jns.2012.08.028

  18. Bianchi P., Bettini S., Guidi S., Ciani E., Trazzi S., Stagni F., Ragazzi E., Franceschini V., Bartesaghi R. Age-related impairment of olfactory bulb neurogenesis in the Ts65Dn mouse model of Down syndrome. Exp. Neurol. 2014. 251: 1. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.10.018

  19. Brennan P.A., Kendrick K.M. Mammalian social odours: attraction and individual recognition. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2006. 361 (1476): 2061–2078. https://doi.org/10.1098/rstb.2006.1931

  20. Bsteh G., Hegen H., Ladstätter F., Berek K., Amprosi M., Wurth S., Auer M., Di Pauli F., Deisenhammer F., Reindl M., Berger T., Lutterotti A. Change of olfactory function as a marker of inflammatory activity and disability progression in MS. Mult. Scler. 2019. 25 (2): 267–274. https://doi.org/10.1177/1352458517745724

  21. Carnemolla S.E., Hsieh J.W., Sipione R., Landis B.N., Kumfor F., Piguet O., Manuel A.L. Olfactory dysfunction in frontotemporal dementia and psychiatric disorders: A systematic review. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. 118: 588–611. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2020.08.002

  22. Doty R.L. Olfactory dysfunction in Parkinson disease. Nat. Rev. Neurol. 2012. 8: 329. https://doi.org/10.1038/nrneurol.2012.80

  23. Dutriez I., Salès N., Fournié-Zaluski M.C., Roques B.P. Pre- and post-natal ontogeny of neutral endopeptidase 24-11 (“enkephalinase”) studied by in vitro autoradiography in the rat. Experientia. 1992. 48: 290. https://doi.org/10.1007/BF01930479

  24. Franks K.M., Isaacson J.S. Synapse-specific downregulation of NMDA receptors by early experience: a critical period for plasticity of sensory input to olfactory cortex. Neuron. 2005.47: 101–114. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2005.05.024

  25. Ghosh S., Larson S.D., Hefzi H., Marnoy Z., Cutforth T., Dokka K., Baldwin K.K. Sensory maps in the olfactory cortex defined by long-range viral tracing of single neurons. Nature. 2011. 472: 217. https://doi.org/10.1038/nature09945

  26. Koralnik I.J., Tyler K.L. COVID-19: A Global Threat to the Nervous System. Ann. Neurol. 2020. 88: 1. https://doi.org/10.1002/ana.25807

  27. Liu Y.-H., Lai W.-S., Tsay H.-J., Wang T.-W., Yu J.-Y. Effects of maternal immune activation on adult neurogenesis in the subventricular zone–olfactory bulb pathway and olfactory discrimination. Schiz. Res. 2013. 151 (1–3): 1–11.

  28. Morozova A.Yu., Arutyunyan A.V., Morozova P.Yu., Kozina L.S., Zhuravin I.A., Nalivaeva N.N. Effect of Prenatal Hypoxia on Activity of the Soluble Forms of Cholinesterases in Rat Brain Structures during Early Postnatal Ontogenesis. J. Evol.Biochem.Physiol. 2020. 56 (6): 531–540. https://doi.org/10.1134/S002209302006006X

  29. Mori K., Sakano H. How is the olfactory map formed and interpreted in the mammalian brain? Annu. Rev. Neurosci. 2011. 34: 467–499. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-112210-112917

  30. Murphy C. Olfactory and other sensory impairments in Alzheimer disease. Nat. Rev. Neurol. 2019. 15: 11–24. https://doi.org/10.1038/s41582-018-0097-5

  31. Nalivaeva N.N., Belyaev N.D., Lewis D.I., Pickles A.R., Makova N.Z., Bagrova D.I., Dubrovskaya N.M., Plesneva S.A., Zhuravin I.A., Turner A.J. Effect of sodium valproate administration on brain neprilysin expression and memory in rats. J. Mol. Neurosci. 2012. 46: 569–577. https://doi.org/10.1007/s12031-011-9644-x

  32. Nalivaeva N.N., Turner A.J. Targeting amyloid clearance in Alzheimer’s disease as a therapeutic strategy. Br. J. Pharmacol. 2019. 176: 3447–3463. https://doi.org/10.1111/bph.14593

  33. Niimura Y. Evolutionary dynamics of olfactory receptor genes in chordates: interaction between environments and genomic contents. Hum Genomics. 2009. 4 (2):107–118. https://doi.org/10.1186/1479-7364-4-2-107

  34. Nocera S., Simon A., Fiquet O., Chen Y., Gascuel J., Datiche F., Schneider N., Epelbaum J., Viollet C. Somatostatin Serves a Modulatory Role in the Mouse Olfactory Bulb: Neuroanatomical and Behavioral Evidence. Front. Behav. Neurosci. 2019. 13: 61. https://doi.org/10.3389/fnbeh.2019.00061

  35. Parvand M., Rankin C.H. Is There a Shared Etiology of Olfactory Impairments in Normal Aging and Neurodegenerative Disease? J. Alzheimers Dis. 2020. 73: 1–21. https://doi.org/10.3233/JAD-190636

  36. Paxinos G., Watson C. The rat brain in stereotaxic coordinates. 6th Edition. Amsterdam: Academic Press-Elsevier Inc., 2007, 456 p.

  37. Roesch M.R., Stalnaker T.A., Schoenbaum G. Associative encoding in anterior piriform cortex versus orbitofrontal cortex during odor discrimination and reversal learning Cereb. Cortex. 2007. 17 (3): 643–652. https://doi.org/10.1093/cercor/bhk009

  38. Saiz-Sanchez D., Ubeda-Bañon I., de la Rosa-Prieto C., Argandoña-Palacios L., Garcia-Muñozguren S., Insausti R., Martinez-Marcos A. Somatostatin, Tau, and β-amyloid within the anterior olfactory nucleus in Alzheimer disease. Exp. Neurol. 2010. 223: 347. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2009.06.010

  39. Sarnat H.B., Flores-Sarnat L. Development of the human olfactory system Handb. Clin. Neurol. 2019. 164: 29–45. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-63855-7.00003-4

  40. Sosulski D.L., Lissitsyna Bloom M., Cutforth T., Axel R., Datta S.R. Distinct representations of olfactory information in different cortical centres. Nature. 2011. 472: 213. https://doi.org/10.1038/nature09868

  41. Sun S., Li T., Davies H., Li W., Yang J., Li S., Ling S. Altered Morphologies and Functions of the olfactory bulb and hippocampus induced by miR-30c. Front. Neurosci. 2016. 10: 207. https://doi.org/10.3389/fnins.2016.00207

  42. Suzuki J., Osumi N. Neural crest and placode contributions to olfactory development. Curr. Top. Dev. Biol. 2015. 111: 351–74. https://doi.org/10.1016/bs.ctdb.2014.11.010

  43. Takahashi H., Yoshihara S., Tsuboi A. The Functional Role of Olfactory Bulb Granule Cell Subtypes Derived From Embryonic and Postnatal Neurogenesis. Front. Mol. Neurosci. 2018.11: 229. https://doi.org/10.3389/fnmol.2018.00229

  44. Vasilev D.S., Dubrovskaya N.M., Tumanova N.L., Zhuravin I.A. Prenatal hypoxia in different periods of embryogenesis differentially affects cell migration, neuronal plasticity, and rat behavior in postnatal ontogenesis Front. Neurosci. 2016. 10: 126. https://doi.org/10.3389/fnins.2016.00126

  45. Vasilev D.S., Dubrovskaya N.M., Zhuravin I.A., Nalivaeva N.N. Developmental Profile of Brain Neprilysin Expression Correlates with Olfactory Behaviour of Rats. J. Mol. Neurosci. 2021. https://doi.org/10.1007/s12031-020-01786-3

Дополнительные материалы отсутствуют.