Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 1, стр. 114-125

Влияние раннего провоспалительного стресса на проявление импульсивного поведения у крыс разного возраста и пола

В. А. Груздева 1, А. В. Шаркова 1, М. И. Зайченко 1*, Г. А. Григорьян 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии Российской академии наук
Москва, Россия

* E-mail: mariya-zajchenko@yandex.ru

Поступила в редакцию 19.04.2020
После доработки 08.09.2020
Принята к публикации 05.10.2020

Аннотация

В опытах на крысах линии Вистар исследовали проявления импульсивного поведения в зависимости от возраста и пола у трех групп животных. Одной группе в возрасте трех и пяти дней вводили подкожно провоспалительный бактериальный липополисахарид, ЛПС, в дозе 50 мкг/кг; две другие группы были контрольными. Одной из них в те же дни и в том же объеме вводили физиологический раствор, а другой, интактной группе, ничего не вводили. Импульсивное поведение оценивали с помощью методики delay discounting. Введение ЛПС не оказывало существенного влияния на проявление импульсивного поведения у самцов и самок в молодом возрасте (2.5 мес). Однако самки в целом (с учетом данных по всем группам) в молодом возрасте были более импульсивными, чем самцы. Исследование импульсивности в зрелом возрасте (6 мес) на новых группах животных показало отсутствие у них различий по полу. Наиболее выраженной в этом возрасте импульсивность была у ЛПС-группы. Контрольные взрослые животные были менее импульсивными, чем молодые. У крыс ЛПС-группы, особенно у самцов, таких различий по возрасту не наблюдалось.

Ключевые слова: “когнитивная” импульсивность, импульсивное поведение, модель delay discounting, липополисахаридный провоспалительный стресс, половые и возрастные различия

DOI: 10.31857/S0044467721010056

Список литературы

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Груздева В.А., Григорьян Г.А. Влияние раннего провоспалительного стресса на тревожное и депрессивно-подобное поведение у крыс разного возраста. Физиологический журнал. 2020. 106 (7): 823–842.

  2. Зайченко М.И., Ванециан Г.Л., Мержанова Г.Х. Различия в поведении импульсивных и самоконтролирующих крыс при исследовании их в тестах открытого поля и светло-темной камеры. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2011. 61 (3): 340–350.

  3. Acheson A., Vincent A.S., Cohoon A., Lovallo W.R. Early life adversity and increased delay discounting: Findings from the Family Health Patterns project. Exp. Clin. Psychopharmacol. 2019. 27 (2): 153–159.

  4. Andersen S.L., Teicher M.H. Desperately driven and no brakes: Developmental stress exposure and subsequent risk for substance abuse. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 2009. 33: 516–524.

  5. Baarendse P.J., Counotte D.S., O'Donnell P., Vanderschuren L.J. Early social experience is critical for the development of cognitive control and dopamine modulation of prefrontal cortex function. Neuropsychopharmacology. 2013 38 (8): 1485–1494.

  6. Bale T.L., Baram T.Z., Brown A.S., Goldstein J.M., Insel T.R., McCarthy M.M., Nestler E.J. Early life programming and neurodevelopmental disorders. Biological Psychiatry. 2010. 68: 314–319.

  7. Bock J., Breuer S., Poeggel G., Braun K. Early life stress induces attention-deficit hyperactivity disorder (ADHD)-like behavioral and brain metabolic dysfunctions: functional imaging of methylphenidate treatment in a novel rodent model. Brain Struct. Funct. 2017. 222 (2): 765–780.

  8. Boutros N., Der-Avakian A., Markou A., Semenova S. Effects of early life stress and adolescent ethanol exposure on adult cognitive performance in the 5-choice serial reaction time task in Wistar male rats. Psychopharmacology (Berl). 2017. 234 (9–10): 1549–1556.

  9. Brydges N.M., Holmes M.C., Harris A.P., Cardinal R.N., Hall J. Early life stress produces compulsive-like, but not impulsive, behavior in females. Behav. Neurosci. 2015. 129 (3): 300–308.

  10. Burton C.L., Fletcher P.J. Age and sex differences in impulsive action in rats: the role of dopamine and glutamate. Behav. Brain Res. 2012. 230 (1): 21–33.

  11. Carlson C., Tamm L., Gaub M. Gender differences in children with ADHD, ODD, and co-occurring ADHD/ODD identified in a school population. J Am Acad Child Adolesc. Psychiatry. 1997. 36: 1706–1714.

  12. Colorado R.A., Shumake J., Conejo N.M., Gonzalez-Pardo H., Gonzalez-Lima F. Effects of maternal separation, early handling, and standard facility rearing on orienting and impulsive behavior of adolescent rats. Behav. Processes. 2006. 71 (1): 51–58.

  13. Conrad C.D., Jackson J.L., Wieczorek L., Baran S.E., Harman J.S., Wright R.L., Korol D.L. Acute stress impairs spatial memory in male but not female rats: influence of estrous cycle. Pharmacol. Biochem. Behav. 2004; 78: 569–579.

  14. Dalla C., Edgecomb C., Whetstone A.S., Shors T.J. Females do not express learned helplessness like males do. Neuropsychopharmacology. 2008. 33: 1559–1569.

  15. Doremus-Fitzwater T.L., Barreto M., Spear L.P. Age-related differences in impulsivity among adolescent and adult Sprague-Dawley rats. Behav Neurosci. 2012. 126 (5): 735–41.

  16. Dunn G.A., Nigg J.T., Sullivan E.L. Neuroinflammation as a risk factor for attention deficit hyperactivity disorder. Pharmacol. Biochem. Behav. 2019. 182: 22–34.

  17. Fonken L.K., Frank M.G., Gaudet A.D., D’Angelo H.M., Daut R.A., Hampson E.C., Ayala M.T., Watkins L.R., Maier S.F. Neuroinflammatory priming to stress is differentially regulated in male and female rats. Brain Behav. Immun. V. 70. 2018. 257–267.

  18. Fuentes S., Daviu N., Gagliano H., Garrido P., Zelena D., .Monasterio N., Armario A., Nadal R. Sex-dependent effects of an early life treatment in rats that increases maternal care: vulnerability or resilience? Front Behav. Neurosci. 2014. Feb 25; 8: 56.

  19. Gondré-Lewis M.C., Warnock K.T., Wang H., June H.L. Jr, Bell K.A., Rabe H., Tiruveedhula V.V., Cook J., Lüddens H., Aurelian L., June H.L. Sr. Early life stress is a risk factor for excessive alcohol drinking and impulsivity in adults and is mediated via a CRF/GABA(A) mechanism. Stress. 2016. 19 (2): 235–247.

  20. González-Martínez L.F., D’Aigle J., Lee S.M., Lee H.J., Delville Y. Social stress in early puberty has long-term impacts on impulsive action. Behav. Neurosci. 2017. 131 (3): 249–261.

  21. Hallowell E.S., Oshri A., Liebel S.W., Liu S., Duda B., Clark U.S., Sweet L.H. The Mediating role of neural activity on the relationship between childhood maltreatment and impulsivity. Child Maltreat. 2019 24 (4): 389–399.

  22. Hosking J., Winstanley C.A. Impulsivity as a mediating mechanism between early-life adversity and addiction: Theoretical comment on Lovic et al. (2011). Behavioral Neuroscience. 2011. 125 : 681–686.

  23. Jentsch J.D., Taylor J.R. Sex-related differences in spatial divided attention and motor impulsivity in rats. Behavioral Neuroscience. 2003. 117: 76–83.

  24. Lazzaretti C., Kincheski G.C., Pandolfo P., Krolow R., Toniazzo A.P., Arcego D.M., Couto-Pereira N. de S., Zeidán-Chuliá F., Galvalisi M., Costa G., Scorza C., Souza T.M., Dalmaz C. Neonatal handling causes impulsive behavior and decreased pharmacological response to methylphenidate in male adult wistar rats. J. Integr. Neurosci. 2016. 15 (1): 81–95.

  25. Logsdon A.F., Lucke-Wold B.P., Nguyen L., Matsumoto R.R., Turner R.C., Rosen C.L., Huber J.D. Salubrinal reduces oxidative stress, neuroinflammation and impulsive-like behavior in a rodent model of traumatic brain injury. Brain Res. 2016. 1643: 140–151.

  26. Lovallo W.R. Early life adversity reduces stress reactivity and enhances impulsive behavior: implications for health behaviors. Int. J. Psychophysiol. 2013. 90 (1): 8–16.

  27. Kessler R.C., McLaughlin K.A., Green J.G., Gruber M.J., Sampson N.A., Zaslavsky A.M., Aguilar-Gaxiola S., Alhamzawi A.O., Alonso J., Angermeyer M., Benjet C., Bromet E., Chatterji S., de Girolamo G., Demyttenaere K., Fayyad J., Florescu S., Gal G., Gureje O., Haro J.M., Hu C.-y., Karam E.G., Kawakami N., Lee S., Lepine J.-P., Ormel J., Posada-Villa J., Sagar R., Tsang A., Ustun T.B., Vassilev S., Viana M.C., Williams D.R. Childhood adversities and adult psychopathology in the WHO World Mental Health Surveys. The British Journal of Psychiatry. 2010. 197: 378–385.

  28. Koot S., van den Bos R., Adriani W., Laviola G. Gender differences in delay-discounting under mild food restriction. Behavioral Brain Research. 2009. 200: 134–143.

  29. Lovic V., Keen D., Fletcher P.J., Fleming A.S. Early-life maternal separation and social isolation produce an increase in impulsive action but not impulsive choice. Behav. Neurosci. 2011. 125 (4): 481–491.

  30. Makinson R., Lloyd K., Grissom N., Reyes T.M. Exposure to in utero inflammation increases locomotor activity, alters cognitive performance and drives vulnerability to cognitive performance deficits after acute immune activation. Brain Behav. Immun. 2019. 80: 56–65.

  31. Orsini C.A., Setlow B. Sex differences in animal models of decision making. J Neurosci. Res. 2017. 95 (1–2): 260–269.

  32. Renard G.M., Rivarola M.A., Suarez M.M. Sexual dimorphism in rats: effects of early maternal separation and variable chronic stress on pituitary-adrenal axis and behavior. International Journal of Developmental Neuroscience. 2007: 373–379.

  33. Rico J.L., Ferraz D.B., Ramalho-Pinto F.J., Morato S. Neonatal exposure to LPS leads to heightened exploratory activity in adolescent rats. Behav. Brain Res. 2010. 215 (1): 102–109.

  34. Shanks N., Larocque S., Meaney M.J. Neonatal endotoxin exposure alters the development of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis: early illness and later responsivity to stress. J. Neurosci. 1995. 15: 376–384.

  35. Sanchís-Ollé M., Fuentes S., Úbeda-Contreras J., Lalanza J.F., Ramos-Prats A., Armario A., Nadal R. Controllability affects endocrine response of adolescent male rats to stress as well as impulsivity and behavioral flexibility during adulthood. Sci Rep. 2019. 9 (1): 3180.

  36. Soares A.R., Esteves M., Moreira P.S., Cunha A.M., Guimarães M.R., Carvalho M.M., Raposo-Lima C., Morgado P., Carvalho A.F., Coimbra B., Melo A., Rodrigues A.J., Salgado A.J., Pêgo J.M., Cerqueira J.J., Costa P., Sousa N., Almeida A., Leite-Almeida H. Trait determinants of impulsive behavior: a comprehensive analysis of 188 rats. Sci. Rep. 2018. 8 (1): 17666.

  37. Sowell E.R., Thompson P.M., Welcome S.E., Henkenius A.L., Toga A.W., Peterson B.S. Cortical abnormalities in children and adolescents with attention-deficit hyperactivity disorder. Lancet. 2003. 362: 1699–1707.

  38. Spivey J.M., Shumake J., Colorado R.A., Conejo-Jimenez N., Gonzalez-Pardo H., Gonzalez-Lima F. Adolescent female rats are more resistant than males to the effects of early stress on prefrontal cortex and impulsive behavior. Dev. Psychobiol. 2009. 51 (3): 277–288.

  39. Sutin A.R., Milaneschi Y., Cannas A., Ferrucci L., Uda M., Schlessinger D., Zonderman A.B., Terracciano A. Impulsivity-related traits are associated with higher white blood cell counts. J. Behav. Med. 2012. 35 (6): 616–623.

  40. Tishkina A., Stepanichev M., Kudryashova I., Freiman S., Onufriev M., Lazareva N., Gulyaeva N. Neonatal proinflammatory challenge in male Wistar rats: Effects on behavior, synaptic plasticity, and adrenocortical stress response. Behav Brain Res. 2016. 304 (5): 1–10.

  41. Uban K.A., Rummel J., Floresco S.B., Galea L.A. Estradiol modulates effort-based decision making in female rats. Neuropsychopharmacology. 2012. 37 (2): 390–401.

  42. Van Haaren F., van Hest A., van de Poll N.E. Self-control in male and female rats. Journal of the Exper. Anal. Behav. 1988. 201–211.

  43. Vonder Haar C., Martens K.M., Riparip L.K., Rosi S., Wellington C.L., Winstanley C.A. Frontal traumatic brain injury increases impulsive decision making in rats: a potential role for the inflammatory cytokine interleukin-12. J. Neurotrauma. 2017. 34 (19): 2790–2800.

  44. Weafer J., de Wit H. Sex differences in impulsive action and impulsive choice. Addict. Behav. 2014. 39 (11): 1573–1579.

  45. Zhu H., Luo X., Cai T., He J., Lu Y., Wu S. Life event stress and binge eating among adolescents: the roles of early maladaptive schemas and impulsivity. Stress Health. 2016. 32 (4): 395–401.

Дополнительные материалы отсутствуют.