Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2020, T. 70, № 6, стр. 825-836

Роль глюкокортикоидных гормонов в стресс-протективных эффектах гипоксического посткондиционирования в моделях депрессии и посттравматического стрессового расстройства у крыс

М. Ю. Зенько 1, Е. А. Рыбникова 1*

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт физиологии им. И.П. Павлова РАН
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: rybnikovaea@infran.ru

Поступила в редакцию 01.06.2020
После доработки 17.07.2020
Принята к публикации 20.07.2020

Аннотация

Исследовали эффекты применения нейропротективного способа гипоксического гипобарического посткондиционирования (ПостК) в двух экспериментальных моделях: посттравматического стрессового расстройства “стресс-рестресс” и депрессии “выученная беспомощность” у крыс. ПостК (360 мм рт. ст., 2 ч.) осуществляли трехкратно, с 24-часовым интервалом, первый сеанс начинали спустя 24 ч после патогенного психоэмоционального стресса. В поведенческих тестах “Открытое поле” и “Приподнятый крестообразный лабиринт” были выявлены антидепрессивный и анксиолитический эффекты ПостК. Наряду с поведенческими симптомами специфические для каждой патологии отклонения базального уровня кортикостерона в крови и модификации иммунореактивности к глюкокортикоидным рецепторам и кортиколиберину в гиппокампе также нивелировались после применения ПостК. Используя инъекции ингибитора синтеза глюкокортикоидных гормонов метирапона, показано, что антидепрессивное и анксиолитическое действие гипобарического ПостК в моделях постстрессорных тревожно-депрессивных расстройств реализуются с участием глюкокортикоидных гормонов.

Ключевые слова: гипобарическая гипоксия, посткондиционирование, нейропротекция, депрессия, посттравматическое стрессовое расстройство

DOI: 10.31857/S0044467720060131

Список литературы

  1. Баранова К.А., Зенько М.Ю. Анксиолитический эффект дистантного ишемического пре-и посткондиционирования в модели посттравматического стрессового расстройства. Журнал высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2018. 68 (5): 663–672.

  2. Гуляева Н.В. Фундаментальные и трансляционные аспекты стресс-реактивности вентрального гиппокампа: функционально-биохимические механизмы измененной нейропластичности. Нейрохимия. 2015. 32 (2): 101–101.

  3. Зенько М.Ю., Рыбникова Е.А. Перекрестная адаптация: от Ф.З. Меерсона до наших дней. Часть 1. Адаптация, перекрестная адаптация и перекрестная сенсибилизация. Усп. физиологических наук. 2019. 50 (4): 3–13.

  4. Зенько М.Ю., Рыбникова Е.А., Глущенко Т.С. Экспрессия нейротрофина BDNF в гиппокампе и неокортексе у крыс при формировании постстрессового тревожного состояния и его коррекции гипоксическим посткондиционированием. Морфология. 2014. 146 (5): 14–18.

  5. Рыбникова Е.А., Самойлов М.О., Миронова В.И., Тюлькова Е.И., Пивина С.Г., Ватаева Л.А., Колчев А.И. Возможности использования гипоксического прекондиционирования для профилактики постстрессовых депрессивных эпизодов. Журн. неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2007. 107 (7): 43–48.

  6. Рыбникова Е.А., Миронова В.И., Пивина С.Г., Ордян Н.Э., Тюлькова Е.И., Самойлов М.О. Гормональные механизмы гипоксического прекондиционирования у крыс. Докл. РАН. 2008. 421 (5): 713–715.

  7. Способ улучшения когнитивных функций: Пат. 2593345 Рос. Федерация. МПК: A61M16/12. Беляков А.В., Дудкин К.Н., Рыбникова Е.А., Самойлов М.О.; заявл. 21.10.2014; опубл. 10.08.2016.

  8. Торопова К.А., Анохин К.В. Моделирование посттравматического стрессового расстройства у мышей: нелинейная зависимость от силы травматического воздействия. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2018. 68 (3): 378–394.

  9. Ali Z.A., Callaghan C.J., Lim E., Ali A.A., Reza Nou-raei S.A., Akthar A.M., Gaunt M.E. Remote ischemic preconditioning reduces myocardial and renal injury after elective abdominal aortic aneurysm repair: a randomized controlled trial. Circulation. 2007. 116 (11): 1–98.

  10. Armario A., Castellanos J.M., Balasch J. Effect of chronic noise on corticotropin function and on emotional reactivity in adult rats. Neuroendocrinol. Lett. 1984. 6 (2): 121–127.

  11. Arumugam T.V., Gleichmann M., Tang S.C., Mattson M.P. Hormesis/preconditioning mechanisms, the nervous system and aging. Ageing Res. Rev. 2006. 5 (2): 165–178.

  12. Axelson D.A., Doraiswamy P.M., McDonald W.M., Boyko O.B., Tupler L.A., Patterson L.J., Krishnan K.R. Hypercortisolemia and hippocampal changes in depression. Psychiatry Res. 1993. 47 (2): 163–173.

  13. Bauer M., Severus E., Möller H.J., Young A.H. Task Force on Unipolar Depressive Disorders. Pharmacological treatment of unipolar depressive disorders: summary of WFSBP guidelines. Int. J. Psychiatr. Clin. Pract. 2017. 21 (3): 166–176.

  14. Caligiuri M.P., Ellwanger J. Motor and cognitive aspects of motor retardation in depression. J. Affect. Disord. 2000. 57 (1–3). 83–93.

  15. De Kloet C., Vermetten E., Geuze E., Kavelaars A., Heijnen, C., Westenberg, H. Assessment of HPA-axis function in posttraumatic stress disorder: pharmacological and non-pharmacological challenge tests, a review. J. Psychiatr. Res. 2006. 40 (6): 550–567.

  16. Fiszman A., Mendlowicz M.V., Marques-Portella C., Volchan E., Coutinho E.S., Souza W.F., Figueira I. Peritraumatic tonic immobility predicts a poor response to pharmacological treatment in victims of urban violence with PTSD. J. Affect. Disord. 2008. 107 (1–3): 193–197.

  17. Forbes N.F., Stewart C.A., Matthews K., Reid I.C. Chronic mild stress and sucrose consumption: validity as a model of depression. Physiol. Behav. 1996. 60 (6): 1481–1484.

  18. Galea S., Nandi A., Vlahov D. The epidemiology of post-traumatic stress disorder after disasters. Epidemiol. Rev. 2005. 27 (1): 78–91.

  19. Gibson O.R., Taylor L., Watt P.W., Maxwell N.S. Cross-adaptation: heat and cold adaptation to improve physiological and cellular responses to hypoxia. Sport Med. 2017. 47 (9): 1751–1768.

  20. Gidday J.M., Fitzgibbons J.C., Shah A.R., Park T.S. Neuroprotection from ischemic brain injury by hypoxic preconditioning in the neonatal rat. Neurosci. Lett. 1994. 168 (1–2): 221–224.

  21. Gillespie C.F., Nemeroff C.B. Hypercortisolemia and depression. Psychosom. Med. 2005. 67: S26–S28.

  22. Greenberg L., Edwards E., Henn F.A. Dexamethasone suppression test in helpless rats. Biol. Psychiatry. 1989. 26 (5): 530–532.

  23. Hall C.S. Emotional behavior in the rat. III. The relationship between emotionality and ambulatory activity. J. Comp. Psychol.1936. 22 (3): 345.

  24. Harvey B.H., Brand L., Jeeva Z., Stein D.J. Cortical/hippocampal monoamines, HPA-axis changes and aversive behavior following stress and restress in an animal model of post-traumatic stress disorder. Physiol. Behav. 2006. 87 (5): 881–890.

  25. Hays S.J., Tobes M.C., Gildersleeve D.L., Wieland D.M., Beierwaltes W.H. Structure-activity relationship study of the inhibition of adrenal cortical 11-beta-hydroxylase by new metyrapone analogs. J. Med. Chem. 1984. 27 (1): 15–19.

  26. Hidaka B.H. Depression as a disease of modernity: explanations for increasing prevalence. J. Affect. Disord. 2012. 140 (3): 205–214.

  27. Holtzheimer P.E., Kelley M.E., Gross R.E., Filkowski M.M., Garlow S.J., Barrocas A., Moreines J.L. Subcallosal cingulate deep brain stimulation for treatment-resistant unipolar and bipolar depression. JAMA Psychiatry. 2012. 69 (2): 150–158.

  28. Jacobson L., Sapolsky R. The role of the hippocampus in feedback regulation of the hypothalamic-pituitary-adrenocortical axis. Endocr. Rev. 1991. 12 (2): 118–134.

  29. Katz R.J., Roth K.A., Carroll B.J. Acute and chronic stress effects on open field activity in the rat: implications for a model of depression. Neurosci. Biobehav. Rev. 1981. 5 (2): 247.

  30. Keller J., Gomez R., Williams G., Lembke A., Lazzeroni L., Murphy G.M., Schatzberg A.F. HPA axis in major depression: cortisol, clinical symptomatology and genetic variation predict cognition. Mol. Psychiatry. 2017. 22 (4): 527–536.

  31. Klaperski S., von Dawans B., Heinrichs M., Fuchs R. Does the level of physical exercise affect physiological and psychological responses to psychosocial stress in women? Psychol. Sport. Exerc. 2013. 14 (2): 266–274.

  32. Lee B.J., Gibson O.R., Thake C.D., Tipton M., Hawley J.A., Cotter J.D. Cross Adaptation and Cross Tolerance in Human Health and Disease. Front. Physiol. 2019. 9: 1827.

  33. Liberzon I., Krstov M., Young E.A. Stress-restress: effects on ACTH and fast feedback. Psychoneuroendocrinology. 1997. 22 (6): 443–453.

  34. Lima B.F.R., Alencar A.A., Carneiro D.M., Sousa I.G.D., Moura J.A., Andrade Viana R.C., Carval S.N. The efficiency of electroconvulsive therapy in the treatment of depression in the elderly. Int. Arch. Med. 2015. 8.

  35. Lopez-Duran N.L., Kovacs M., George C.J. Hypothalamic–pituitary–adrenal axis dysregulation in depressed children and adolescents: A meta-analysis. Psychoneuroendocrinology. 2009. 34 (9): 1272–1283.

  36. López-Rubalcava C., Lucki I. Strain differences in the behavioral effects of antidepressant drugs in the rat forced swimming test. Neuropsychopharmacology. 2000. 22 (2): 191–199.

  37. Lunt H.C., Barwood M.J., Corbett J., Tipton M.J. ‘Cross-adaptation’: habituation to short repeated cold-water immersions affects the response to acute hypoxia in humans. J. Physiol. 2010. 588 (18): 3605–3613.

  38. Meerson F., Pozharov V., Minyailenko T. Superresistance against hypoxia after preliminary adaptation to repeated stress. Appl. Physiol. 1994. 76 (5): 1856–1861.

  39. Meewisse M.L., Reitsma J.B., De Vries G.J., Gersons B.P., Olff M. Cortisol and post-traumatic stress disorder in adults: systematic review and meta-analysis. Br. J. Psychiatr. 2007. 191 (5): 387–392.

  40. Mefferd J.R.R.B., Hale H.B. Effects of abrupt temperature changes on excretion characteristics of rats acclimated to cold, neutral or hot environments. Am. J. Physiol. 1958. 195 (3): 726–734.

  41. Mehta D., Binder E.B. Gene×environment vulnerability factors for PTSD: the HPA-axis. Neuropharmacology. 2012. 62 (2): 654–662.

  42. Morris M.C., Compas B.E., Garber J. Relations among posttraumatic stress disorder, comorbid major depression, and HPA function: a systematic review and meta-analysis. Clin. Psychol. Rev. 2012. 32 (4): 301–315.

  43. Murry C.E., Jennings R.B., Reimer K.A. Preconditioning with ischemia: a delay of lethal cell injury in ischemic myocardium. Circulation. 1986. 74 (5): 1124–1136.

  44. Pariante C.M., Lightman S.L. The HPA axis in major depression: classical theories and new developments. Trends Neurosci. 2008. 31 (9): 464–468.

  45. Paxinos G., Watson C. The rat brain in stereotaxic coordinates: hard cover edition. 2006. Elsevier.

  46. Pellow S., Chopin P., File S.E., Briley M. Validation of open: closed arm entries in an elevated plus-maze as a measure of anxiety in the rat. J. Neurosci. Methods. 1985. 14 (3): 149–167.

  47. Price M.L., Kirby L.G., Valentino R.J., Lucki I. Evidence for corticotropin-releasing factor regulation of serotonin in the lateral septum during acute swim stress: adaptation produced by repeated swimming. Psychopharmacology. 2002. 162 (4): 406–414.

  48. Raone A., Cassanelli A., Scheggi S., Rauggi R., Danielli B., De Montis M. G. Hypothalamus–pituitary–adrenal modifications consequent to chronic stress exposure in an experimental model of depression in rats. Neuroscience. 2007. 146 (4): 1734–1742.

  49. Rybnikova E., Mironova V., Pivina S., Tulkova E., Ordyan N., Vataeva L., Turner A. J. Antidepressant-like effects of mild hypoxia preconditioning in the learned helplessness model in rats. Neurosci. Lett. 2007. 417 (3): 234–239.

  50. Seligman M.E., Beagley G. Learned helplessness in the rat. J. Comp. Physiol. Psychol. 1975. 88 (2): 534.

  51. Shalev A.Y., Peri T., Canetti L., Schreiber S. Predictors of PTSD in injured trauma survivors: a prospective study. Am. J. Psychiatry. 2006. 153 (2): 219–225.

  52. Sheynin J., Liberzon I. Circuit dysregulation and circuit-based treatments in posttraumatic stress disorder. Neurosci. Lett. 2017. 649: 133–138.

  53. Vinten-Johansen J., Zhao Z.Q., Jiang R., Zatta A.J., Dobson G.P. Preconditioning and postconditioning: innate cardioprotection from ischemia-reperfusion injury. J. Appl. Physiol. 2007. 103 (4): 1441–1448.

  54. Vollmayr B., Faust H., Lewicka S., Henn F. A. Brain-derived-neurotrophic-factor (BDNF) stress response in rats bred for learned helplessness. Mol. Psychiatry. 2001. 6 (4): 471–474.

  55. Walf A.A., Frye C.A. The use of the elevated plus maze as an assay of anxiety-related behavior in rodents. Nat. Protoc. 2007. 2 (2): 322–328.

  56. Willner P. Validation criteria for animal models of human mental disorders: learned helplessness as a paradigm case. Prog. Neuro-Psychopharmacol. Biol. Psychiatry. 1986. 10 (6): 677–690.

  57. World Health Organization. Depression and other common mental disorders: global health estimates. World Health Organization, Geneva: WHO. 2017

  58. World Health Organization. ICD-11 alpha. Content model reference guide. Geneva: WHO. 2011.

  59. Yehuda R. Neuroendocrine aspects of PTSD. Anxiety Anxiolytic Drugs. 2005. 371–403.

  60. Yehuda R., Bierer L.M., Schmeidler J., Aferiat D.H., Breslau I., Dolan S. Low cortisol and risk for PTSD in adult offspring of holocaust survivors. Am. J. Psychiatry. 2000. 157 (8): 1252–1259.

  61. Yehuda R., Kahana B., Binder-Brynes K., Southwick S.M., Mason J.W., Giller E.L. Low urinary Cortisol excretion in holocaust survivors with posttraumatic stress disorder. Am. J. Psychiatry. 1995. 152 (7): 982–986.

  62. Yehuda R., Le Doux J. Response variation following trauma: a translational neuroscience approach to understanding PTSD. Neuron. 2007. 56 (1): 19–32.

  63. Zenko M.Y., Baranova K.A., Rybnikova E.A. Pathogenetic role of the stress-induced release of glucocorticoid hormones in the development of post-traumatic stress disorder: an experimental study. Dokl. Biol. Sci. 2018. 479 (1): 51–53.

  64. Zenko M.Y., Rybnikova E.A. Antidepressant-like action of hypoxic postconditioning is accompanied by the up-regulation of hippocampal HIF-1α and erythropoietin. Med. Ac. J. 2019. 19 (4): 41–46.

  65. Zhao Z.Q., Corvera J.S., Halkos M.E., Kerendi F., Wang N.P., Guyton R.A., Vinten-Johansen J. Inhibition of myocardial injury by ischemic postconditioning during reperfusion: comparison with ischemic preconditioning. Am. J. Physiol. 2003. 285 (2): H579–H588.

Дополнительные материалы отсутствуют.