Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2020, T. 70, № 6, стр. 807-824

Влияние рациона питания крыс во время беременности на поведение потомства после раннего провоспалительного стресса

И. В. Павлова 1*, Н. Д. Брошевицкая 1, М. И. Зайченко 1, Г. А. Григорьян 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: pavlovfml@mail.ru

Поступила в редакцию 23.04.2020
После доработки 22.06.2020
Принята к публикации 20.07.2020

Аннотация

Исследовали влияние стандартного и высококалорийного питания беременных самок на поведение их потомства, подвергнутого раннему провоспалительному стрессу. Провоспалительный стресс создавали путем введения крысятам на третий и пятый дни жизни бактериального липополисахарида (ЛПС) в дозе 50 мкг/кг. При стандартном режиме питания беременных самок введение ЛПС вызывало у их потомства в подростковом возрасте снижение двигательной и исследовательской активности, а также усиление тревожного поведения в открытом поле и приподнятом крестообразном лабиринте. Высококалорийное ценное питание в период беременности предохраняло потомство крыс с ранним стрессом от данных изменений в поведении. Вместе с тем высококалорийное питание не устраняло признаки депрессивно-подобного поведения, которые наблюдались у самцов и самок в тесте предпочтения сахарозы, а также у самцов в тесте вынужденного плавания. Высококалорийное питание беременных самок приводило к снижению прироста уровня кортикостерона в крови в ответ на стрессирующее воздействие у самок после раннего провоспалительного стресса. Полученные результаты свидетельствуют, что высококалорийное питание беременных самок влияет на тревожное поведение и гормональную стресс-реактивность их потомства.

Ключевые слова: ранний провоспалительный стресс, липополисахарид, тревожность, депрессивно-подобное поведение, стандартное и ценное питание, пренатальное влияние, тест предпочтения сахарозы, тест вынужденного плавания

DOI: 10.31857/S0044467720060088

Список литературы

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Груздева В.А., Григорьян Г.А. Влияние раннего провоспалительного стресса на тревожное и депрессивно-подобное поведение у крыс разного возраста. Рос. физиол. журн. 2020. 106 (7): 823–842.

  2. Григорьян Г.А. Половые различия в поведении и биохимических маркерах у животных в ответ на нейровоспалительный стресс. Успехи физиол. Наук. 2020. 51 (1): 18–32.

  3. Григорьян Г.А., Гуляева Н.В. Стресс-реактивность и стресс-устойчивость в патогенезе депрессивно-подобных расстройств. Роль эпигенетических механизмов Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2015. 65 (1): 19–32.

  4. Григорьян Г.А., Дыгало Н.Н., Гехт А.Б., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Молекулярно-клеточные механизмы депрессии. Роль глюкокортикоидов, цитокинов и нейротрофических факторов в генезе депрессивных расстройств. Успехи физиол. наук. 2014. 44 (2): 3–20.

  5. Anacker C., Luna V.M., Stevens G.S., Millette A., Shores R., Jimenez J.C., Chen B., Hen R. Hippocampal neurogenesis confers stress resilience by inhibiting the ventral dentate gyrus. Soc. Cogn. Affect. Neurosci. 2016. 11 (5): 813–820.

  6. Azogu I., Liang J., Plamondon H. Sex-specific differences in corticosterone secretion, behavioral phenotypes and expression of TrkB.T1 and TrkB.FL receptor isoforms: Impact of systemic TrkB inhibition and combinatory stress exposure in adolescence. Prog. Neuropsychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2018. 86: 10–23.

  7. Bilbo S.D., Tsang V. Enduring consequences of maternal obesity for brain inflammation and behavior of offspring. FASEB journal: official publication of the Federation of American Societies for Experimental Biology. 2010. 24 (6): 2104–2115.

  8. Bilbo S.D., Yirmiya R., Amat J., Paul E.D., Watkins L.R., Maier S.F. Bacterial infection early in life protects against stressor-induced depressive-like symptoms in adult rats. Psychoneuroendocrinology. 2008. 33 (3): 261–269.

  9. Bruce-Keller A.J., Fernandez-Kim S.O., Townsend R.L., Kruger C., Carmouche R., Newman S., Salbaum J.M., Berthoud H.R. Maternal obese-type gut microbiota differentially impact cognition, anxiety and compulsive behavior in male and female offspring in mice. PLoS One. 2017. 12 (4): e0175577.

  10. Culmsee C., Michels S., Scheu S., Arolt V., Dannlowski U., Alferink J. Mitochondria, microglia, and the immune system- how are they linked in affective disorders? Front. Psychiatry. 2019. 9: 739.

  11. Custódio C.S., Mello B.S.F., Filho A.J.M.C., de Carvalho Lima C.N., Cordeiro R.C., Miyajima F., Réus G.Z., Vasconcelos S.M.M., Barichello T., Quevedo J., de Oliveira A.C., de Lucena D.F., Macedo D.S. Neonatal immune challenge with lipopolysaccharide triggers long-lasting sex- and age-related behavioral and immune/neurotrophic alterations in mice: relevance to autism spectrum disorders. Mol. Neurobiol. 2018. 55 (5): 3775–3788.

  12. Dallman M.F., Pecoraro N., Akana S.F., La Fleur S.E., Gomez F., Houshyar H. et al. Chronic stress and obesity: a new view of ‘comfort food'. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003. 100: 11696–11701.

  13. Danese A., Lewis S.J. Psychoneuroimmunology of early-life stress: The hidden wounds of childhood trauma? Neuropsychopharmacology. 2017. 42 (1): 99–114.

  14. Daviu N., Andero R., Armario A., Nadal R. Sex differences in the behavioural and hypothalamic-pituitary-adrenal response to contextual fear conditioning in rats. Horm Behav. 2014. 66 (5): 713–723.

  15. De Capo M., Thompson J.R., Dunn G., Sullivan E.L. Perinatal nutrition and programmed risk for neuropsychiatric disorders: a focus on animal models. Biol. Psychiatry.2019. 85 (2): 122–134.

  16. do Prado C.H., Narahari T., Holland F.H., Lee H.N., Murthy S.K., Brenhouse H.C. Effects of early adolescent environmental enrichment on cognitive dysfunction, prefrontal cortex development, and inflammatory cytokines after early life stress. Dev. Psychobiol. 2016. 58 (4): 482–491.

  17. Edlow A.G. Maternal obesity and neurodevelopmental and psychiatric disorders in offspring. Prenat. Diagn. 2017. 37 (1): 95–110.

  18. Finger B.C., Dinan T.G., Cryan J.F. High-fat diet selectively protects against the effects of chronic social stress in the mouse. Neuroscience. 2011. 192: 351–360.

  19. Francis D.D., Diorio J., Plotsky P.M., Meaney M.J. Environmental enrichment reverses the effects of maternal separation on stress reactivity. J. Neurosci. 2002. 22 (18): 7840–7843.

  20. Fonken L.K., Frank M.G., Gaudet A.D., D’Angelo H.M., Daut R.A., Hampson E.C., Ayala M.T., Watkins L.R., Maier S.F. Neuroinflammatory priming to stress is differentially regulated in male and female rats. Brain Behav. Immun. 2018. 70: 257–267.

  21. Giriko C.A., Andreoli C.A., Mennitti L.V., Hosoume L.F., Souto T.D.S., da Silva A.V., Mendes-da-Silva C. Delayed physical and neurobehavioral development and increased aggressive and depression-like behaviors in the rat offspring of dams fed a high-fat diet. Int. J. Dev. Neurosci. 2013. 31 (8): 731–739.

  22. Hohmann C.F., Odebode G., Naidu L., Koban M. Early life stress alters adult Inflammatory responses in a mouse model for depression. Ann. Psychiatry Ment. Health. 2017. 5 (2). pii: 1095.

  23. Holz N.E., Boecker R., Jennen-Steinmetz C., Buchmann A.F., Blomeyer D., Baumeister S., Plichta M.M., Esser G., Schmidt M., Meyer-Lindenberg A., Banaschewski T., Brandeis D., Laucht M. Positive coping styles and perigenual ACC volume: two related mechanisms for conferring resilience? Soc. Cogn. Affect. Neurosci. 2016. 11 (5): 813–820.

  24. Huang C.F., Du J.X., Deng W., Cheng X.C., Zhang S.Y., Zhao S.J., Tao M.J., Chen G.Z., Hao X.Q. Effect of prenatal exposure to LPS combined with pre- and post-natal high-fat diet on hippocampus in rat offspring. Neuroscience. 2015. 286: 364–370.

  25. Jiang X., Chen L., Shen L., Chen Z., Xu L., Zhang J., Yu X. Trans-astaxanthin attenuates lipopolysaccharide induced neuroinflammation and depressive-like behavior in mice. Brain Res. 2016. 1649 (Pt A): 30–37.

  26. Johnson S.A., Javurek A.B., Painter M.S., Murphy C.R., Conard C.M., Gant K.L., Howald E.C., Ellersieck M.R., Wiedmeyer C.E., Vieira-Potter V.J., Rosenfeld C.S. Effects of a maternal high-fat diet on offspring behavioral and metabolic parameters in a rodent model. J. Dev. Orig. Health Dis. 2017. 8 (1): 75–88.

  27. Ignácio Z.M., da Silva R.S., Plissari M.E., Quevedo J., Réus G.Z. Physical exercise and neuroinflammation in major depressive disorder. Mol. Neurobiol. 2019. 56(12): 8323–8335.

  28. Kang S.S., Kurti A., Fair D.A., Fryer J.D. Dietary intervention rescues maternal obesity induced behavior deficits and neuroinflammation in offspring. J. Neuroinflammation. 2014. 11: 156.

  29. Lorsch Z.S., Loh Y.E., Purushothaman I., Walker D.M., Parise E.M., Salery M., Cahill M.E., Hodes G.E., Pfau M.L., Kronman H., Hamilton P.J., Issler O., Labonté B., Symonds A.E., Zucker M., Zhang T.Y., Meaney M.J., Russo S.J., Shen L., Bagot R.C., Nestler E.J. Estrogen receptor α drives pro-resilient transcription in mouse models of depression. Nat. Commun. 2018. 9 (1): 1116.

  30. Lucchina L., Carola V., Pitossi F., Depino A.M. Evaluating the interaction between early postnatal inflammation and maternal care in the programming of adult anxiety and depression-related behaviors. Behav. Brain Res. 2010. 213 (1): 56–65.

  31. Maniam J., Morris M.J. Palatable cafeteria diet ameliorates anxiety and depression-like symptoms following an adverse early environment. Psychoneuroendocrinology. 2010. 35 (5): 717–728.

  32. Maniam J., Antoniadis C.P., Le V., Morris M.J. A diet high in fat and sugar reverses anxiety-like behaviour induced by limited nesting in male rats: Impacts on hippocampal markers. Psychoneuroendocrinology. 2016. 68: 202–209.

  33. Milenkovic V.M., Stanton E.H., Nothdurfter C., Rupprecht R., Wetzel C.H. The role of chemokines in the pathophysiology of major depressive disorder. Int. J. Mol. Sci. 2019. 20 (9). pii: E2283.

  34. Mul J.D., Soto M., Cahill M.E., Ryan R.E., Takahashi H., So K., Zheng J., Croote D.E., Hirshman M.F., la Fleur S.E., Nestler E.J., Goodyear L.J. Voluntary wheel running promotes resilience to chronic social defeat stress in mice: a role for nucleus accumbens ΔFosB. Neuropsychopharmacology. 2018. 43 (9): 1934–1942.

  35. Nilsson C., Jennische E., Ho H.P., Eriksson E., Bjorntorp P., Holmang A. Postnatal endotoxin exposure results in increased insulin sensitivity and altered activity of neuroendocrine axes in adult female rats. Eur. J. Endocrinol. 2002. 146 (2): 251–260.

  36. Purcell R.H., Sun B., Pass L.L., Power M.L., Moran T.H., Tamashiro K.L.K. Maternal stress and high-fat diet effect on maternal behavior, milk composition, and pup ingestive behavior. Physiol. Behav. 2011.104: 474–479.

  37. Rincel M., Lépinay A.L., Janthakhin Y., Soudain G., Yvon S., Da Silva S., Joffre C., Aubert A., Séré A., Layé S., Theodorou V., Ferreira G., Darnaudéry M. Maternal high-fat diet and early life stress differentially modulate spine density and dendritic morphology in the medial prefrontal cortex of juvenile and adult rats. Brain Struct. Funct. 2018. 223 (2): 883–895.

  38. Rincel M., Lépinay A.L., Delage P., Fioramonti J., Théodorou V.S., Layé S., Darnaudéry M. Maternal high-fat diet prevents developmental programming by early-life stress. Transl. Psychiatry. 2016. 6 (11):e966.

  39. Rivera H.M., Christiansen K.J., Sullivan E.L. The role of maternal obesity in the risk of neuropsychiatric disorders. Front. Neurosci. 2015. 9: 194.

  40. Sasaki A., de Vega W.C., St-Cyr S., Pan P., McGowan P.O. Perinatal high fat diet alters glucocorticoid signaling and anxiety behavior in adulthood. Neuroscience. 2013. 240: 1–12.

  41. Shanks N., Larocque S., Meaney M.J. Neonatal endotoxin exposure alters the development of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis: early illness and later responsivity to stress. J. Neurosci. 1995. 15: 376–384.

  42. Stepanichev M.Yu., Dygalo N.N., Grigoryan G.A., Tishkina G., Gulyaeva N.V. Rodents model of depression: neurotrophic and neuroinflammatory biomarkers. BioMed. Research International. 2014. 1–20 (ID932757).

  43. Sullivan E.L., Riper K.M., Lockard R., Valleau J.C. Maternal high-fat diet programming of the neuroendocrine system and behavior. Horm. Behav. 2015. 76: 153–161.

  44. Sullivan E.L., Nousen E.K., Chamlou K.A., Grove K.L. The impact of maternal high-fat diet consumption on neural development and behavior of offspring. Int. J. Obes. Suppl. 2012. 2: S7–S13.

  45. Sullivan E.L., Grayson B., Takahashi D., et al. Chronic consumption of a high-fat diet during pregnancy causes perturbations in the serotonergic system and increased anxiety-like behavior in nonhuman primate offspring. J. Neurosci. 2010. 30 (10): 3826–3830.

  46. Sussman D., Germann J., Henkelman M. Gestational ketogenic diet programs brain structure and susceptibility to depression and anxiety in the adult mouse offspring. Brain Behav. 2015. 5 (2): e00300.

  47. Taniguti E.H., Ferreira Y.S., Stupp I.J.V., Fraga-Junior E.B., Mendonça C.B., Rossi F.L., Ynoue H.N., Doneda D.L., Lopes L., Lima E., Buss Z.S., Vandresen-Filho S. Neuroprotective effect of melatonin against lipopolysaccharide-induced depressive-like behavior in mice. Physiol. Behav. 2018. 188: 270–275.

  48. Tang M.M., Lin W.J., Pan Y.Q., Guan X.T., Li Y.C. Hippocampal neurogenesis dysfunction linked to depressive-like behaviors in a neuroinflammation induced model of depression. Physiol. Behav. 2016. 161: 166–173.

  49. Tishkina A., Stepanichev M., Kudryashova I., Freiman S., Onufriev M., Lazareva N., Gulyaeva N. Neonatal proinflammatory challenge in male Wistar rats: Effects on behavior, synaptic plasticity, and adrenocortical stress response. Behav Brain Res. 2016. 304: 1–10.

  50. Uchida S., Hara K., Kobayashi A., Funato H., Hobara T., Otsuki K. et al. Early life stress enhances behavioral vulnerability to stress through the activation of REST4-mediated gene transcription in the medial prefrontal cortex of rodents. J. Neurosci. 2010. 30: 15007–15018.

  51. van Bodegom M., Homberg J.R., Henckens M.J.A.G. Modulation of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis by early life stress exposure. Front. Cell Neurosci. 2017. 11: 87.

  52. Verma P., Hellemans K.G., Choi F.Y., Yu W., Weinberg J. Circadian phase and sex effects on depressive/anxiety-like behaviors and HPA axis responses to acute stress. Physiol Behav. 2010. 99 (3): 276–285.

  53. Walker F.R., Knott B., Hodgson D.M. Neonatal endotoxin exposure modifies the acoustic startle response and circulating levels of corticosterone in the adult rat but only following acute stress. J. Psychiatr. Res. 2008. 42 (13): 1094–1103.

  54. Walker A.K., Nakamura T., Byrne R.J., Naicker S., Tynan R.J., Hunter M., Hodgson D.M. Neonatal lipopolysaccharide and adult stress exposure predisposes rats to anxiety-like behavior and blunted corticosterone responses: implications for the double-hit hypothesis. Psychoneuroendocrinology. 2009. 34 (10): 1515–1525.

  55. Wang J., Hodes G.E., Zhang H., Zhang S., Zhao W., Golden S.A., Bi W., Menard C., Kana V., Leboeuf M., Xie M., Bregman D., Pfau M.L., Flanigan M.E., Esteban-Fernández A.,Yemul S., Sharma A., Ho L., Dixon R., Merad M., Han M.H., Russo S.J., Pasinetti G.M. Epigenetic modulation of inflammation and synaptic plasticity promotes resilience against stress in mice. Nat. Commun. 2018. 9 (1): 477.

Дополнительные материалы отсутствуют.