Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2020, T. 70, № 4, стр. 500-514

ОТДАЛЕННЫЕ ПОСЛЕДСТВИЯ ЧЕРЕПНО-МОЗГОВОЙ ТРАВМЫ У КРЫС: МОРФОЛОГИЧЕСКОЕ, ПОВЕДЕНЧЕСКОЕ И ЭЛЕКТРОФИЗИОЛОГИЧЕСКОЕ ИССЛЕДОВАНИЕ

И. Г. Комольцев 12*, А. А. Волкова 13, И. П. Левшина 1, М. Р. Новикова 1, Н. В. Гуляева 12

1 Лаборатория функциональной биохимии нервной системы, Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
г. Москва, Россия

2 ГБУЗ Научно-практический психоневрологический центр им. З.П. Соловьева ДЗМ
г. Москва, Россия

3 ФГАОУ ВО Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова Минздрава России
г. Москва, Россия

* E-mail: komoltsev.ilia@gmail.com

Поступила в редакцию 06.09.2019
После доработки 02.12.2019
Принята к публикации 16.12.2019

Аннотация

Отдаленные последствия черепно-мозговой травмы (ЧМТ) у человека ассоциированы с развитием судорог, когнитивных и эмоциональных нарушений, а также связаны с ускоренными процессами старения мозга и формированием склероза гиппокампа (СГ). Механизмы этих осложнений остаются до конца не выясненными, а лечение крайне затруднено. Имеющиеся на настоящий момент данные, полученные с использованием экспериментальных моделей на животных, не позволяют однозначно судить об этих механизмах. В представленной работе уточняли отдаленные гистологические, поведенческие и электрофизиологические последствия ЧМТ у крыс. Через 6 мес после латерального гидродинамического удара у животных выявили наличие выраженного асимметричного глиоза в поле СА3 и зубчатой извилине гиппокампа в виде фибриллярного астроглиоза, увеличение числа клеток глии и истончение пирамидного слоя СА3 ипсилатерального полушария (что соответствует СГ 3-го типа у человека); у ложнооперированных животных наблюдали только симметричный глиоз (изолированный глиоз по классификации СГ у человека). Поведение крыс через полгода после ЧМТ и ложной операции характеризовалось уменьшением двигательной активности, на фоне которого выявляли некоторые признаки повышения тревожности. Поведенческие нарушения усугублялись у крыс после перенесенной ЧМТ – в основном, за счет снижения исследовательской активности. Отдаленный период ЧМТ на ЭКоГ характеризовался появлением длительных спайк-волновых разрядов в коре и асимметрией эпилептиформных спайков в гиппокампе. У двух крыс в позднем периоде обнаружены эпилептические приступы. Интенсивное течение процессов старения мозга у крыс с перенесенной ЧМТ и развитие нейродегенеративных изменений в гиппокампе могут быть связаны с хроническим дистантным нейровоспалением, играющим важную роль в развитии посттравматической эпилепсии и деменции.

Ключевые слова: черепно-мозговая травма, склероз гиппокампа, нейродегенерация, нейровоспаление, поведение, эпилептогенез

DOI: 10.31857/S004446772004005X

Список литературы

  1. Комольцев И.Г., Лёвшина И.П., Новикова М.Р., Тишкина А.О., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Острый посттравматический период у крыс сопровождается тревожным состоянием и уменьшением доли REM-сна. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2017. 67 (2): 1–15.

  2. Комольцев И.Г., Франкевич С.О., Широбокова Н.И., Волкова А.А., Лёвшина И.П., Новикова М.Р., Манолова А.О., Гуляева Н.В. Ранние электрофизиологические последствия дозированной черепно-мозговой травмы у крыс. Журнал неврологии и психиатрии им. Корсакова. 2018. 118 (10): 21–26.

  3. Комольцев И.Г., Франкевич С.О., Широбокова Н.И., Волкова А.А., Новикова М.Р. Острый период при моделировании черепно-мозговой травмы у крыс: немедленные судороги, повреждение функциональных зон новой коры и ухудшение поведения. Журнал неврологии и психиатрии им. Корсакова. 2019. 119 (11): 90–93.

  4. Albrecht J.S., Kiptanui Z., Tsang Y., Khokhar B., Liu X., Simoni-Wastila L., Zuckerman I.H. Depression Among Older Adults After Traumatic Brain Injury: A National Analysis. The American Journal of Geriatric Psychiatry. 2015. 23 (6): 607–614.

  5. Aronica E., Mühlebner A., van Vliet EA., Gorter J.A. Characterization of Pathology. P. in Models of Seizures and Epilepsy: Second Edition. 2017.

  6. Arulsamy A., Corrigan F., Collins-Praino L.E. Cognitive and neuropsychiatric impairments vary as a function of injury severity at 12 months post-experimental diffuse traumatic brain injury: Implications for dementia development. Behavioural Brain Research. 2019. 365: 66–76.

  7. Arulsamy A., Teng J., Colton H., Corrigan F., Collins-Praino L. Evaluation of early chronic functional outcomes and their relationship to pre-frontal cortex and hippocampal pathology following moderate-severe traumatic brain injury. Behavioural Brain Research. 2018. 348: 127–138.

  8. Bailey K.R., Crawley J.N. Anxiety-Related Behaviors in Mice. CRC Press/Taylor & Francis, 2009.

  9. Biswas S.K., Mantovani A. Orchestration of Metabolism by Macrophages. Cell Metabolism. 2012. 15 (4): 432–437.

  10. Blümcke I., Spreafico R., Haaker G., Coras R., Kobow K., Bien C.G., Pfäfflin M., Elger C., Widman G., Schramm J., Becker A., Braun K.P., Leijten F., Baayen J.C., Aronica E., et al. Histopathological Findings in Brain Tissue Obtained during Epilepsy Surgery. New England Journal of Medicine. 2017. 377 (17): 1648–1656.

  11. Blümcke I., Thom M., Aronica E., Armstrong D.D., Bartolomei F., Bernasconi A., Bernasconi N., Bien C.G., Cendes F., Coras R., Cross J.H., Jacques T.S., Kahane P., Mathern G.W., Miyata H., et al. International consensus classification of hippocampal sclerosis in temporal lobe epilepsy: A Task Force report from the ILAE Commission on Diagnostic Methods. Epilepsia. 2013. 54 (7): 1315–1329.

  12. Brandel M.G., Hirshman B.R., McCutcheon B.A., Tringale K., Carroll K., Richtand N.M., Perry W., Chen C.C., Carter B.S. The Association between Psychiatric Comorbidities and Outcomes for Inpatients with Traumatic Brain Injury. Journal of Neurotrauma. 2017. 34 (5): 1005–1016.

  13. Christensen J. The Epidemiology of Posttraumatic Epilepsy. Seminars in Neurology. 2015. 35 (03): 218–222.

  14. Cole J.H., Leech R., Sharp D.J. Prediction of brain age suggests accelerated atrophy after traumatic brain injury. Annals of Neurology. 2015. 77 (4): 571–581.

  15. Coras R., Pauli E., Li J., Schwarz M., Rössler K., Buchfelder M., Hamer H., Stefan H., Blümcke I. Differential influence of hippocampal subfields to memory formation: insights from patients with temporal lobe epilepsy. Brain. 2014. 137 (7): 1945–1957.

  16. D’Ambrosio R., Fairbanks J.P., Fender J.S., Born D.E., Doyle D.L., Miller J.W. Post-traumatic epilepsy following fluid percussion injury in the rat. Brain. 2004. 127 (2): 304–314.

  17. Dixon K.J. Pathophysiology of Traumatic Brain Injury. Physical Medicine and Rehabilitation Clinics of North America. 2017. 28 (2): 215–225.

  18. Dixon C.E., Kochanek P.M., Yan H.Q., Schiding J.K., Griffith R.G., Baum E., Marion D.W., Dekosky S.T. One-Year Study of Spatial Memory Performance, Brain Morphology, and Cholinergic Markers After Moderate Controlled Cortical Impact in Rats. Journal of Neurotrauma. 1999. 16 (2): 109–122.

  19. Donat C.K., Scott G., Gentleman S.M., Sastre M. Microglial Activation in Traumatic Brain Injury. Frontiers in Aging Neuroscience. 2017. 9: 208.

  20. Dudek F.E., Bertram E.H. Counterpoint to “what is an epileptic seizure?” by D’Ambrosio and Miller. Epilepsy currents. American Epilepsy Society, 2010; 10 (4): 91–94.

  21. Fann J.R., Hart T., Schomer K.G. Treatment for Depression after Traumatic Brain Injury: A Systematic Review. Journal of Neurotrauma. 2009. 26 (12): 2383–2402.

  22. Fann J.R., Ribe A.R., Pedersen H.S., Fenger-Grøn M., Christensen J., Benros M.E., Vestergaard M. Long-term risk of dementia among people with traumatic brain injury in Denmark: a population-based observational cohort study. The Lancet Psychiatry. 2018. 5 (5): 424–431.

  23. Fisher L.B., Pedrelli P., Iverson G.L., Bergquist T.F., Bombardier C.H., Hammond F.M., Hart T., Ketchum J.M., Giacino J., Zafonte R. Prevalence of suicidal behaviour following traumatic brain injury: Longitudinal follow-up data from the NIDRR Traumatic Brain Injury Model Systems. Brain Injury. 2016. 30 (11): 1311–1318.

  24. Gulyaeva N.V. Aberrant neurogenesis in adult epileptic brain: compensatory or pathologic. Neurochemical Journal. 2010. 4 (2): 84–89.

  25. Gurkoff G.G., Gahan J.D., Ghiasvand R.T., Hunsaker M.R., Van K., Feng J.-F., Shahlaie K., Berman R.F., Lyeth B.G., Folkerts M.M. Evaluation of metric, topological, and temporal ordering memory tasks after lateral fluid percussion injury. Journal of Neurotrauma. 2013. 30 (4): 292–300.

  26. Haas C.A., Dudeck O., Kirsch M., Huszka C., Kann G., Pollak S., Zentner J., Frotscher M. Role for Reelin in the Development of Granule Cell Dispersion in Temporal Lobe Epilepsy. The Journal of Neuroscience. 2002. 22 (14): 5797–5802.

  27. Houser C.R. Granule cell dispersion in the dentate gyrus of humans with temporal lobe epilepsy. Brain Research. 1990. 535 (2): 195–204.

  28. Iverson K.M., Hendricks A.M., Kimerling R., Krengel M., Meterko M., Stolzmann K.L., Baker E., Pogoda T.K., Vasterling J.J., Lew H.L. Psychiatric Diagnoses and Neurobehavioral Symptom Severity among OEF/OIF VA Patients with Deployment-Related Traumatic Brain Injury: A Gender Comparison. Women’s Health Issues. 2011. 21 (4): S210–S217.

  29. Jin X., Ishii H., Bai Z., Itokazu T., Yamashita T. Temporal Changes in Cell Marker Expression and Cellular Infiltration in a Controlled Cortical Impact Model in Adult Male C57BL/6 Mice. Nataf S (ed). PLoS ONE. 2012. 7 (7): e41892.

  30. Jones N.C., Cardamone L., Williams J.P., Salzberg M.R., Myers D., O’Brien T.J. Experimental traumatic brain injury induces a pervasive hyperanxious phenotype in rats. Journal of neurotrauma. 2008. 25 (11): 1367–1374.

  31. Jorge R., David A. Mood Disorders after TBI. Psychiatr Clin North Am. 2012. 76: 211–220.

  32. Kabadi S.V., Hilton G.D., Stoica B., Zapple D.N., Faden A.I. Fluid-percussion-induced traumatic brain injury model in rats. Nature protocols. 2010. 5 (9): 1552–1563.

  33. Klein P., Dingledine R., Aronica E., Bernard C., Blümcke I., Boison D., Brodie M.J., Brooks-Kayal A.R., Engel J., Forcelli P.A., Hirsch L.J., Kaminski R.M., Klitgaard H., Kobow K., Lowenstein D.H., et al. Commonalities in epileptogenic processes from different acute brain insults: Do they translate? Epilepsia. 2018. 59 (1): 37–66.

  34. Luo C., Jiang J., Lu Y., Zhu C. Spatial and temporal profile of apoptosis following lateral fluid percussion brain injury. Chinese Journal of Traumatology. 2002. 5 (1): 24–27.

  35. Malmgren K., Thom M. Hippocampal sclerosis-Origins and imaging. Epilepsia, 2012; 53 (SUPPL. 4): 19–33.

  36. McIntosh T.K., Vink R., Noble L., Yamakami I., Fernyak S., Soares H., Faden A.L. Traumatic brain injury in the rat: Characterization of a lateral fluid-percussion model. Neuroscience. 1989. 28 (1): 233–244.

  37. Nelson P.T., Smith C.D., Abner E.L., Wilfred B.J., Wang W.-X., Neltner J.H., Baker M., Fardo D.W., Kryscio R.J., Scheff S.W., Jicha G.A., Jellinger K.A., Van Eldik L.J., Schmitt F.A. Hippocampal sclerosis of aging, a prevalent and high-morbidity brain disease. Acta Neuropathologica. 2013 126 (2): 161–177.

  38. Parent J.M., Kron M.M. Neurogenesis and epilepsy. Jasper’s Basic Mechanisms of the Epilepsies [Internet]. 4th edition. Bethesda (MD): National Center for Biotechnology Information (US), 2012.

  39. Pitkänen A., Immonen R. Epilepsy Related to Traumatic Brain Injury. Neurotherapeutics. 2014. 11 (2): 286–296.

  40. Pitkänen A., Kyyriäinen J., Andrade P., Pasanen L., Ndode-Ekane X.E. Epilepsy After Traumatic Brain Injury. Models of Seizures and Epilepsy. Elsevier. 2017: 661–681.

  41. Puntambekar S.S., Saber M., Lamb B.T., Kokiko-Cochran O.N. Cellular players that shape evolving pathology and neurodegeneration following traumatic brain injury. Brain, Behavior, and Immunity. 2018. 71: 9–17.

  42. Rodgers K.M., Dudek F.E., Barth D.S. Progressive, Seizure-Like, Spike-Wave Discharges Are Common in Both Injured and Uninjured Sprague-Dawley Rats: Implications for the Fluid Percussion Injury Model of Post-Traumatic Epilepsy. Journal of Neuroscience. 2015. 35 (24).

  43. Scholten A.C., Haagsma J.A., Cnossen M.C., Olff M., van Beeck E.F., Polinder S. Prevalence of and Risk Factors for Anxiety and Depressive Disorders after Traumatic Brain Injury: A Systematic Review. Journal of Neurotrauma. 2016. 33 (22): 1969–1994.

  44. Simon D.W., McGeachy M.J., Bayır H., Clark R.S.B., Loane D.J., Kochanek P.M. The far-reaching scope of neuroinflammation after traumatic brain injury. Nature Reviews Neurology. 2017. 13 (3): 171–191.

  45. Thompson H.J., LeBold D.G., Marklund N., Morales D.M., Hagner A.P., McIntosh T.K. Cognitive evaluation of traumatically brain-injured rats using serial testing in the Morris water maze. Restorative neurology and neuroscience. 2006. 24 (2): 109–114.

  46. Thompson H.J., Lifshitz J., Marklund N., Grady M.S., Graham D.I., Hovda D.A., McIntosh T.K. Lateral fluid percussion brain injury: a 15-year review and evaluation. Journal of neurotrauma. 2005. 22 (1): 42–75.

  47. Vezzani A., Auvin S., Ravizza T., Aronica E. Glia-Neuronal Interactions in Ictogenesis and Epileptogenesis: Role of Inflammatory Mediators. Jasper’s Basic Mechanisms of the Epilepsies [Internet], 4th edition. Bethesda (MD): National Center for Biotechnology Information (US). 2012.

  48. Wood R.L. Accelerated cognitive aging following severe traumatic brain injury: A review. Brain Injury. 2017. 31 (10): 1270–1278.

  49. Zaninotto A.L., Vicentini J.E., Fregni F., Rodrigues P.A., Botelho C., de Lucia M.C.S., Paiva W.S. Updates and current perspectives of psychiatric assessments after traumatic brain injury: A systematic review. Frontiers in Psychiatry. 2016. 7: 1–14.

Дополнительные материалы отсутствуют.