Радиационная биология. Радиоэкология, 2023, T. 63, № 3, стр. 270-284

Ионизирующие излучения и воспалительная реакция. Механизмы формирования и возможные последствия

Д. Б. Пономарев 1, А. В. Степанов 1, А. Б. Селезнёв 1*, Е. В. Ивченко 2

1 Государственный научно-исследовательский испытательный институт военной медицины
Санкт-Петербург, Россия

2 Военно-медицинская академия им. С.М. Кирова
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: alexseleznov@list.ru

Поступила в редакцию 29.08.2022
После доработки 29.03.2023
Принята к публикации 05.04.2023

Аннотация

Ионизирующие излучения вызывают комплекс генетических, биохимических, структурных и функциональных изменений в организме. Одним из вариантов проявления системного ответа организма на их воздействие считают развитие постлучевой воспалительной реакции, которая посредством активации иммунитета выполняет как защитную функцию, так и принимает участие в формировании нежелательных ранних, отсроченных и нецелевых эффектов. Молекулярно-клеточные механизмы, составляющие ее основу, обусловлены: повреждением ДНК, изменениями метаболизма свободных радикалов (в первую очередь активных форм кислорода и азота), развитием оксидативного стресса, активацией инфламмасом, высвобождением “сигналов опасности” и секрецией провоспалительных цитокинов. В работе представлены сведения о роли неапоптотических типов гибели клеток (ферроптоза и пироптоза) в генезе постлучевой воспалительной реакции и последующем повреждении тканей, органов, систем. Отмечена способность постлучевой воспалительной реакции, за счет наличия положительной обратной связи между разными звеньями ее патогенеза, приобретать характер устойчивого во времени самоподдерживающегося процесса, увеличивающего степень тяжести радиационно-индуцированных повреждений.

Ключевые слова: алармины, апоптоз, воспаление, воспалительная реакция, инфламмасомы, ионизирующие излучения, нецелевые эффекты, оксидативный стресс, пироптоз, ферроптоз, цитокины

Список литературы

  1. Радиационная медицина. Руководство для врачей-исследователей, организаторов здравоохранения и специалистов по радиационной безопасности. Теоретические основы радиационной медицины. Т. 1. М.: Изд. АТ, 2004. 992 с. [Radiacionnaja medicina. Rukovodstvo dlja vrachej-issledovatelej, organizatorov zdravoohranenija i specialistov po radiacionnoj bezopasnosti. Teoreticheskie osnovy radiacionnoj mediciny. V. 1. M.: Izd. AT, 2004. 992 p. (In Russ.)]

  2. Schaue D., Micewicz E.D., Ratikan J.A. et al. Radiation & Inflammation // Seminars in Radiation Oncology. 2015. V. 25. № 1. P. 4–10. https://doi.org/10.1016/j.semradonc.2014.07.007

  3. Mukherjee D., Coates Ph.J., Lorimore S.A. et al. Responses to ionizing radiation mediated by inflammatory mechanisms // J. Pathol. 2014. V. 232. № 3. P. 289–99. https://doi.org/10.1002/path.4299

  4. Multhoff G., Radons J. Radiation, Inflammation, and Immune Responses in Cancer // Front Oncol. 2012. V. 2. P. 58. https://doi.org/10.3389/fonc.2012.00058

  5. Yahyapour R., Amini P., Rezapour S. et al. Radiation-induced inflammation and autoimmune diseases // Milit. Med. Res. 2018. V. 5. P. 9. https://doi.org/10.1186/s40779-018-0156-7

  6. Mavragani I.V., Laskaratou D.A., Frey B. et al. Key mechanisms involved in ionizing radiation-induced systemic effects. A current review // Toxicol. Res. (Camb). 2016. V. 5. № 1. P. 12–33. https://doi.org/10.1039/c5tx00222b

  7. Тимофеев-Ресовский Н.В., Савич А.В., Шальнов М.И. Введение в молекулярную радиобиологию (физико-химические основы). М.: Медицина, 1981. 320 с. [Timofeev-Resovskij N.V., Savich A.V., Shal’nov M.I. Vvedenie v molekuljarnuju radiobiologiju (fiziko-himicheskie osnovy). M.: Medicina, 1981. 320 p. (In Russ.)]

  8. Azzam E.I., Jay-Gerin J.-P., Pain D. Ionizing radiation-induced metabolic oxidative stress and prolonged cell injury // Cancer Lett. 2012. V. 327. P. 48–60. https://doi.org/10.1016/j.canlet.2011.12.012

  9. Gorbunov N.V., Sharma P. Protracted oxidative altera-tions in the mechanism of hematopoietic acute radiation syndrome // Antioxidants (Basel). 2015 V. 4. № 1. P. 134–52. https://doi.org/10.3390/antiox4010134

  10. Долин П.И. Время жизни промежуточных состояний, возникающих при действии излучений на водные растворы // Роль перекисей и кислорода в начальных стадиях радиобиологического эффекта. М.: Изд-во АН СССР, 1960. С. 20–25. [Dolin P.I. Vremja zhizni promezhutochnyh sostojanij, voznikajushhih pri dejstvii izluchenij na vodnye rastvory // Rol’ perekisej I kisloroda v nachal’nyh stadijah radiobiolo-gicheskogo effekta. M.: Izd-vo AN USSR, 1960. P. 20–25. (InRuss.)]

  11. Кузин А.М. О роли образования перекисей при действии радиации на биологические объекты // Роль перекисей и кислорода в начальных стадиях радиобиологического эффекта. М.: Изд-во АН СССР, 1960. С. 3–8. [Kuzin A.M. O roli obrazovanija perekisej pri dejstvii radiacii na biologicheskie ob’ekty // Rol’ perekiseji kisloroda v nachal’nyh stadijah radiobiologicheskogo effekta. M.: Izd-vo AN USSR, 1960. P. 3–8. (In Russ.)

  12. Adjemian S., Oltean T., Martens S. et al. Ionizing radiation results in a mixture of cellular outcomes including mitotic catastrophe, senescence, methuosis, and iron-dependent cell death // Cell Death Dis. 2020. V. 11. № 11. P. 1003. https://doi.org/10.1038/s41419-020-03209-y

  13. Оксидативный стресс и воспаление: патогенетическое партнерство: Монография / Под ред. О. Г. Хурцилавы, Н. Н. Плужникова, Я. А. Накатиса. СПб.: Изд-во СЗГМУ им. И. И. Мечникова, 2012. 340 с. [Oksidativnyj stress i vospalenie: patogeneticheskoe partnerstvo: Monografija / Pod red. O. G. Hurcilavy, N. N. Pluzhnikova, Ja. A. Nakatisa. SPb.: Izdatel’stvo SZGMU im. I. I. Mechnikova, 2012. 340 p. (In Russ.)]

  14. Мартусевич А.К., Карузин К.А. Оксидативный стресс и его роль в формировании дезадаптации и патологии // Биорадикалы и антиоксиданты. 2015. Т. 2. № 2. С. 5–18. [Martusevich A.K., Karuzin K.A. Oksidativnyj stress i ego rol' v formirovanii dezadaptacii i patologii // Bioradikaly i antioksidanty. 2015. V. 2. № 2. P. 5–18. (In Russ.)]

  15. Chen Y., Li Y., Huang L. et al. Antioxidative stress: inhibiting reactive oxygen species production as a cause of radioresistance and chemoresistance // Oxidat. Med. Cell. Longevity. 2021. V. 2021. P. 6620306. https://doi.org/10.1155/2021/6620306

  16. Kajarabille N., Latunde-Dada G.O. Programmed cell-death by ferroptosis: antioxidants as mitigators // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 19. P. 4968. https://doi.org/10.3390/ijms20194968

  17. Кузник Б.И., Линькова Н.С., Ивко О.М. Оксидативный стресс, старение и короткие пептиды // Успехи физиол. наук. 2021. Т. 52. № 2. С. 13–20. [Kuznik B.I., Linkova N.S., Ivko O.M. Oxidative stress, aging and short peptides // Progress in Physiological Science. 2021. V. 52. № 2. P. 13–20. (In Russ.)]. https://doi.org/10.31857/S0301179821020041

  18. Gaschlera M.M., Stockwellb B.R. Lipid peroxidation in cell death // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017. V. 482. № 3. P. 419–425. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2016.10.086

  19. Citrin D.E., Mitchell J.B. Mechanisms of normal tissue injury from irradiation // Semin. Radiat. Oncol. 2017. V. 27. № 4. P. 316–324. https://doi.org/10.1016/j.semradonc.2017.04.001

  20. Li P., Chang M. Roles of PRR-mediated signaling pathways in the regulation of oxidative stress and inflammatory diseases // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 19; 22. № 14. P. 7688. https://doi.org/10.3390/ijms22147688

  21. Rock K.L., Kono H. The inflammatory response to cell death // Ann. Rev. Pathol. Mechanisms Diseases. 2008. V. 3. P. 99–126. https://doi.org/10.1146/annurev.pathmechdis.3.121806. 151456

  22. Литвицкий П.Ф. Воспаление // Вопр. совр. педиатрии. 2006. Т. 6. № 3. С. 48–51 [Litvitsky P.F. Inflammation // Curr. Pediatr. 2006. V. 6. № 3. P. 48–51. (In Russ.)].

  23. Schaue D., McBride W.H. Links between innate immunity and normal tissue radiobiology // J. Radiat. Res. 2010. V. 173. № 4. P. 406–417.https://doi.org/10.1667/RR1931.1

  24. Farhood B., Ashrafizadeh M., Khodamoradi E. et al. Targeting of cellular redox metabolism for mitigation of radiation injury // Life Sci. 2020. V. 250. P. 117570. Available at: https://doi.org/ May 24, 2020.https://doi.org/10.1016/j.lfs.2020.117570.Accessed

  25. Hill R.P., Zaidi A., Mahmood J. et al. Investigations into the role of inflammation in normal tissue response to irradiation // Radiother. Oncol. 2011. V. 101. № 1. P. 73–79. https://doi.org/10.1016/j.radonc.2011.06.017

  26. Sun L., Inaba Y., Sato K. et al. Dose-dependent decrease in anti-oxidant capacity of whole blood after irradiation: A novel potential marker for biodosimetry // Sci. Rep. 2018. V. 8. P. 7425. https://doi.org/10.1038/s41598-018-25650-y

  27. Sun L., Inaba Y., Sogo Y. et al. Total body irradiation causes a chronic decrease in antioxidant levels // Sci. Rep. 2021. V. 11. № 1. P. 6716. https://doi.org/10.1038/s41598-021-86187-1

  28. Singh V.K., Beattie L.A., Seed T.M. Vitamin E: toco-pherols and tocotrienols as potential radiation countermeasures // J. Radiat. Res. 2013. V. 54. № 6. P. 973–988. https://doi.org/10.1093/jrr/rrt048

  29. Greenberger J., Kagan V., Bayir H. et al. Antioxidant approaches to management of ionizing irradiation injury // Antioxidants. 2015. V. 4. P. 82–101. https://doi.org/10.3390/antiox4010082

  30. Hofer M., Hoferová Z., Falk M. Pharmacological mo-dulation of radiation damage. Does it exist a chance for other substances than hematopoietic growth factors and cytokines? // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. № 7. P. 1385. https://doi.org/10.3390/ijms18071385

  31. Yang W.S., Stockwell B.R. Ferroptosis: death by lipid peroxidation // Trends Cell Biol. 2016. V. 26. № 3. P. 165–176. https://doi.org/10.1016/j.tcb.2015.10.014

  32. Hirschhorn T., Stockwell B.R. The development of the concept of ferroptosis // Free Radical Biol. Med. 2019. V. 133. P. 130–143. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2018.09.043

  33. Galluzzi L., Vitale I., Aaronson S.A. et al. Molecular mechanisms of cell death: recommendations of the Nomenclature Committee on Cell Death 2018 // Cell Death Differentiation. 2018. V. 25. № 3. P. 486–541. https://doi.org/10.1038/s41418-017-0012-4

  34. Xie Y., Hou W., Song X. et al. Ferroptosis: process and function // Cell Death Differentiation. 2016. V. 23. № 3. P. 369–379. https://doi.org/10.1038/cdd.2015.158

  35. Stockwell B.R., Friedmann Angeli J.P., Bayir H. et al. Ferroptosis: a regulated cell death nexus linking meta-bolism, redox biology, and disease // Cell. 2017. V. 171. № 2. P. 273–285. https://doi.org/10.1016/j.cell.2017.09.021

  36. Ye L.F., Chaudhary K.R., Zandkarimi F. et al. Radiation-induced lipid peroxidation triggers ferroptosis and synergizes with ferroptosis inducers // ACS Chem. Biol. 2020. V. 15. № 2. P. 469–484. https://doi.org/10.1021/acschembio.9b00939

  37. Zhang X., Xing X., Liu H. et al. Ionizing radiation indu-ces ferroptosis in granulocyte-macrophage hematopoietic progenitor cells of murine bone marrow // Int. J. Radiat. Biol. 2020. V. 96. № 5. P. 584–595. https://doi.org/10.1080/09553002.2020.1708993

  38. Zhang X., Tian M., Li X. et al. Hematopoietic protection and mechanisms of ferrostatin-1 on hematopoietic acute radiation syndrome of mice // Int. J. Radiat. Biol. 2021. V. 97. № 4. P. 464–473. https://doi.org/10.1080/09553002.2021.1876956

  39. Thermozier S., Hou W., Zhang X. et al. Anti-ferroptosis drug enhances total-body irradiation mitigation by drugs that block apoptosis and necroptosis // J. Radiat. Res. 2020. V. 193. № 5. P. 435–450. https://doi.org/10.1667/RR15486.1

  40. Cohen-Jonathan E., Bernhard E.J., McKenna W.G. How does radiation kill cells? // Curr. Opin. Chem. Biol. 1999. V. 3. № 1. P. 77–83. https://doi.org/10.1016/S1367-5931(99)80014-3

  41. Verheij M., Bartelink H. Radiation-induced apoptosis // Cell Tissue Res. 2000, V. 301. № 1. P. 133–42. https://doi.org/10.1007/s004410000188

  42. Shinomiya N. New concepts in radiation-induced apoptosis: “premitotic apoptosis” and “postmitotic apoptosis” // J. Cell Mol. Med. 2001. V. 5. № 3. P. 240–253. https://doi.org/10.1111/j.1582-4934.2001.tb00158

  43. Elmore S. Apoptosis: A review of programmed cell death // Toxicol. Pathol. 2007. V. 35. № 4. P. 495–516. https://doi.org/10.1080/01926230701320337

  44. Черешнев В.А., Цыган В.Н., Одинак М.М. и др. Фармакологическое регулирование программированной гибели клеток / Под ред. В.А. Черешнева. СПб.: Наука, 2011. 255 с. [Chereshnev V.A., Tsygan V.N., Odinak M.M. et al. Pharmacological regulation of programmed cell death / Ed. V.A. Chereshnev. St. Petersburg: Nauka, 2011. 255 p. (In Russ.)]

  45. Cao X., Wen P., Fu Y. et al. Radiation induces apoptosis primarily through the intrinsic pathway in mammalian cells // Cell Signal. 2019. V. 62. P. 109337. https://doi.org/10.1016/j.cellsig.2019.06.002

  46. Lee K.-H., Kang T.-B. The molecular links between cell death and inflammasome // Cells. 2019. V. 8. № 9. P. 1057. https://doi.org/10.3390/cells8091057

  47. D’Arcy M.S. Cell death: a review of the major forms of apoptosis, necrosis and autophagy // Cell Biol. Int. 2019. V. 43. № 6. P. 582–592. https://doi.org/10.1002/cbin.11137

  48. Kroemer G., Galluzzi L., Vandenabeele P. et al. Classification of cell death recommendations of the Nomenclature Committee on Cell Death 2009 // Cell Death Differentiat. 2009. V. 16. № 1. P. 3–11. https://doi.org/10.1038/cdd.2008.150

  49. Gudipaty S.A., Conner Ch.M., Rosenblatt J. et al. Unconventional ways to live and die: cell death and survi-val in development, homeostasis, and disease // Ann. Rev. Cell Develop. Biol. 2018. V. 34. P. 311–332. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-100616-060748

  50. Lorimore S.A., Coates Ph.J., Scobie G.E. et al. Inflammatory-type responses after exposure to ionizing radiation in vivo: a mechanism for radiation-induced bystander effects? // Oncogen. 2001. V. 20. P. 7085–7095. https://doi.org/10.1038/sj.onc.1204903

  51. Taylor R.C., Cullen S.P., Martin S.J. Apoptosis: controlled demolition at the cellular level // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2008. V. 9. № 3. P. 231–241. https://doi.org/10.1038/nrm2312

  52. Silva M.T., do Vale A., dos Santos N.M.N. Secondary necrosis in multicellular animals: an outcome of apoptosis with pathogenic implications // Apoptosis. 2008. V. 13. № 4. P. 463–482. https://doi.org/10.1007/s10495-008-0187-8

  53. Bergsbaken T., Fink S.L., Cookson B.T. Pyroptosis: host cell death and inflammation // Nat. Rev. Microbiol. 2009. V. 7. № 2. P. 99–109. https://doi.org/10.1038/nrmicro2070

  54. Lu F., Lan Zh., Xin Zh. et al. Emerging insights into molecular mechanisms underlying pyroptosis and functions of inflammasomes in diseases // J. Cell Physiol. 2020. V. 235. № 4. P. 3207–3221. https://doi.org/10.1002/jcp.29268

  55. Walle L.V., Lamkanfi M. Pyroptosis // Curr. Biol. 2016. V. 26. № 13. P. R568–R572. https://doi.org/10.1016/j.cub.2016.02.019

  56. Yu P., Zhang X., Liu N. et al. Pyroptosis: mechanisms and diseases // Signal Transduct. Target Ther. 2021. V. 6. № 1. P. 128. https://doi.org/10.1038/s41392-021-00507-5

  57. He W.-T., Wan H., Hu L. et al. Gasdermin D is an exe-cutor of pyroptosis and required for interleukin-1β secretion // Cell Res. 2015. V. 25. № 12. P. 1285–1298. https://doi.org/10.1038/cr.2015.139

  58. Stoecklein V.M., Osuka A., Ishikawa Sh. et al. Radiation exposure induces inflammasome pathway activation in immune cells // J. Immunol. 2015. V. 194. № 3. P. 1178–1189. https://doi.org/10.4049/jimmunol.1303051

  59. Liu Y.-G., Chen J.-K., Zhang Z.-T. et al. NLRP3 inflammasome activation mediates radiation-induced pyroptosis in bone marrow-derived macrophages // Cell Death Disease. 2017. V. 8. № 2. P. e2579. https://doi.org/10.1038/cddis.2016.460

  60. Liao H., Wang H., Rong X. et al. Mesenchymal stem cells attenuate radiation-induced brain injury by inhi-biting microglia pyroptosis // Biomed. Res. Inte. 2017. P. 1948985. https://doi.org/10.1155/2017/1948985

  61. Гемпельман Л., Лиско Г., Гофман Д. Острый лучевой синдром: изучение 9 случаев и обзор проблемы / Под ред. А. Бурназяна. М.: Изд-во Иностр. лит-ры, 1954. 290 с. [Gempel’man L., Lisko G., Gofman D. Ostryj luchevoj sindrom: izuchenie 9 sluchaev I obzor problem / Pod red. A. Burnazjana. M.: Izd-vo inostrannoj literatury, 1954. 290 p. (In Russ.)]

  62. McBride W.H., Chiang Chi.-Sh., Olson J.L. et al. A Sense of Danger From Radiation // Radiat. Res. 2004. V. 162. № 1. P. 1–19. https://doi.org/10.1667/rr3196

  63. Богданова И.М. Иммунологические механизмы сепсиса и новые подходы к его терапии // Клин. и эксперим. морфология. 2014. Т. 3. № 11. С. 52–58. [Bogdanova I.M. Immunological mechanisms of sepsis and new approaches to its treatment // Clinical and experimental morphology. 2014. V. 3. № 11. P. 52–58. (In Russ.)]

  64. Schaefer L. Complexity of Danger: The Diverse Nature of Damage-associated Molecular Patterns // J. Biol. Chem. 2014. V. 289. № 51. P. 35237–35245. https://doi.org/10.1074/jbc.R114.619304

  65. Ratikan J.A., Micewicz E.D., Xie M.W. et al. Radiation takes its Toll // Cancer Lett. 2015. V. 368. № 2. P. 238–245. https://doi.org/10.1016/j.canlet.2015.03.031

  66. Черешнев В.А., Гусев Е.Ю. Иммунологические и патофизиологические механизмы системного воспаления // Мед. иммунология. 2012. Т. 14. № 1–2. С. 9–20. [Chereshnev V.A., Gusev E.Ju. Immunolo-gicheskie i patofiziologicheskie mehanizmy sistemnogo vospalenija // Medicinskaja immunologija. 2012. V. 14. № 1–2. P. 9–20. (In Russ.)]

  67. Shi Y., Evans J., Rock K. Molecular identification of a danger signal that alerts the immune system to dying cells // Nature. 2003. V. 425. P. 516–521. https://doi.org/10.1038/nature01991

  68. Netea M.G., Balkwill F., Honchol M. et al. A guiding map for inflammation // Nat. Immunol. 2017. V. 18. № 8. P. 826–831.https://doi.org/10.1038/ni.3790

  69. Тухватулин А.И., Логунов Д.Ю., Щербинин Д.Н. и др. Toll‑подобные рецепторы и их адапторные молекулы. Обзор // Биохимия. 2010. Т. 75. № 9. С. 1224–1243. [Tukhvatulin A.I., Logunov D.Y., Shcherbinin D.N. et al. Toll-like receptors and their adapter molecules // Biochemistry (Moscow). 2010. V. 75. № 9. P. 1098–1114. (In Russ.)]

  70. Piccinini A.M., Midwood K.S. DAMPening inflammation by modulating tlr signaling // Mediators Inflamm. 2010. P. 672395. https://doi.org/10.1155/2010/672395

  71. Bianchi M.E. DAMPs, PAMPs and alarmins: all we need to know about danger // J. Leukocyte Biol. 2007. V. 81. № 1. P. 1–5. https://doi.org/10.1189/jlb.0306164

  72. Бакунина Л.С., Литвиненко И.В., Накатис Я.А. и др. Сепсис: пожар и бунт на тонущем в шторм корабле: монография. В 3 ч. Ч. I. Триггеры воспаления. Рецепция триггеров воспаления и сигнальная трансдукция / Под ред. Н.Н. Плужникова, С.В. Чепура, О.Г. Хурцилава. СПб.: Изд-во СЗГМУ им. И.И. Мечникова, 2018. 232 с. [Bakunina L.S., Litvinenko I.V., Nakatis Y.A. et al. Sepsis: pozhar i bunt na tonuschem v shtorm korable: Recepciya trigerov vos-palenia i signal`naya transdukciya / Pod redakciej N.N. Pluzhnikova, S.V. Chepura, O.G. Xurcilava. Saint Peterburg: Izdatel`stvo SZGMU imeni I.I. Mechnikova, 2018. 232 p. (In Russ.)]

  73. Takeuchi O., Akira Sh. Pattern Recognition Receptors and Inflammation // Cell. 2010. V. 140. № 6. P. 805–820. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.01.022

  74. Ковальчук Л.В., Хорева М.В., Никонова А.С. Распознающие рецепторы врожденного иммунитета (NLR, RLRи CLR) // Журн. микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2011. № 1. С. 93–100. [Koval’chuk L.V., Khoreva M.V., Nikonova A.S. Recognition receptors of innate immunity (NLR, RLR, AND CLR) // J. Microbiol. Epidemiol. Immunobiol. 2011. № 1. 93–100. (In Russ.)]

  75. Успенская Ю.А., Комлева Ю.К., Пожиленкова Е.А. и др. Лиганды RAGE-белков: роль в межклеточной коммуникации и патогенезе воспаления // Вестн. РАМН. 2015. Т. 70. № 6. С. 694–703. [Uspenskaya Yu.A., Komleva Yu.K., Pozhilenkova E.A. et al. Ligands of RAGE-Proteins: Role in Intercellular Communication and Pathogenesis of Inflammation // Vestnik Rossiiskoi Akademii Meditsinskikh Nauk (Annals of the Russian Academy of Medical Sciences). 2015. V. 70. № 6. P. 694–703 (In Russ.)]. https://doi.org/10.15690/vramn566

  76. Schaue D., Kachikwu E.L., McBride W.H. Cytokines in Radiobiological Responses: A Review // Radiat. Res. 2012. V. 178. № 6: 505–523. https://doi.org/10.1667/RR3031.1

  77. Janssens S., Tschopp J. Signals from within: the DNA-damage-induced NF-kappaB response // Cell Death Different. 2006. V. 13. № 5. P. 773–84. https://doi.org/10.1038/sj.cdd.4401843

  78. Janssens S., Tinel A., Lippens S. et al. PIDD mediates NF-κB activation in response to DNA damage // Cell. 2005. V. 123. № 6. P. 1079–1092.

  79. Lin Y., Bai L, Chen W. et al. The NF-κB activation pathways, emerging molecular targets for cancer prevention and therapy // Exp. Opin. Therap. Targets. 2010. V. 14. № 1. P. 45–55. https://doi.org/10.1517/14728220903431069

  80. Zhang Q., Lenardo M.J., Baltimore D. 30 Years of NF-κB: A blossoming of relevance to human pathobiology // Cell. 2017. V. 168. № 1–2. P. 37–57. https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.12.012

  81. Di Maggio F.M., Minafra L., Forte G.I. et al. Portrait of inflammatory response to ionizing radiation treatment // J. Inflamm. (Lond). 2015. V. 12. P. 14. https://doi.org/10.1186/s12950-015-0058-3

  82. Pulsipher A., Savage J.R., Kennedy T.P. et al. GM-1111 reduces radiation-induced oral mucositis in mice by targeting pattern recognition receptor-mediated inflammatory signaling // PLoS One. 2021. V. 16. № 3. P. e0249343. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0249343

  83. Dent P., Yacoub A., Fisher P.B. et al. MAPK pathways in radiation responses // Oncogene. 2003. V. 22. № 37. P. 5885–96. https://doi.org/10.1038/sj.onc.1206701

  84. Munshi A., Ramesh R. Mitogen-activated protein kina-ses and their role in radiation response // Genes Cancer. 2013. V. 4. № 9–10. P. 401–408. https://doi.org/10.1177/1947601913485414

  85. Meng Q., Karamfilova Zaharieva E., Sasatani M. et al. Possible relationship between mitochondrial changes and oxidative stress under low dose-rate irradiation // Redox Rep. 2021. V. 26. № 1. P. 160–169. https://doi.org/10.1080/13510002.2021.1971363

  86. Евдокимовский Э.В., Губина Н.Е., Ушакова Т.Е. и др. Изменение соотношения мтДНК/яДНК в сыворотке крови после рентгеновского облучения мышей в различных дозах // Радиац. биология. Радиоэкология. 2012. Т. 52. № 6. С. 565–571. [Evdokimovsky E.V., Gubina N.E., Ushakova T.E. et al. Changes of Mitochondrial DNA/Nuclear DNA Ratio in the Blood Serum Following X-Ray Irradiation of Mice at Various Doses // Radiation biology. Radioecology. 2012. V. 52. № 6. P. 565–571. (InRuss.)]

  87. Евдокимовский Э.В., Губина Н.Е., Абдуллаев С.А., и др. Изменения в уровне метилирования ДНК, а также экспрессии генов в митохондриях разных отделов головного мозга крыс, облученных протонами 150 МэВ // Мат. междунар. конф. “Современные вопросы радиационной генетики”. Дубна, 2019. С. 53–54. [Evdokimovskij Je.V., Gubina N.E., Abdullaev S.A. et al. Izmenenija v urovne metilirovanija DNK, a takzhej ekspressii genov v mitohondrijah raznyh otdelov golovnogo mozga krys, obluchennyh protonami 150 Mjev. Sovremennye voprosy radiacionnoj genetiki // Materialy rossijskoj konferencii s mezhdu-narodnym uchastiem. Dubna, 2019. P. 53–54. (In Russ.)]

  88. Yang L., Hu M., Lu Y. et al. Inflammasomes and the maintenance of hematopoietic homeostasis: new perspectives and opportunities // Molecules. 2021. V. 26. № 2. P. 309. https://doi.org/10.3390/molecules26020309

  89. Wei J., Wang H., Wang H. et al. The role of NLRP3 inflammasome activation in radiation damage // Biomed. Pharmacotherap. 2019. V. 118. P. 109217. https://doi.org/10.1016/j.biopha.2019.109217

  90. Huang Sh., Che J., Chu Q. et al. The Role of NLRP3 inflammasome in radiation-induced cardiovascular injury // Front. Cell Develop. Biol. 2020. V. 8. P. 140. https://doi.org/10.3389/fcell.2020.00140

  91. Колмычкова К.И., Желанкин А.В., Карагодин В.П. и др. Митохондрии и воспаление // Патол. физиология и эксперим. терапия. 2016. Т. 60. № 4. С. 114–121 [Kolmychkova K.I., Zhelankin A.V., Karagodin V.P. et al. Mitochondria and inflammation // Patologicheskaya Fiziologiya i Eksperimental’naya Terapiya (Pathological physiology and experimental therapy). 2016. V. 60. № 4. P. 114–121. (In Russ.)]

  92. Zhang Q., Raoof M., Chen Y. et al. Circulating mitochondrial DAMPs cause inflammatory responses to injury // Nature. 2010. V. 464. № 7285. P. 104–107. https://doi.org/10.1038/nature08780

  93. Патрушев М.В., Патрушева В.Е., Касымов В.А. и др. Элиминация мтДНК из митохондрий и активация ее репликации в клетках тканей облученных мышей // Цитология. 2006. Т. 48. № 8. С. 684–691. [Patrushev M.V., Patrusheva V.E., Kasymov V.А. et al. Release of mtDNA from mitochondria and activation of its replication in tissues of irradiated mice // Tsitologiya. 2006. V. 48. № 8. P. 684–691. (In Russ.)]

  94. Picca A., Calvani R., Coelho-Junior H.J. et al. Cell death and inflammation: the role of mitochondria in health and disease // Cells. 2021. V. 10. № 3. P. 537. https://doi.org/10.3390/cells10030537

  95. De Gaetano A., Solodka K., Zanini G. et al. Molecular mechanisms of mtDNA-mediated inflammation // Cells. 2021. V. 10. № 11. P. 2898. https://doi.org/10.3390/cells10112898

  96. Kong C., Song W., Fu T. Systemic inflammatory response syndrome is triggered by mitochondrial damage // Mol. Med. Rep. 2022. V. 25. № 4. P. 147. https://doi.org/10.3892/mmr.2022.12663

  97. Riley J.S., Tait S.W.G. Mitochondrial DNA in inflammation and immunity // EMBO Rep. 2020. V. 21. № 4. P. e49799. https://doi.org/10.15252/embr.201949799

  98. Guo H., Callaway J.B., Ting J. P.-Y. Inflammasomes: mechanism of action, role in disease, and therapeutics // Nat. Med. 2015. V. 21. № 7. P. 677–687.

  99. Sharma D., Kanneganti Th.-D. The cell biology of inflammasomes: Mechanisms of inflammasome activation and regulation // J. Cell Biol. 2016. V. 213. № 6. P. 617–629. https://doi.org/10.1083/jcb.201602089

  100. He Y., Hara H., Núñez G. Mechanism and regulation of NLRP3 inflammasome activation // Trends Biochem. Sci. 2016. V. 41. № 12. P. 1012–1021. https://doi.org/10.1016/j.tibs.2016.09.002

  101. Vanaja S., Rathinam V.K., Fitzgerald K.A. Mechanisms of inflammasome activation: recent advances and no-vel insights // Trends Cell Biol. 2015. V. 25. № 5. P. 308–315. https://doi.org/10.1016/j.tcb.2014.12.009

  102. Man S.M., Kanneganti Th.-D. Regulation of inflammasome activation // Immunol. Rev. 2015. V. 265. № 1. P. 6–21. https://doi.org/10.1111/imr.12296

  103. Гариб Ф.Ю., Ризопулу А.П., Кучмий А.А., и др. Инактивация инфламмасом патогенами регулирует воспаление (обзор) // Биохимия. 2016. Т. 81. № 11. С. 1578–1592. [Garib F.Yu., Rizopulu A.P., Kuchmiy A.A. et al. Inactivation of inflammasomes by pathogens regulates inflammation // Biochemistry (Moscow). 2016. V. 81. № 11. P. 1326–1339. (In Russ.)]

  104. Гариб Ф.Ю., Ризопулу А.П. Инфламмасомы и воспаление // Рос. иммунол. журн. 2017. Т. 11 (20). № 4. С. 620–626. [Garib F.Yu., Rizopulu A.P. Inflammasomes and inflammation // Russian Journal of Immunology (Rossiyskiy Immunologicheskiy Zhurnal). 2017. V. 11 (20). № 4. P. 620–626. (In Russ.)]

  105. Богданова И.М. Инфламмасомы: внутриклеточные регуляторы противоинфекционного и воспалительного ответа в системе врожденного иммунитета // Клин. и эксперим. морфология. 2016. Т. 1. № 17. С. 63–69. [Bogdanova I.M. Inflammasomes: intracellular regulators of anti-infectious and inflammatory responses in the innate immune system // Clin. Exp. Morphology. 2016. V. 1. № 17. P. 63–69. (In Russ.)]

  106. Кувачева Н.В., Моргун А.В., Хилажева Е.Д. и др. Формирование инфламмасом: новые механизмы регуляции межклеточных взаимодействий и секреторной активности клеток // Сиб. мед. обозрение. 2013. № 5 (83). С. 3–10. [Kuvacheva N.V., Morgun A.V., Hilazheva E.D. Inflammasomes forming: new mechanisms of intercellular interactions regulation and secretory activity of the cells // Siberian Me-dical Review. 2013. № 5 (83). P. 3–10. (In Russ.)]

  107. Ghaemi-Oskouie F., Shi Y. The role of uric acid as an endogenous danger signal in immunity and inflammation // Curr. Rheumatol. Rep. 2011. V. 3. № 2. P. 160–166. https://doi.org/10.1007/s11926-011-0162-1

  108. Gao J., Peng Sh., Shan X. et al. Inhibition of AIM2 inflammasome-mediated pyroptosis by Andrographolide contributes to amelioration of radiation-induced lung inflammation and fibrosis // Cell Death Diseases. 2019. V. 10. № 12. P. 957. https://doi.org/10.1038/s41419-019-2195-8

  109. Xiao J., Wang Ch., Yao J.-Ch. et al. Radiation causes tissue damage by dysregulating inflammasome-gasdermin D signaling in both host and transplanted cells // PLoS Biol. 2020. V. 18. № 8. P. e3000807. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3000807

  110. Sohn S.-H., Lee J.M., Park S. et al. The inflammasome accelerates radiation-induced lung inflammation and fibrosis in mice // Environ. Toxicol. Pharmacol. 2015. V. 39. № 2. P. 917–926. https://doi.org/10.1016/j.etap.2015.02.019

  111. Цыган В.Н., Бубнов В.А., Цыган Н.В. и др. Врожденный иммунитет и активация атерогенеза // Воен.-мед. журн. 2016. Т. 337. № 3. С. 47–54. [Tsygan V.N., Bubnov V.A., Tsygan N.V. et al. The innate immunity and activation of the atherogenesis // Voenno-med. zhurn. (J. Mil. Med). 2016. V. 337. № 3. P. 47–54. (In Russ.)]

  112. Zhao W., Robbins M.E.C. Inflammation and chronic oxidative stress in radiation-induced late normal tissue injury: therapeutic implications // Curr. Med. Chem. 2009. V. 16. № 2. P. 130–143. https://doi.org/10.2174/092986709787002790

Дополнительные материалы отсутствуют.