1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова
  4. T. 73, № 6, 2023

Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2023, T. 73, № 6, стр. 725-734

Связь ритмической альфа-активности субталамического ядра с нарушениями двигательного контроля у пациентов с болезнью Паркинсона

А. А. Незвинский 1, *, Е. М. Белова 1, К. Э. Сайфулина 1, А. А. Гамалея 2, А. А. Томский 2, А. С. Седов 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр химической физики им. Н.Н. Семенова РАН
Москва, Россия

2 Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко
Москва, Россия

* E-mail: nezvinskii@phystech.edu

Поступила в редакцию 09.09.2022
После доработки 26.06.2023
Принята к публикации 03.07.2023

Аннотация

Повышенная осцилляторная бета-активность в базальных ганглиях считается одним из основных электрофизиологических биомаркеров нарушения двигательного контроля при болезни Паркинсона. При этом функциональная роль динамических процессов ритмической активности при выполнении движений до сих пор не до конца изучена. Методом микроэлектродной регистрации мы исследовали ритмическую активность нейронов субталамического ядра у 9 пациентов с болезнью Паркинсона во время проведения нейрохирургических операций для установки систем глубинной стимуляции мозга. Мы показали значимую положительную корреляцию амплитуды альфа- (7–12 Гц) и низкой бета- (12–20 Гц) активности в субталамическом ядре с общими показателями двигательных нарушений у пациентов с болезнью Паркинсона. Также мы показали, что амплитуда ритмической альфа-активности, в отличие от бета-ритмов, значимо снижалась при выполнении пациентами двигательных тестов. Более того, степень снижения альфа-активности напрямую коррелировала с выраженностью симптома брадикинезии. Полученные результаты позволяют предположить, что наряду с бета-активностью в двигательном контроле пациентов с болезнью Паркинсона играет роль также альфа-ритмическая активность нейронов субталамического ядра.

Ключевые слова: нейронная ритмическая активность, брадикинезия, микроэлектродная регистрация, субталамическое ядро, болезнь Паркинсона

Список литературы

  1. Alegre M., Alonso-Frech F., Rodríguez-Oroz M.C., Guridi J., Zamarbide I., Valencia M., Manrique M., Obeso J.A., Artieda J. Movement-related changes in oscillatory activity in the human subthalamic nucleus: ipsilateral vs. contralateral movements. Eur J Neurosci. 2005. 22 (9): 2315–2324.

  2. Bate D., Mächler M., Bolker B., Walker S. Fitting Linear Mixed-Effects Models Using lme4. J Stat Soft. 2015. 67 (1): 1–48.

  3. Belova E.M., Semenova U., Gamaleya A.A., Tomskiy A.A., Sedov A. Is there a single beta oscillation band interfering with movement in Parkinson’s disease? Eur J Neurosci. 2021. 54 (1): 4381–4391.

  4. Bichsel O., Gassert R., Stieglitz L., Uhl M., Baumann-Vogel H., Waldvogel D., Baumann C.R., Imbach L.L. Functionally separated networks for self-paced and externally-cued motor execution in Parkinson’s disease: Evidence from deep brain recordings in humans. NeuroImage. 2018. 177: 20–29.

  5. Drebitz E., Schledde B., Kreiter A.K., Wegener D. Optimizing the Yield of Multi-Unit Activity by Including the Entire Spiking Activity. Front Neurosci. 2019. 13: 83. 745

  6. Eisinger R.S., Cagle J.N., Opri E., Alcantara J., Cernera S., Foote K.D., Okun M.S., Gunduz A. Parkinsonian Beta Dynamics during Rest and Movement in the Dorsal Pallidum and Subthalamic Nucleus. 2020. J. Neurosci. 40 (14): 2859–2867.

  7. Feldmann L.K., Lofredi R., Neumann W.-J., Al-Fatly B., Roediger J., Bahners B.H., Nikolov P., Denison T., Saryyeva A., Krauss J.K., Faust K., Florin E., Schnitzler A., Schneider G.-H., Kühn A.A. Toward therapeutic electrophysiology: beta-band suppression as a biomarker in chronic local field potential recordings. Npj Park Dis. 2022. 8 (1): 44.

  8. Galvan A., Wichmann T. Pathophysiology of Parkinsonism. Clin Neurophysiol. 2008. 119 (7): 1459–1474.

  9. Geng X., Xu X., Horn A., Li N., Ling Z., Brown P., Wang S. Intra-operative characterisation of subthalamic oscillations in Parkinson’s disease. Clin Neurophysiol. 2018. 129 (5): 1001–1010.

  10. Godinho F., Fim Neto A., Bianqueti B.L., Luccas J.B., Varjão E., Terzian Filho P.R., Figueiredo E.G., Almeida T.P., Yoneyama T., Takahata A.K., Rocha M.S., Soriano D.C. Spectral characteristics of subthalamic nucleus local field potentials in Parkinson’s disease: Phenotype and movement matter. Eur J. Neurosci. 2021. 53 (8): 2804–2818.

  11. Hammond C., Bergman H., Brown P. Pathological synchronization in Parkinson’s disease: networks, models and treatments. Trends Neurosci. 2007. 30 (7): 357–364.

  12. Horn A., Neumann W.-J., Degen K., Schneider G.-H., Kühn A.A. Toward an electrophysiological “sweet spot” for deep brain stimulation in the subthalamic nucleus. Hum Brain Mapp. 2017. 38 (7): 3377–3390.

  13. Khawaldeh S., Tinkhauser G., Shah S.A., Peterman K., Debove I., Nguyen T.A.K., Nowacki A., Lachenmayer M.L., Schuepbach M., Pollo C., Krack P., Woolrich M., Brown P. Subthalamic nucleus activity dynamics and limb movement prediction in Parkinson’s disease. Brain. 2020. 143 (2): 582–596.

  14. Kuhn A.A., Kempf F., Brucke C., Gaynor Doyle L., Martinez-Torres I., Pogosyan A., Trottenberg T., Kupsch A., Schneider G.-H., Hariz M.I., Vandenberghe W., Nuttin B., Brown P. High-Frequency Stimulation of the Subthalamic Nucleus Suppresses Oscillatory Activity in Patients with Parkinson’s Disease in Parallel with Improvement in Motor Performance. J. Neurosci. 2008. 28 (24): 6165–6173.

  15. Kühn A.A., Kupsch A., Schneider G.-H., Brown P. Reduction in subthalamic 8–35 Hz oscillatory activity correlates with clinical improvement in Parkinson’s disease: STN activity and motor improvement. Eur. J. Neurosci. 2006. 23 (7): 1956–1960.

  16. Kühn A.A., Trottenberg T., Kivi A., Kupsch A., Schneider G.-H., Brown P. The relationship between local field potential and neuronal discharge in the subthalamic nucleus of patients with Parkinson’s disease. Exp Neurol. 2005. 194 (1): 212–220.

  17. Kühn A.A., Tsui A., Aziz T., Ray N., Brücke C., Kupsch A., Schneider G.-H., Brown P. Pathological synchronisation in the subthalamic nucleus of patients with Parkinson’s disease relates to both bradykinesia and rigidity. Exp Neurol. 2009. 215 (2): 380–387.

  18. Kuznetsova A., Brockhof P.B., Christensen R.H.B. lmerTest Package: Tests in Linear Mixed Effects Models. J Stat Soft. 2017. 1 (13): 1–26.

  19. Little S., Pogosyan A., Neal S., Zavala B., Zrinzo L., Hariz M., Foltynie T., Limousin P., Ashkan K., FitzGerald J., Green A.L., Aziz T.Z., Brown P. Adaptive deep brain stimulation in advanced Parkinson disease. Ann Neurol. 2013. 74 (3): 449–457.

  20. Lofredi R., Tan H., Neumann W.-J., Yeh C.-H., Schneider G.-H., Kühn A.A., Brown P. Beta bursts during continuous movements accompany the velocity decrement in Parkinson’s disease patients. Neurobiol Dis. 2019. 127: 462–471.

  21. Marmor O., Rappel P., Valsky D., Bick A.S., Arkadir D., Linetsky E., Peled O., Tamir I., Bergman H., Israel Z., Eitan R. Movement context modulates neuronal activity in motor and limbic-associative domains of the human parkinsonian subthalamic nucleus. Neurobiol Dis. 2020. 136: 104716.

  22. Moran A., Bar-Gad I. Revealing Neuronal Functional Organization through the Relation between Multi-Scale Oscillatory Extracellular Signals. J Neurosci Methods. 2010. 186 (1): 116–129.

  23. Neumann W.-J., Degen K., Schneider G.-H., Brücke C., Huebl J., Brown P., Kühn A.A. Subthalamic synchronized oscillatory activity correlates with motor impairment in patients with Parkinson’s disease: Correlation of Subthalamic B Oscillations and PD Symptoms. Mov Disord. 2016. 31 (11): 1748–1751.

  24. Neuville R.S., Petrucci M.N., Wilkins K.B., Anderson R.W., Hoffman S.L., Parker J.E., Velisar A., Bronte-Stewart H.M. Differential Effects of Pathological Beta Burst Dynamics Between Parkinson’s Disease Phenotypes Across Different Movements. Front Neurosci. 2021. 15: 733203.

  25. Oswal A., Beudel M., Zrinzo L., Limousin P., Hariz M., Foltynie T., Litvak V., Brown P. Deep brain stimulation modulates synchrony within spatially and spectrally distinct resting state networks in Parkinson’s disease. Brain. 2016. 139 (5): 1482–1496.

  26. Oswal A., Brown P., Litvak V. Movement related dynamics of subthalmo-cortical alpha connectivity in Parkinson’s disease. NeuroImage. 2013. 70: 132–142.

  27. Rappel P., Grosberg S., Arkadir D., Linetsky E., Abu Snineh M., Bick A.S., Tamir I., Valsky D., Marmor O., Abo Foul Y., Peled O., Gilad M., Daudi C., Ben-Naim S., Bergman H., Israel Z., Eitan R. Theta-alpha Oscillations Characterize Emotional Subregion in the Human Ventral Subthalamic Nucleus. Mov Disord. 2020. 35 (2): 337–343.

  28. Scherer M., Steiner L.A., Kalia S.K., Hodaie M., Kühn A.A., Lozano A.M., Hutchison W.D., Milosevic L. Single-Neuron Bursts Encode Pathological Oscillations in Subcortical Nuclei of Patients with Parkinson’s Disease and Essential Tremor. Proc Natl Acad Sci USA. 2022. 119 (35).

  29. Sharott A., Gulberti A., Zittel S., Tudor Jones A.A., Fickel U., Munchau A., Koppen J.A., Gerloff C., Westphal M., Buhmann C., Hamel W., Engel A.K., Moll C.K.E. Activity Parameters of Subthalamic Nucleus Neurons Selectively Predict Motor Symptom Severity in Parkinson’s Disease. J Neurosci. 2014. 34 (18): 6273–6285.

  30. Steiner L.A., Neumann W.-J., Staub-Bartelt F., Herz D.M., Tan H., Pogosyan A., Kuhn A.A., Brown P. Subthalamic beta dynamics mirror Parkinsonian bradykinesia months after neurostimulator implantation: STN Beta Dynamics Mirror Parkinsonian Bradykinesia. Mov Disord. 2017. 32 (8): 1183–1190.

  31. Tinkhauser G., Pogosyan A., Tan H., Herz D.M., Kühn A.A., Brown P. Beta burst dynamics in Parkinson’s disease OFF and ON dopaminergic medication. Brain. 2017a. 140 (11): 2968–2981.

  32. Tinkhauser G., Pogosyan A., Little S., Beudel M., Herz D.M., Tan H., Brown P. The modulatory effect of adaptive deep brain stimulation on beta bursts in Parkinson’s disease. Brain. 2017б. 140 (4): 1053–1067.

  33. van Wijk B.C.M., Neumann W.-J., Kroneberg D., Horn A., Irmen F., Sander T.H., Wang Q., Litvak V., Kühn A.A. Functional connectivity maps of theta/alpha and beta coherence within the subthalamic nucleus region. NeuroImage. 2022. 257: 119320.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал