Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2023, T. 73, № 4, стр. 524-536

Обратные тормозные связи через ГАМК-Б-рецепторы синхронизируют интериктальные разряды в коре

В. Г. Марченко 1*, М. И. Зайченко 1**

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: vgmarchenko3@gmail.com
** E-mail: mariya-zajchenko@yandex.ru

Поступила в редакцию 15.09.2022
После доработки 23.01.2023
Принята к публикации 27.02.2023

Аннотация

Современные экспериментальные данные показывают, что интериктальные разряды состоят из короткого спайка и медленной волны, которая рассматривается как длительная гиперполяризация. На модели синхронизации интериктальных разрядов было проведено исследование обратных тормозных связей. У крыс, находящихся в состоянии легкого наркотического сна, после нанесения блокаторов ГАМК-А-рецепторов на кору интериктальные разряды возникали в соседних участках коры независимо друг от друга, а затем происходила их синхронизация. В экспериментах, в которых интериктальные разряды возникали одновременно, длительности медленной волны (тормозной фазы) были одинаковы. В процессе регистрации в этих и других опытах происходило увеличение временно́й задержки между моментами генерации интериктальных разрядов. В условиях усиления синхронизации происходило увеличение длительности медленной волны (тормозной фазы) интериктальных разрядов. У интериктальных разрядов, которые возникали первыми, наблюдалась больша́я длительность торможения по сравнению с длительностью в соседней точке, так как к собственному торможению в нейронной сети добавляется торможение от соседних сетей по обратным тормозным связям. При возникновении возбуждения вслед за ним по обратной связи начиналось торможение, которое ограничивало период возбуждения, и таким образом создавалось временно́е окно интеграции, и это также происходило в соседних нейронных сетях коры.

Ключевые слова: синхронизация, интериктальные разряды, ГАМК-Б-рецепторы, обратные тормозные связи

Список литературы

  1. Марченко В.Г., Зайченко М.И. Динамика пространственной синхронизации эпилептиформных разрядов в неокортексе крыс. Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2015. 65 (1): 113–125.

  2. Марченко В.Г., Рысакова М.П., Зайченко М.И. Распространение внутренних электрических полей как возможный механизм синхронизации интериктальных спайков в неокортексе крыс. Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2018. 68 (2): 250–262.

  3. Марченко В.Г., Зайченко М.И. ГАМК Б торможение через обратные связи участвует в синхронизации интериктальных спайков в коре. Успехи физиологических наук. 2022. 53 (1): 1–24.

  4. Amakhin D.V., Ergina J.L., Chizhov A.V., Zaitsev A.V. Synaptic conductances during interictal discharges in pyramidal neurons of rat entorhinal cortex front. Cell. Neurosci. 2016. 10: 233.

  5. Bink H., Sedigh-Sarvestani M., Fernandez-Lamo I., Kini L., Ung H., Kuzum D., Vitale F., Litt B., Contreras D. Spatiotemporal evolution of focal epileptiform activity from surface and laminar field recordings in cat neocortex. J. Neurophysiol. 2018. 119 (6): 2068–2081.

  6. Chittajallu R., Pelkey K.A., McBain C.J. Neurogliaform cells dynamically regulate somatosensory integration via synapse-specific modulation. Nat. Neurosci. 2013. 16 (1): 13–15.

  7. Connors B.W. Synchrony and so much more: Diverse roles for electrical synapses in neural circuits. Dev Neurobiol. 2017. 77 (5): 610–624.

  8. de Curtis M., Avoli M. GABAergic networks jump-start focal seizures. Epilepsia. 2016. 57 (5): 679–687.

  9. de Curtis M., Radici C., Forti M. Cellular mechanisms underlying spontaneous interictal spikes in an acute model of focal cortical epileptogenesis. Neuroscience. 1999. 88 (1): 107–117.

  10. Ding L., Satish S., Zhou C., Gallagher M.J. Cortical activation in generalized seizures. Epilepsia. 2019. 60 (9): 1932–1941.

  11. Domann R., Dorn T., Witte O.W. Afterpotentials following penicillin-induced paroxysmal depolarizations in hippocampal pyramidal cells in vitro. Pfliigers Arch. 1991. 417: 469–478.

  12. Gerrard L.B., Tantirigama M.L.S., Bekkers J.M. Pre- and Postsynaptic Activation of GABA B Receptors Modulates Principal Cell Excitation in the Piriform Cortex. Front Cell Neurosci. 2018. 12: 28.

  13. Gibson J.R., Beierlein M., Connors B.W. Functional properties of electrical synapses between inhibitory interneurons of neocortical layer 4. J. Neurophysiol. 2005. 93 (1): 467–80.

  14. Gray C.M., Singer W. Stimulus-specific neuronal oscillations in orientation columns of cat visual cortex. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1989. 86 (5): 1698–702.

  15. Hilscher M.M., Leão R.N., Edwards S.J., Leão K.E., Kullander K. Chrna2-Martinotti cells synchronize layer 5 type a pyramidal cells via rebound excitation. PLoS Biol. 2017. 15 (2): e2001392.

  16. Isaacson J.S., Scanziani M. How inhibition shapes cortical activity. Neuron. 2011. 72 (2): 231–243.

  17. Jang H.J., Chung H., Rowland J.M., Richards B.A., Kohl M.M., Kwag J. Distinct roles of parvalbumin and somatostatin interneurons in gating the synchronization of spike times in the neocortex. Sci. Adv. 2020. 6 (17): eaay5333.

  18. Jurado-Parras M.T., Delgado-García J.M., Sánchez-Campusano R., Gassmann M., Bettler B., Gruart A. Presynaptic GABAB receptors regulate hippocampal synapses during associative learning in behaving mice. PLoS One. 2016. 11 (2): e0148800.

  19. Khazipov R. GABAergic Synchronization in Epilepsy. Cold Spring Harb Perspect Med. 2016. 6 (2): a022764.

  20. Knoblich U., Huang L., Zeng H., Li L. Neuronal cell-subtype specificity of neural synchronization in mouse primary visual cortex. Nat. Commun. 2019. 10 (1): 2533.

  21. Köhling R., D’Antuono M., Benini R., de Guzman P., Avoli M. Hypersynchronous ictal onset in the perirhinal cortex results from dynamic weakening in inhibition. Neurobiol. Dis. 2016. 87: 1–10.

  22. Knowles W.D., Schneiderman J.H., Wheal H.V., Stafstrom C.E., Schwartzkroin P.A. Hyperpolarizing potentials in guinea pig hippocampal CA3 neurons. Cell Mol Neurobiol. 1984. 4 (3): 207–230.

  23. Kubista H., Boehm S., Hotka M. The paroxysmal depolarization shift: reconsidering its role in epilepsy. Epileptogenesis and Beyond. Int. J. Mol. Sci. 2019. 20 (3): 577.

  24. Lévesque M., Biagini G., Avoli M. Neurosteroids and Focal Epileptic Disorders. Int. J. Mol. Sci. 2020. 21 (24): 9391.

  25. Lévesque M., Ragsdale D., Avoli M. Evolving mechanistic concepts of epileptiform synchronization and their relevance in curing focal epileptic disorders Curr. Neuropharmacol. 2019. 17 (9): 830–842.

  26. Li Q., Li Q.-Q., Jia J.-N., Liu Z.-Q., Zhou H.-H., Mao X.-Y. Targeting gap junction in epilepsy: Perspectives and challenges.Biomed Pharmacother. 2019. 109: 57–65.

  27. Mircheva Y., Peralta M.R. 3rd, Tóth K. Interplay of entorhinal input and local inhibitory network in the hippocampus at the origin of slow inhibition in granule cells. J. Neurosci. 2019. 39 (33): 6399–6413.

  28. Morishima M., Kobayashi K., Kato S., Kobayashi K., Kawaguchi Y. Segregated excitatory-inhibitory recurrent subnetworks in layer 5 of the rat frontal cortex. Cereb. Cortex. 2017. 27 (12): 5846–5857.

  29. Muldoon S.F., Villette V., Tressard T., Malvache A., Reichinnek S., Bartolomei F., Cossart R. GABAergic inhibition shapes interictal dynamics in awake epileptic mice. Brain. 2015. 138 (Pt 10): 2875–2890.

  30. Nicoll R.A., Malenka R.C., Kauer J.A. Functional comparison of neurotransmitter receptor subtypes in mammalian central nervous system. Physiol Rev. 1990. 70 (2): 513–565.

  31. Otsuka T., Kawaguchi Y. Cortical inhibitory cell types differentially form intralaminar and interlaminar subnetworks with excitatory neurons. J. Neurosci. 2009. 29 (34): 10533-40.

  32. Paxinos G., Watson C. The Rat Brain in Stereotaxic Coordinates. San Diego: Academic Press, 1998.

  33. Pham T.M., Nurse S., Lacaille J.C. Distinct GABAB actions via synaptic and extrasynaptic receptors in rat hippocampus in vitro. J. Neurophysiol. 1998. 80 (1): 297–308.

  34. Ridler T., Matthews P., Phillips K.G., Randall A.D., Brown J.T. Initiation and slow propagation of epileptiform activity from ventral to dorsal medial entorhinal cortex is constrained by an inhibitory gradient. J. Physiol. 2018. 596 (11): 2251–2266.

  35. Serrats J., Cunningham M. O., Davies C. H. GABA B receptor modulation-to B or not to be B a pro-cognitive medicine? Curr. Opin. Pharmacol. 2017. 35: 125–132.

  36. Simonnet J., Nassar M., Stella F., Cohen I., Mathon B., Boccara C. N., Miles R., Fricker D. Activity dependent feedback inhibition may maintain head direction signals in mouse presubiculum. Nat. Commun. 2017. 8: 16032.

  37. Terlau J., Yang J.-W., Khastkhodaei Z., Seidenbecher T., Luhmann H.J., Pape H.-C., Lüttjohann A. Spike-wave discharges in absence epilepsy: segregation of electrographic components reveals distinct pathways of seizure activity. J. Physiol. 2020. 598 (12): 2397–2414.

  38. Trevelyan A.J. Do cortical circuits need protecting from themselves? Trends Neurosci. 2016. 39 (8): 502–511.

  39. Wang Y., Neubauer F.B., Lüscher H.R., Thurley K. GABAB receptor-dependent modulation of network activity in the rat prefrontal cortex in vitro. Eur. J. Neurosci. 2010. 31 (9): 1582–1594.

  40. Wang G., Wu X. The potential antiepileptogenic effect of neuronal Cx36 gap junction channel blockage. Transl. Neurosci. 2021. 12(1): 46–51.

  41. Witte O.W. Afterpotentials of penicillin-induced epileptiform neuronal discharges in the motor cortex of the rat in vivo. Epilepsy Res. 1994. 18 (1): 43–55.

  42. Yekhlef L., Breschi G.L., Lagostena L., Russo G., Taverna S. Selective activation of parvalbumin- or somatostatin-expressing interneurons triggers epileptic seizure like activity in mouse medial entorhinal cortex. J. Neurophysiol. 2015. 113 (5): 1616–30.

  43. Zheng Yu., Zhang K., Dong L., Tian C. Study on the mechanism of high-frequency stimulation inhibiting low-Mg 2+-induced epileptiform discharges in juvenile rat hippocampal slices.Brain Res Bull. 2020. 165: 1–13.

Дополнительные материалы отсутствуют.