Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 4, стр. 457-470

Перинатальные стрессорные воздействия как фактор нарушения развития и функций нервной системы: обзор моделей in vivo

В. Р. Гедзун 1*, Д. Д. Хухарева 1, Н. Ю. Сарычева 1, М. М. Котова 1, И. А. Кабиольский 1, В. А. Дубынин 1

1 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, Биологический факультет
Москва, Россия

* E-mail: vrgedzun@gmail.com

Поступила в редакцию 01.01.2022
После доработки 11.03.2022
Принята к публикации 26.04.2022

Аннотация

Организм человека сталкивается со стрессорными воздействиями в течение всего онтогенеза. На этапе внутриутробного развития именно материнский организм служит источником ресурсов и большинства гуморальных факторов, обеспечивающих развитие плода. В норме гуморальные сигналы, связанные со стрессовыми реакциями, исходящие от материнского организма (например, кортизол), регулируют процессы формирования плода; однако дистресс (избыточный патологический стресс) в перинатальном периоде приводит к серьезным и порой необратимым изменениям в развивающемся мозге. Неблагоприятный психоэмоциональный статус матери, токсины и тератогены, экологическая обстановка, тяжелое течение инфекционных заболеваний – наиболее распространенные факторы риска развития перинатальной патологии нервной системы в современном мире. В связи с этим проблема моделирования ситуаций, когда пренатальные или ранние постнатальные стрессорные воздействия приводят к серьезным нарушениям развития и функций мозга, чрезвычайно актуальна. Представленный обзор посвящен некоторым моделям перинатальной патологии, используемым в наших исследованиях (гипоксия, введение вальпроатов, гиперсеротонинемия, алкоголизация), оценке общности механизмов возникающих нарушений и поведенческих фенотипов, формирующихся в данных моделях, а также их связи с моделями перинатальной патологии, основанными на воздействии психоэмоциональных стрессовых воздействий.

Ключевые слова: внутриутробное развитие, перинатальная патология, перинатальный стресс, модели на животных, вальпроевая кислота, перинатальная гипоксия, перинатальная алкоголизация, гиперсеротонинемия

Список литературы

  1. Анохин П.К., Разумкина Е.В., Шамакина И.Ю. Сравнительный анализ экспрессии мРНК дофаминовых рецепторов, тирозингидроксилазы и дофамин-транспортного белка в мезолимбической системе крыс с различным уровнем потребления алкоголя. Нейрохимия. 2019. 36(2): 119–127.

  2. Арутюнян А.В., Керкешко Г.О., Милютина Ю.П. Пренатальный стресс при материнской гипергомоцистеинемии: нарушения развития нервной системы плода и функционального состояния плаценты. Биохимия. 2021. 86 (6): 871–884. .https://doi.org/10.31857/S0320972521060099

  3. Васильев Д.С. Формирование конечного мозга крыс после нарушения эмбрионального развития, вызванного пренатальной гипоксией. Диссертация кандидата биологических наук: 03.00.13, 03.00.25. Санкт-Петербург, 2007. 157 с.

  4. Гедзун В.Р., Свинов М.М., Сарычева Н.Ю., Шлапакова П.С., Довбнюк К.О., Дубынин В.А. Влияние пренатального и раннего постнатального введения вальпроата на поведение и цитологические характеристики крыс линии Wistar. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2020. 70 (5): 682–695.

  5. Гелашвили О.А. Вариант периодизации биологически сходных стадий онтогенеза человека и крысы. Саратовский научно-медицинский журнал. 2008. 4(22).

  6. Глазова Н.Ю., Мерчиева С.А., Володина М.А., Себенцова Е.А., Манченко Д.М., Кудрин В.С., Левицкая Н.Г. Влияние неонатального введения флувоксамина на физическое развитие и активность серотонинергической системы белых крыс. Acta Naturae (русскоязычная версия). 2014. 3(22): 104–112.

  7. Голосная Г.С., Петрухин А.С., Котий С.А. Иммунохимическая оценка нарушений функций гематоэнцефалического барьера у новорожденных с перинатальными гипоксическими поражениями центральной нервной системы. Неврологический вестник. 2004. 36: 12–16.

  8. Дубровская Н.М. Развитие двигательного поведения в онтогенезе крыс, перенесших гипоксию на разных этапах эмбриогенеза. Автореф. дисс. канд. биол. наук. 2007. с. 1–24.

  9. Дубынин В.А., Добрякова Ю.В., Танаева К.К. Нейробиология и нейрофармакология материнского поведения. Товарищество научных изданий КМК Москва, 2014. 191 с.

  10. Милютина Ю.П., Пустыгина А.В., Щербицкая А.Д., Залозняя И.В., Арутюнян А.В. Сравнение показателей окислительного стресса в сыворотке крови крыс при различных моделях гипергомоцистеинемии. Acta Biomedica Scientifica. 2016. 3(2): 109.

  11. Морозов С.А. К вопросу о коморбидности при расстройствах аутистического спектра. Аутизм и нарушения развития 2018. 16(2): 3–8.

  12. Морозова Е.А., Морозов Д.В. Неврологические нарушения у подростков как следствие перинатальной патологии ЦНС. РМЖ. 2008. 16(3): 126–128.

  13. Прусаков В.Ф., Морозова Е.А., Марулина В.И., Морозов Д.В., Князева О.В. Актуальные неврологические проблемы подростков. ПМ. 2012.7(62): 147–150.

  14. Разумкина Е.В., Анохин П.К., Проскурякова Т.В., Шамакина И.Ю. Экспериментальные подходы к изучению поведенческих нарушений, ассоциированных с пренатальным действием алкоголя. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С.Корсакова. 2018a. 118: 79–88.

  15. Разумкина Е.В., Анохин П.К., Сарычева Н.Ю., Каменский А.А. Пренатальное действие алкоголя и метилирование ДНК. Вопросы наркологии. 2018b. 9: 18–43.

  16. Суханова Ю.А., Себенцова Е.А., Левицкая Н.Г. Острые и отставленные эффекты перинатального гипоксического повреждения мозга у детей и в модельных экспериментах на грызунах. Нейрохимия. 2016. 33: 276–292.

  17. Яковлева О.В., Зиганшина А.Р., Герасимова Е.В. Арсланова А.Н., Ярмиев И.З., Зефиров А.Л., Ситдикова Г.Ф. Влияние витаминов группы В на раннее развитие крысят с пренатальной гипергомоцистеинемией. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2019. 105(10): 1247–1261. https://doi.org/10.1134/S086981391910011X

  18. Amaral W.N.d., Moraes C.L.d., Rodrigues A.P.d.S., Noll M., Arruda J.T., Mendonça C.R. Maternal coronavirus infections and neonates born to mothers with Sars-Cov-2: a systematic review. Healthcare. 2020; 8(4): 511.

  19. Angelidou A., Asadi S., Alysandratos K.D., Karagkouni A., Kourembanas S., Theoharides T.C. Perinatal Stress, Brain Inflammation and Risk of Autism-Review and Proposal. BMC Pediatrics. 2012. 12(1): 1–12.

  20. Bestry M., Symons M., Larcombe A., Muggli E.M., Craig J.M., Hutchinson D., Halliday J., Martino D. Association of prenatal alcohol exposure with offspring dna methylation in mammals: a systematic review of the evidence. clinical epigenetics. 2022. 14(1): 1–15. https://doi.org/10.1186/S13148-022-01231-9/TABLES/2

  21. Boucoiran I., Kakkar F., Renaud C. Maternal Infections. Handbook of Clinical Neurology. 2020. 173 (January): 401–422.

  22. Bond C.M., Johnson J.C., Chaudhary V., McCarthy E.M., McWhorter M.L., Woehrle N.S. Perinatal fluoxetine exposure results in social deficits and reduced monoamine oxidase gene expression in mice. Brain Research. 2020. 1727 (January). https://doi.org/10.1016/J.BRAINRES.2019.06.001

  23. Blazevic S., Colic L., Culig L., Hranilovic D. Anxiety-like behavior and cognitive flexibility in adult rats perinatally exposed to increased serotonin concentrations. Behavioural Brain Research 2012. 230(1): 175–181.

  24. Branten A.J., Wetzels J.F., Weber A.M., Koene R.A. Hyponatremia due to sodium valproate. Ann. Neurol. 1998. 43: 256–257.

  25. Cannizzaro C., Plescia F., Gagliano M., Cannizzaro G., Mantia G., La Barbera M., Provenzano G., Cannizzaro E. Perinatal exposure to 5-methoxytryptamine, behavioural-stress reactivity and functional response of 5-HT1A receptors in the adolescent rat. Behavioural Brain Research. 2008. 186(1): 98–106. https://doi.org/10.1016/J.BBR.2007.07.036

  26. Charil A., Laplante D.P., Vaillancourt C., King S. Prenatal stress and brain development. Brain Research Reviews. 2010. 65(1): 56–79. https://doi.org/10.1016/J.BRAINRESREV.2010.-06.002

  27. Chaste P., Leboyer M. Autism risk factors: genes, environment, and gene-environment interactions. Dialogues in clinical neuroscience. 2012.14(3): 281–292. https://doi.org/10.31887/DCNS.2012.14.3/PCHASTE

  28. Cheroni C., Caporale N., Testa G. Autism spectrum disorder at the crossroad between genes and environment: contributions, convergences, and interactions in ASD developmental pathophysiology. Molecular Autism. 2020. 11(1): 69. https://doi.org/10.1186/S13229-020-00370-1

  29. Choi C.S., Gonzales E.L., Kim K.Ch., Yang S.M., Kim J.W., Mabunga D.F., Cheong J.H., Han S.H., Bahn G.H., Shin Ch.Y.. The Transgenerational Inheritance of Autism-like Phenotypes in Mice Exposed to Valproic Acid during Pregnancy. Scientific Reports. 2016. 6:1 6(1): 1–11. https://doi.org/10.1038/srep36250

  30. Cristancho A.G., Marsh E.D. Epigenetics Modifiers: Potential Hub for Understanding and Treating Neurodevelopmental Disorders from Hypoxic Injury. Journal of Neurodevelopmental Disorders. 2020. 12(1): 1–12. https://doi.org/10.1186/S11689-020-09344-Z/FIGURES/2

  31. Cisneros-Franco J.M., Voss P., Thomas E.M., de Villers-Sidani E. Critical Periods of Brain Development. Handbook of Clinical Neurology .2020. 173 (January): 75–88. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64150-2.00-009-5

  32. Colson A., Sonveaux P., Debiève F., Sferruzzi-Perri A.N. Adaptations of the Human Placenta to Hypoxia: Opportunities for Interventions in Fetal Growth Restriction. Human Reproduction Update. 2021. 27(3): 531–569. https://doi.org/10.1093/HUMUPD/DMAA053

  33. Cook J.L. 2020. Effects of prenatal alcohol and cannabis exposure on neurodevelopmental and cognitive disabilities. handbook of clinical neurology 173 (January): 391–400. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64150-2.00-028-9.

  34. Creutzberg K.C., Sanson A., Viola T.W., Marchisella F., Begni V., Grassi-Oliveira R., Riva M.A. Long-lasting effects of prenatal stress on HPA axis and inflammation: a systematic review and multilevel meta-analysis in rodent studies. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 2021. 127: 270–283. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2021.04.032

  35. Crombie G.K., Palliser H.K., Shaw J.C., Hodgson D.M., Walker D.W., Hirst J.J. Effects of prenatal stress on behavioural and neurodevelopmental outcomes are altered by maternal separation in the neonatal period. Psychoneuroendocrinology. 2021. 124 (February): 105060. https://doi.org/10.1016/J.PSYNEUEN.2020.10-5060

  36. Dobrovolsky A.P., Gedzun V.R., Bogin V.I., Ma D., Ichim T.E., Sukhanova Iu A., Malyshev A.V., Dubynin V.A. Beneficial effects of xenon inhalation on behavioral changes in a valproic acid-induced model of autism in rats. Journal of Translational Medicine. 2019. 17(1): 1–15. https://doi.org/10.1186/S12967-019-02161-6/FI-GURES/10

  37. Donaldson J. Treatments for Autism Spectrum Disorder: Literature Review. Senior Honors Theses. 1061. 2021. https://digitalcommons.liberty.edu/honors/1061

  38. Eléfant E., Hanin C., Cohen D. Pregnant women, prescription, and fetal risk. handbook of clinical neurology. 2020. 173 (January): 377–389. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64150-2.00-027-7.

  39. Felice A.D., Anita Greco A., Calamandrei G., Minghetti L. Prenatal exposure to the organophosphate insecticide chlorpyrifos enhances brain oxidative stress and prostaglandin E2 synthesis in a mouse model of idiopathic autism. Journal of Neuroinflammation. 2016. 13(1): 1–10. https://doi.org/10.1186/S12974-016-0617-4/TABLES/1

  40. Fueta, Y., Sekino Yu., Yoshida S., Kanda Y., Ueno S. Prenatal exposure to valproic acid alters the development of excitability in the postnatal rat hippocampus. Neurotoxicology. 2018. 65 (March): 1–8. https://doi.org/10.1016/J.NEURO.2018.01.001

  41. Juruena M.F., Eror F., Cleare A.J., Young A.H. The role of early life stress in HPA axis and anxiety. Advances in Experimental Medicine and Biology. 2020. 1191: 141–53. https://doi.org/10.1007/978-981-32-9705-0_9

  42. Gagnon-Chauvin A., Bastien K., Saint-Amour D. Environmental toxic agents: the impact of heavy metals and organochlorides on brain development. Handbook of Clinical Neurology. 2020. 173 (January): 423–442. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64150-2.00-030-7

  43. Guedeney A., Dupong I. The effects of socio-affective environment. Handbook of Clinical Neurology. 2020. 173 (January): 443–450. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64150-2.00031-9

  44. Hossain M.A. Molecular mediators of hypoxic–ischemic injury and implications for epilepsy in the developing brain. Epilepsy Behav. 2005. 7: 204–213.

  45. Karpova N.N., Lindholm J., Pruunsild P., Timmusk T., Castrén E. Long-lasting behavioural and molecular alterations induced by early postnatal fluoxetine exposure are restored by chronic fluoxetine treatment in adult mice. Eur. Neuropsychopharmacol. 2009. 19: 97–108.

  46. Kaseka, M.L., Dlamini N., Westmacott R. Ischemic sequelae and other vascular diseases. handbook of clinical neurology. 2020. 173 (January): 485–492. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64150-2.00-033-2.

  47. Kinney D.K., Munir K.M., Crowley D.J., Miller A.M. Prenatal stress and risk for autism. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 2008. 32(8): 1519. https://doi.org/10.1016/J.NEUBIOREV.2008.06.004

  48. Khukhareva D.D, Guseva K.D., Sukhanova Y.A., Levitskaya N.G., Sebentsova E.A. Physiological effects of acute neonatal normobaric hypoxia in c57bl/6 mice. Neuroscience and Behavioral Physiology. 2021a. 51(2): 220–228.

  49. Khukhareva D.D., Sukhanova I.A., Sebentsova E.A., Levitskaya N.G. Effects of single-session normobaric hypoxia in rats aged 10 days on sensorimotor development and behavior. Neuroscience and Behavioral Physiology. 2021b. 51(8): 1153–1161.

  50. Kohls G., Antezana L., Mosner M.G., Schultz R.T., Yerys B.E. Altered reward system reactivity for personalized circumscribed interests in autism. Molecular Autism. 2018. 9(1). https://doi.org/10.1186/S13229-018-0195-7

  51. Kundakovic M., Gudsnuk K., Herbstman J.B., Tang D.P., Perera F.P., Champagne F.A. DNA methylation of BDNF as a biomarker of early-life adversity. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2015. 112(22): 6807–6813. https://doi.org/10.1073/PNAS.1408355111/SUPPL_FILE/PNAS.201408355SI.PDF

  52. Kulkarni M.L., Zaheeruddin M., Shenoy N., Vani H. N. Fetal valproate syndrome. Indian J Pediatr. 2006. 73: 937–939. https://doi.org/10.1007/BF02859291

  53. Lai M.-C., Yang S.-N. Perinatal hypoxic-ischemic encephalopathy. Biomed Res. Int. 2010. 2011: 6. https://doi.org/10.1155/2011/609813

  54. Lee B.L., Glass H.C. Cognitive outcomes in late childhood and adolescence of neonatal hypoxic-ischemic encephalopathy. Clinical and Experimental Pediatrics. 2021. 64(12): 608. https://doi.org/10.3345/CEP.2021.00164

  55. Lee E., Lee J., Kim E. Excitation/inhibition imbalance in animal models of autism spectrum disorders. Biological Psychiatry. 2017. 81: 838–847. https://doi.org/10.1016/j.biopsych.2016.05.011

  56. Liu Y., Heron J., Hickman M., Zammit S., Wolke D. Prenatal stress and offspring depression in adulthood: the mediating role of childhood trauma. Journal of Affective Disorders. 2022. 297 (January): 45–52. https://doi.org/10.1016/J.JAD.2021.10.019

  57. Malyshev A.V., Abbasova K.R., Averina O.A., Solovieva L.N., Gedzun V.R., Gulyaev M.V., Dubynin V.A. Fetal valproate syndrome as an experimental model of autism. Moscow University Biological Sciences Bulletin. 2015 70:3 70(3): 110–14. https://doi.org/10.3103/S0096392515030074

  58. Markham J.A., Koenig J.I. Prenatal Stress: Role in Psychotic and Depressive Diseases. Psychopharmacology. 2011. 214(1): 89. https://doi.org/10.1007/S00213-010-2035-0

  59. Marotta R., Risoleo M.C., Messina G., Parisi L., Carotenuto M., Vetri L., Michele Roccella M. The neurochemistry of autism. Brain Sciences. 2020. 10(3). https://doi.org/10.3390/BRAINSCI10030163

  60. Piesova M., Mach M. Impact of perinatal hypoxia on the developing brain. Physiological research. 2020. 69(2): 199–213.

  61. Perez-Fernandez C., Morales-Navas M., Aguilera-Sáez L. M., Abreu A.C., Guardia-Escote L., Fernández I., Garrido-Cárdenas J.A., Colomina M.T., Giménez E., Sánchez-Santed F. Medium and long-term effects of low doses of chlorpyrifos during the postnatal, preweaning developmental stage on sociability, dominance, gut microbiota and plasma metabolites. Environmental Research. 2020. 184 (May). https://doi.org/10.1016/J.ENVRES.2020.109341

  62. Ramsteijn A.S., Van de Wijer L., Rando J., van Luijk J., Homberg J.R., Olivier J.D.A. Perinatal selective serotonin reuptake inhibitor exposure and behavioral outcomes: a systematic review and meta-analyses of animal studies. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2020. 114 (July): 53–69. https://doi.org/10.1016/J.NEUBIOREV.2020.04.010

  63. Rice D., Stan Barone S. Critical periods of vulnerability for the developing nervous system: evidence from humans and animal models. Environmental Health Perspectives. 2000. 108 Suppl 3 (Suppl 3): 511–533. https://doi.org/10.1289/EHP.00108S3511

  64. Saeki H., Ito T., Ishiyama Sh., Guo X., Sysa-Shah P., Orita H., Sato K., Hino O., Hayakawa T., Gabrielson E., Gabrielson K. Animal models of prenatal stress. Juntendo Medical Journal. 2021. 67(2): 124–130. https://doi.org/10.14789/JMJ.2021.67.JMJ20-R18

  65. Schaeffer E.L., Kühn F., Schmitt A., Gattaz W.F., Gruber O., Schneider-Axmann T., Falkai P., Schmitt A. Increased cell proliferation in the rat anterior cingulate cortex following neonatal hypoxia: relevance to schizophrenia. J. Neural Transm. 2013. 120: 187–195.

  66. Scott H., Phillips T.J., Sze Y., Alfieri A., Rogers M.F., Volpato V., Case C.P., Brunton P.J. Maternal antioxidant treatment prevents the adverse effects of prenatal stress on the offspring’s brain and behavior. Neurobiology of Stress. 2020. 13 (November): 100281. https://doi.org/10.1016/J.YNSTR.2020.100281

  67. Smith A.L., Alexander M., Rosenkrantz T.S., Sadek M.L., Fitch R.H. Sex differences in behavioral outcome following neonatal hypoxia ischemia: insights from a clinical meta-analysis and a rodent model of induced hypoxic ischemic brain injury. Exp. Neurol. 2014. 254: 54–67.

  68. Song Sh., Zhang L., Zhang H., Wei W., Jia L. Perinatal BPA exposure induces hyperglycemia, oxidative stress and decreased adiponectin production in later life of male rat offspring. International Journal of Environmental Research and Public Health. 2014, V. 11, P. 3728–3742 11(4): 3728–3742. https://doi.org/10.3390/IJERPH110403728

  69. Sosnowski D.W., Booth C., York T.P., Amstadter A.B., Kliewer W. Maternal prenatal stress and infant DNA methylation: a systematic review. Developmental Psychobiology. 2018. 60(2): 127–139. https://doi.org/10.1002/DEV.21604

  70. Sukhanova I.A., Sebentsova E.A., Khukhareva D.D., Manchenko D.M., Glazova N.Y., Vishnyakova P.A., Inozemtseva L.S., Dolotov O.V., Vysokikh M.Y., Levitskaya N.G. Gender-dependent changes in physical development, BDNF content and GSH redox system in a model of acute neonatal hypoxia in rats. Behav Brain Res. 2018. 350: 87–98.

  71. Sukhanova I.A., Sebentsova E.A., Khukhareva D.D., Vysokikh M.Y., Bezuglov, V.V., Bobrov M.Y., Levitskaya N.G. Early-life n-arachidonoyl-dopamine exposure increases antioxidant capacity of the brain tissues and reduces functional deficits after neonatal hypoxia in rats. International Journal of Developmental Neuroscience. 2019. 78: 7–18.

  72. Supekar K., Kochalka J., Schaer M., Wakeman H., Qin Sh., Padmanabhan A., Menon V. Deficits in mesolimbic reward pathway underlie social interaction impairments in children with autism. Brain. 2018. 141(9): 2795–2805.

  73. Thompson B.L., Levitt P., Stanwood G.D. Prenatal exposure to drugs: effects on brain development and implications for policy and education. Nat. Rev. Neurosci. 2009. 10(4): 303–312.

  74. Thongkorn S., Kanlayaprasit S., Jindatip D., Tencomnao T., Hu V.W., Sarachana T.. Sex differences in the effects of prenatal Bisphenol A exposure on genes associated with autism spectrum disorder in the hippocampus. Scientific Reports. 2019 9:1 9(1): 1–14. https://doi.org/10.1038/s41598-019-39386-w

  75. Ujhazy E., Dubovicky M., Navarova J., Sedlackova N., Danihel L, Brucknerova I, Mach M. Subchronic perinatal asphyxia in rats: embryo–foetal assessment of a new model of oxidative stress during critical period of development. Food and Chemical Toxicology. 2013. 61. (November): 233–239. https://doi.org/10.1016/J.FCT.2013.07.023

  76. Vargas D.L., Nascimbene C., Krishnan C., Zimmerman A.W., Pardo C.A. Neuroglial activation and neuroinflammation in the brain of patients with autism. Ann Neurol, 2005. 57(1): 67–81.

  77. Wang Y., Cao M., Liu A., Di W., Zhao F., Tian Y., Jia J. Changes of inflammatory cytokines and neurotrophins emphasized their roles in hypoxic-ischemic brain damage. Int. J. Neurosci. 2013a. 123(3): 191–195.

  78. Weinstock M. Contribution of early life stress to anxiety disorder. Stress - from molecules to behavior: a comprehensive analysis of the neurobiology of stress responses. 2009. December, 189–205. https://doi.org/10.1002/9783527628346.CH10

  79. Weinstock M. Sex-dependent changes induced by prenatal stress in cortical and hippocampal morphology and behaviour in rats: an update. The International Journal on the Biology of Stress. 2011. 14(6): 604–613. https://doi.org/10.3109/10253890.2011.588294

  80. Weinstock M., Antonelli M.C. Changes induced by prenatal stress in behavior and brain morphology: Can they be prevented or reversed? Advances in Neurobiology. 2015. 10: 3–25. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-1372-5_1

  81. Weinstock M. Prenatal stressors in rodents: effects on behavior. Neurobiology of Stress. 2017. 6 (Febr): 3. https://doi.org/10.1016/J.YNSTR.2016.08.004

  82. Welberg L.A.M., Seckl. J.R. Prenatal Stress, glucocorticoids and the Programming of the Brain. Journal of Neuroendocrinology. 2001. 13(2): 113–128. https://doi.org/10.1111/J.1365-2826.2001.00601.X

  83. Whittle S., Liu K., Bastin C., Harrison B.J., Davey C.G. Neurodevelopmental correlates of proneness to guilt and shame in adolescence and early adulthood. Developmental Cognitive Neuroscience. 2016. 19 (June): 51–57. https://doi.org/10.1016/J.DCN.2016.02.001

Дополнительные материалы отсутствуют.