Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2022, T. 72, № 3, стр. 421-434

Влияние материнской среды на раннее постнатальное развитие крыс линии OXYS

Т. Н. Игонина 1, О. М. Воронкова 1, Д. С. Рагаева 1, Е. Ю. Брусенцев 1, И. Н. Рожкова 1, Н. Г. Колосова 1, С. Я. Амстиславский 1*

1 Федеральное государственное бюджетное научное учреждение “Федеральный исследовательский центр Институт цитологии и генетики Сибирского отделения Российской академии наук”
г. Новосибирск, Россия

* E-mail: amstis@yandex.ru

Поступила в редакцию 22.10.2021
После доработки 22.10.2021
Принята к публикации 20.12.2021

Аннотация

Изменение окружающей эмбрион среды во время внутриутробного развития может оказать влияние на постнатальный онтогенез потомков. В данном исследовании у крыс OXYS, являющихся моделью преждевременного старения, было изучено влияние материнской среды на рост новорожденных и развитие их рефлексов, а также на плотность нейронов в префронтальной коре и гиппокампе. Преимплантационные эмбрионы переносили от крыс OXYS к разным самкам-реципиентам: либо крысам линии Wistar, либо гибридам F1 между самками линии Sprague-Dawley и ручными серыми крысами. Полученные нами результаты показали, что в целом неонатальное развитие потомков OXYS, полученных в результате эмбриотрансфера (ЭТ), ускорялось, но это зависело от генотипа приемной матери. Крысята линии OXYS, рожденные и выкормленные гибридными матерями, имели большую массу тела, раньше открывали глаза и демонстрировали ускоренное созревание неонатальных рефлексов, что подтверждалось в реакциях избегания края и отрицательного геотаксиса. Более того, эти потомки имели более низкую плотность нейронов в областях гиппокампа CA1, CA3 и DG по сравнению с контрольной группой OXYS (без ЭТ). Крысята OXYS, рожденные и воспитанные матерями Wistar, раньше демонстрировали зрелую позу и открытие глаз, а также имели более низкую плотность нейронов в области CA3 гиппокампа по сравнению с контрольной группой. Кроме того, эти потомки демонстрировали реакцию отрицательного геотаксиса на более раннем этапе неонатального онтогенеза по сравнению с контролем. В заключение следует отметить, что замена матерей OXYS матерями-реципиентами без генетически обусловленной предрасположенности к преждевременному старению привела к более быстрому созреванию неонатальных рефлексов и изменению плотности нейронов в гиппокампе у потомства.

Ключевые слова: крысы OXYS, материнская среда, эмбриотрансфер, потомки, неонатальные рефлексы, префронтальная кора, гиппокамп

Список литературы

  1. Раннева С.В., Брусенцев Е.Ю., Игонина Т.Н., Рагаева Д.С., Рожкова И.Н., Ершов Н.И., Левинсон А.Л., Амстиславский С.Я. Влияние культивирования эмбрионов на онтогенез потомства у млекопитающих. Онтогенез. 2020. 51 (6): 417–439. https://doi.org/10.31857/S0475145020060075

  2. Рожкова И.Н., Брусенцев Е.Ю., Игонина Т.Н., Рагаева Д.С., Петрова О.М., Напримеров В.А., Тихонова М.А., Амстиславская Т.Г., Амстиславский С.Я. Отсроченные эффекты хирургического воздействия в период ранней беременности на развитие мозга у крыс линии OXYS. ЖВНД. 2019. 69 (5): 618–628. https://doi.org/10.1134/S0044467719050101

  3. Aljahdali A., Airina R.K.R.I., Velazquez M.A., Sheth B., Wallen K., Osmond C., Watkins A.J., Eckert J.J., Smyth N.R., Fleming T.P. The duration of embryo culture after mouse IVF differentially affects cardiovascular and metabolic health in male offspring. Hum. Reprod. 2020. 35 (11): 2497–2514. https://doi.org/10.1093/humrep/deaa205

  4. Altman J., Bayer S.A. Prolonged sojourn of developing pyramidal cells in the intermediate zone of the hippocampus and their settling in the stratum pyramidale. J. Compar. Neurol. 1990. 301 (3): 343–364. https://doi.org/10.1002/cne.903010303

  5. Altman J., Bayer S. Postnatal development of the hippocampal dentate gyrus under normal and experimental conditions. The hippocampus. Springer US. 1975. P. 95–122. https://doi.org/10.1007/978-1-4684-2976-3_5

  6. Bandeira F., Lent R., Herculano-Houzel S. Changing numbers of neuronal and non-neuronal cells underlie postnatal brain growth in the rat. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. 106 (33): 14108–14113. https://doi.org/10.1073/pnas.0804650106

  7. Barker D.J. The origins of the developmental origins theory. J. Intern. Med. 2007. 261 (5): 412–417. https://doi.org/10.1111/j.1365-2796.2007.01809.x

  8. Berntsen S., Soderstrom-Anttila V., Wennerholm U.B., Laivuori H., Loft A., Oldereid N.B., Romundstad L.B., Bergh C., Pinborg A. The health of children conceived by ART: “the chicken or the egg?” Hum. Reprod. Update. 2019. 25 (2): 137–158. https://doi.org/10.1093/humupd/dmz001

  9. Bredy T.W., Grant R.J., Champagne D.L., Meaney M.J. Maternal care influences neuronal survival in the hippocampus of the rat. Eur. J. Neurosci. 2003. 18 (10): 2903–2909. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2003.02965.x

  10. Burrell C., Edozien L.C. Surrogacy in modern obstetric practice. Semin. Fetal. Neonatal. Med. 2014. 19 (5): 272–278. https://doi.org/10.1016/j.siny.2014.08.004

  11. Ceelen M., van Weissenbruch M.M., Prein J., Smit J.J., Vermeiden J.P.W., Spreeuwenberg M., van Leeuwen F.E., Delemarre-van de Waal H.A. Growth during infancy and early childhood in relation to blood pressure and body fat measures at age 8–18 years of IVF children and spontaneously conceived controls born to subfertile parents. Hum. Reprod. 2009. 24: 2788–2795. https://doi.org/10.1093/humrep/dep273

  12. Chiossi G., Costantine M.M., Tamayo E., Hankins G.D., Saade G.R., Longo M. Fetal programming of blood pressure in a transgenic mouse model of altered intrauterine environment. J. Physiol. 2016. 594 (23): 7015–7025. https://doi.org/10.1113/JP272602

  13. Dayan N., Lanes A., Walker M.C., Spitzer K.A., Laskin C.A. Effect of chronic hypertension on assisted pregnancy outcomes: A population-based study in Ontario, Canada. Fertil. Steril. 2016. 105: 1003–1009. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.11.039

  14. Di Nicolantonio R., Koutsis K., Westcott K.T., Wlodek M.E. Relative contribution of the prenatal versus postnatal period on development of hypertension and growth rate of the spontaneously hypertensive rat. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 2006. 33: 9–16. https://doi.org/10.1111/j.1440-1681.2006.04317.x

  15. Ecker D.J., Stein P., Xu Z., Williams C.J., Kopf G.S., Bilker W.B., Abel T., Schultz R.M. Long-term effects of culture of preimplantation mouse embryos on behavior. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004. 101 (6): 1595–1600. https://doi.org/10.1073/pnas.0306846101

  16. Fleming T.P., Velazquez M.A., Eckert J.J. Embryos, DOHaD and David Barker. J. Dev. Orig. Health. Dis. 2015. 6: 377–383. https://doi.org/10.1017/S2040174415001105

  17. Geisler H.C., Westerga J., Gramsbergen A. Development of posture in the rat. Act. Neurobiol. Exp. 1993. 53 (4): 517–524.

  18. Gerlinskaya L.A., Litvinova E.A., Kontsevaya G.V., Feofanova N.A., Achasova K.M., Anisimova M.V., Maslennikova S.O., Zolotykh M.A., Moshkin Y.M., Moshkin M.P. Phenotypic variations in transferred progeny due to genotype of surrogate mother. Mol. Hum. Reprod. 2019. 25 (2): 88–99. https://doi.org/10.1093/molehr/gay052

  19. Gleicher N., Kushnir V.A., Weghofer A., Barad D.H. The “graying” of infertility services: An impending revolution nobody is ready for. Reprod. Biol. Endocrinol. 2014. 12: 1–12. https://doi.org/10.1186/1477-7827-12-63

  20. Gouveia H.J.C.B., Manhaes-de-Castro R., Costa-de-Santana B.J.R., Mendonca C.R., Albuquerque G., Visco D.B., Lacerda D.C., Toscano A.E. Maternal exposure to busulfan reduces the cell number in the somatosensory cortex associated with delayed somatic and reflex maturation in neonatal rats. J. Chem. Neuroanat. 2020. 103: 101710. https://doi.org/10.1016/j.jchemneu.2019.101710

  21. Heinen K., Bosman L.W., Spijker S., van Pelt J., Smit A.B., Voorn P., Baker R.E., Brussaard A.B. GABAA receptor maturation in relation to eye opening in the rat visual cortex. Neuroscience. 2004. 124 (1): 161–171. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2003.11.004

  22. Igonina T.N., Ragaeva D.S., Petrova O.M., Rozkova I.N., Brusentsev E.Y., Amstislavsky S.Y. Effects of in vitro culture at the preimplantation embryo stage on early development and hypertension in ISIAH rats. Hypertens. Pregnancy. 2019. 38 (4): 208–216. https://doi.org/10.1080/10641955.2019.1647232

  23. Igonina T.N., Ragaeva D.S., Tikhonova M.A., Petrova O.M., Herbeck Y.E., Rozhkova I.N., Amstislavskaya T.G., Amstislavsky S.Y. Neurodevelopment and behavior in neonatal OXYS rats with genetically determined accelerated senescence. Brain Res. 2018. 1681: 75–84. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2017.12.021

  24. Korbolina E.E., Zhdankina A.A., Fursova A.Z., Kozhevnikova O.S., Kolosova N.G. Genes of susceptibility to early neurodegenerative changes in the rat retina and brain: analysis by means of congenic strains. BMC Genetics. 2016. 17: 153. https://doi.org/10.1186/s12863-016-0461-7

  25. Kubisch H.M., Gomez-Sanchez E.P. Embryo transfer in the rat as a tool to determine genetic components of the gestational environment. Lab. Anim. Sci. 1999. 49: 90–94.

  26. Kubisch H.M., Mathialagan S., Gomez-Sanchez E.P. Modulation of blood pressure in the Dahl SS/Jr rat by embryo transfer. Hypertension. 1998. 31: 540–545. https://doi.org/10.1161/01.hyp.31.1.540

  27. Kurnianto E., Shinjo A., Suga D. Prenatal and postnatal maternal effects on bodyweight in cross-fostering experiment on two subspecies of mice. Exp. Anim. 1998. 47: 97–103. https://doi.org/10.1538/expanim.47.97

  28. La Rovere M., Franzago M., Stuppia L. Epigenetics and neurological disorders in ART. Int. J. Mol. Sci. 2019. 20: 4169. https://doi.org/10.3390/ijms20174169

  29. Lee J.Y., Azar S.H. Wistar-Kyoto and spontaneously hypertensive rat blood pressure after embryo transfer into different wombs and cross-suckling. Exp. Boil. Med. 2010. 235 (11): 1375–1384. https://doi.org/10.1258/ebm.2010.010081

  30. Lerch S., Tolksdorf G., Schutz P., et al. Effects of embryo transfer on emotional behaviors in C57BL/6 mice. J. Am. Assoc. Lab. Anim. Sci. 2016. 55: 510–519.

  31. Liu D., Diorio J., Day J.C., Francis D.D., Meaney M.J. Maternal care, hippocampal synaptogenesis and cognitive development in rats. 2000. Nat. Neurosci. 3: 799–806. https://doi.org/10.1038/77702

  32. Mainigi M., Rosenzweig J.M., Lei J., Mensah V., Thomaier L., Talbot Jr C.C., Olalere D., Ord T., Rozzah R., Johnston M.V., Burd I. Peri-implantation hormonal milieu: elucidating mechanisms of adverse neurodevelopmental outcomes. Reprod. Sci. 2016. 23 (6): 785–794. https://doi.org/10.1177/1933719115618280

  33. Markus E.J., Petit T.L. Neocortical synaptogenesis, aging, and behavior: lifespan development in the motor-sensory system of the rat. Exp. Neurol. 1987. 96 (2): 262–278. https://doi.org/10.1016/0014-4886(87)90045-8

  34. Matthews J., Peel S. The uterine response in pregnant inbred and non-inbred rats. J. Anat. 1991. 178: 101–113.

  35. Meister T.A., Rimoldi S.F., Soria R., von Arx R., Messerli F.H., Sartori C., et al. Association of assisted reproductive technologies with arterial hypertension during adolescence. J. Am. Coll. Cardiol. 2018. 72: 1267–1274. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2018.06.060

  36. Mirescu C., Peters J.D., Gould E. Early life experience alters response of adult neurogenesis to stress. Nat. Neurosci. 2004. 7 (8): 841–846. https://doi.org/10.1038/nn1290

  37. Nguyen A.T., Armstrong E.A., Yager J.Y. Neurodevelopmental reflex testing in neonatal rat pups. JoVE. 2017. 122: e55261. https://doi.org/10.3791/55261

  38. Pontesilli M., Painter R.C., Grooten I.J., Van Der Post J.A., Mol B.W., Vrijkotte T.G.M., Repping S., Roseboom T.J. Subfertility and assisted reproduction techniques are associated with poorer cardiometabolic profiles in childhood. Reprod. Biomed. Online. 2015. 30: 258–267. https://doi.org/10.1016/j.rbmo.2014.11.006

  39. Ramos-Ibeas P., Heras S., Gomez-Redondo I., Planells B., Fernandez-Gonzalez R., Pericuesta E., Laguna-Barraza R., Perez-Cerezales S., Gutierrez-Adan A. Embryo responses to stress induced by assisted reproductive technologies. Mol. Reprod. Dev. 2019. 86 (10): 1292–1306. https://doi.org/10.1002/mrd.23119

  40. Rhees B.K., Ernst C.A., Miao C.H., Atchley W.R. Uterine and postnatal maternal effects in mice selected for differential rate of early development. Genetics. 1999. 153: 905–917. https://doi.org/10.1093/genetics/153.2.905

  41. Rivera R.M., Stein P., Weaver J.R., Mager J., Schultz R.M., Bartolomei M.S. Manipulations of mouse embryos prior to implantation result in aberrant expression of imprinted genes on day 9.5 of development. Hum. Mol. Genet. 2008. 17 (1): 1–14. https://doi.org/10.1093/hmg/ddm280

  42. Rozhkova I., Brusentsev E., Igonina T., Ragaeva D., Petrova O., Tikhonova M., Akopyan A., Amstislavskaya T., Antonov Ye., Amstislavsky S. Sham surgical embryo transfer affects offspring neurodevelopment and manifestation of hypertensive phenotype in ISIAH rats. Hypertens. Pregnancy. 2020. 39 (3): 283–294. https://doi.org/10.1080/10641955.2020.1762894

  43. Rudnitskaya E.A., Kozlova T.A., Burnyasheva A.O., Kolosova N.G., Stefanova N.A. Alterations of hippocampal neurogenesis during development of Alzheimer’s disease-like pathology in OXYS rats. Exp. Gerontol. 2019. 115: 32–45. https://doi.org/10.1016/j.exger.2018.11.008

  44. Rumbold A.R., Moore V.M., Whitrow M.J., Oswald T.K., Moran L.J., Fernandez R.C., et al. The impact of specific fertility treatments on cognitive development in childhood and adolescence: a systematic review. Hum. Reprod. 2017. 32: 1489–1507. https://doi.org/10.1093/humrep/dex085

  45. Scherrer U., Rexhaj E., Allemann Y., Sartori C., Rimoldi S.F. Cardiovascular dysfunction in children conceived by assisted reproductive technologies. Eur. Heart. J. 2015. 36: 1583–1589. https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehv145

  46. Sunde A. Embryo culture and phenotype of the offspring. In Vitro Fertilization. 2019. 877–889. https://doi.org/10.1007/978-3-319-43011-9_74

  47. Telegina D.V., Suvorov G.K., Kozhevnikova O.S., Kolosova N.G. Mechanisms of neuronal death in the cerebral cortex during aging and development of Alzheimer’s disease-like pathology in rats. Int. J. Mol. Sci. 2019. 20 (22): E5632. https://doi.org/10.3390/ijms20225632

  48. Weaver I.C., Grant R.J., Meaney M.J. Maternal behavior regulates long-term hippocampal expression of BAX and apoptosis in the offspring. J. Neurochem. 2002. 82 (4): 998–1002. https://doi.org/10.1046/j.1471-4159.2002.01054.x

  49. Yoshii A., Sheng M.H., Constantine-Paton M. Eye opening induces a rapid dendritic localization of PSD-95 in central visual neurons. Proc. Nat. Acad. Sci. 2003. 100 (3): 1334–1339. https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehv145

Дополнительные материалы отсутствуют.