Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 5, стр. 605-619

Особенности развития коры мозга человека во втором триместре гестации

Е. И. Краснощекова 1***, П. А. Зыкин 1, Л. А. Ткаченко 1, Е. А. Козубенко 1, Н. А. Костин 2, Е. А. Цветков 1, Р. А. Насыров 3, А. Д. Харазова 1

1 Кафедра цитологии и гистологии, Санкт-Петербургский государственный университет
Санкт-Петербург, Россия

2 Ресурсный центр “Развитие молекулярных и клеточных технологий”, Санкт-Петербургский государственный университет
Санкт-Петербург, Россия

3 Кафедра патологической анатомии с курсом судебной медицины, Санкт-Петербургский государственный педиатрический университет
Санкт-Петербург, Россия

* E-mail: e.krasnozchekova@spbu.ru
** E-mail: krasnelena@gmail.com

Поступила в редакцию 30.11.2020
После доработки 26.02.2021
Принята к публикации 02.03.2021

Аннотация

Цель работы – изучить закономерности постмиграционного развития нейронов, сопутствующих стратификации дорзальной предцентральной и верхней височной областей неокортекса плодного мозга человека. Исследовано 10 экземпляров мозга плодов 20–26 нед гестации, блоки ткани залиты в парафин, изготовлены серийные срезы, каждый 10-й срез окрашен по Нисслю. Остальные подвергнуты иммуноокрашиванию с антителами к МАР2, слой-специфичным белкам SATB2, FOXP1 и CTIP2, рилину и N200. В 4 случаях дополнительные блоки не заливали в парафин, обрабатывая методами Сlarity или MALDI IMS. С 20-й по 26-ю неделю внутриутробного развития в кортикальной пластинке изученных областей коры нейроны, иммунопозитивные к антителам слой-специфичных транскрипционных факторов, приурочены к разным этажам корковой пластинки: SATB2+ – к верхнему, FOXP1+ и CTIP2+ – к нижнему. Количественная оценка уровней максимальной плотности SATB2+, FOXP1+ и CTIP2+ нейронов позволила выделить эмбриональные слои eII, eIII, eV, eVI и субпластинку. В исследованном периоде в кортикальной пластинке обеих областей численность нейронов, иммунопозитивных к МАР2, демонстрирует положительную динамику. Первый кластер МАР2+ пирамидных клеток отмечен у 20-недельных плодов в слое eV, к 26-й неделе формируется кластер слоя eIII. Анализ результатов иммуноокрашивания крупных блоков коры фетального мозга человека свидетельствует о сложной пространственной организации маргинальной зоны, с локализацией рилин-позитивных клеток Кахаля–Ретциуса у поверхности и волоконного сплетения в глубине маргинальной зоны. Совокупность всех полученных данных свидетельствует о том, что две анатомически удаленные области коры – предцентральная и верхняя височная – в первой половине плодного периода развиваются синхронно.

Ключевые слова: кора полушарий мозга, внутриутробное развитие, иммуногистохимия, слой-специфичные транскрипционные факторы, белок, ассоциированный с микротрубочками

DOI: 10.31857/S0044467721040043

Список литературы

  1. Васильев Д.С., Туманова Н.Л., Калинина Д.С. Пренатальная гипоксия приводит к нарушению формирования нервной ткани энторинальной области коры мозга крыс. Рос. физиол. журнал. 2020. 106 (10): 1–12.

  2. Ермолина Ю.В., Намазова-Баранова Л.С., Мамедьяров А.М., Аникин А.В., Маслова О.И. Роль диффузионной тензорной магнитно-резонансной томографии и трактографии в диагностике структурных повреждений головного мозга у детей с церебральными параличами. Вопросы современной педиатрии. 2016. 15 (2): 141–147.

  3. Зыкин П.А., Ткаченко Л.А., Аксенова Л.Е., Смолина Т.Ю., Краснощекова Е.И. Исследование липидов мозга человека в пренатальном периоде развития методом Малди-визуализации. Морфология, 2019. 155 (2): 125.

  4. Козубенко Е.А., Зыкин П.А., Краснощекова Е.И., Ткаченко Л.А., Федосеева К.Н., Харазова А.Д. Методика понижения автофлуоресценции ткани фетального мозга человека и количественная оценка эффекта фотовыцветания. Бюл. эксп. биол. мед. 2021. 171 (1): 122–128.

  5. Краснощекова Е.И., Зыкин П.А., Ткаченко Л.А., Александрова Т.А., Ялфимов А.Н. Возрастная динамика развития мозолистого тела детей и ее особенности при детском церебральном параличе. Бюл. эксп. биол. и мед. 2016. 161 (6): 816–820.

  6. Кудряшова И.В., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Неонатальный провоспалительный стресс и созревание межклеточной коммуникации в гиппокампе. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2019. 69 (6): 680–699.

  7. Минин А.А., Кулик А.В. Внутриклеточный транспорт. Принципы регуляции. Успехи биологической химии. 2004. 44: 225–262.

  8. Поляков Г.И. Ранний и средний онтогенез коры большого мозга человека. М., 1937. 57 с.

  9. Alzu’bi A., Lindsay S.J., Harkin L.F., McIntyre J., Lisgo S.N., Clowry G.J. The transcription factors COUP-TFI and COUP-TFII have distinct roles in arealisation and GABAergic interneuron specification in the early human fetal telencephalon. Cereb. Cortex 2017. 27: 4677–4690.

  10. Baala L., Briault S., Etchevers H.C., Laumonnier F., Natiq A., Amiel J., Boddaert N., Picard C., Sbiti A., Asermouh A., Attié-Bitach T., Encha-Razavi F., Munnich A., Sefiani A., Lyonnet S. Homozygous silencing of T-box transcription factor EOMES leads to microcephaly with polymicrogyria and corpus callosum agenesis. Nat. Genet. 2007. 39: 454–456.

  11. Back S.A., Luo N.L., Borenstein N.S., Levine J.M., Volpe J.J., Kinney H.C. Late oligodendrocyte progenitors coincide with the developmental window of vulnerability for human perinatal white matter injury. J. Neurosci. 2001. 21: 1302–1312.

  12. Bayer S.A., Altman J. Neocortical Development. 1991. New York: Raven Press. 255 p.

  13. Bekiesinska-Figatowska M., Duczkowska A., Szkudlinska-Pawlak S., Duczkowski M., Madzik J., Cabaj A., Krupa K., Peczkowski P., Bragoszewska H. Diffusion restriction in the corticospinal tracts and the corpus callosum in neonates after cerebral insult. Brain Dev. 2017. 39 (3): 203–210.

  14. Borello U., Madhavan M., Vilinsky I., Faedo A., Pierani A., Rubenstein J., Campbell K. Sp8 and COUPTF1. Cerebral cortex. 2014. 24 (6): 1409–21: 1409–1421.

  15. Chung K., Wallace J., Kim S.Y., Kalyanasundaram S., Andalman A.S., Davidson T.J., Mirzabekov J.J., Zalocusky K.A., Mattis J., Denisin A.K., Pak S., Bernstein H., Ramakrishnan C., Grosenick L., Gradinaru V., Deisseroth K. Structural and molecular interrogation of intact biological systems. Nature. 2013. 497 (7449): 332–337.

  16. Cozzi B., Bonfant L., Canali E., Minero M. Brain Waste: The Neglect of Animal Brains// Front. Neuroanat. 2020. 12. Art. 573934.

  17. Glass H.C., Shaw G.M., Ma C., Sherr E.H. Agenesis of the corpus callosum in California 1983-2003: a population-based study. Am. J. Med. Genet. 2008. 146: 2495–2500.

  18. Fontaine-Lenoir V., Chambraud B., Fellous A., David S., Duchossoy Y., Baulieu E-E., Robel P. Microtubule-associated protein 2 (MAP2) is a neurosteroid receptor. PNAS. 2006. 103 (12): 4711–4716.

  19. Goergen S.K., Alibrahim E., Govender N., Stanislavsky A., Abel C., Prystupa S., Collett J., Shelmerdine S.C., Arthurs O.J. Diagnostic assessment of foetal brain malformations with intraterine MRI versus perinatal post-mortem MRI. Neuroradiol. 2019. 61 (8): 921–934.

  20. Hevner R.F. Intermediate progenitors and Tbr2 in cortical development. J Anat. 2019. 235 (3): 616–625.

  21. Huang H., Xue R., Zhang J., Ren T., Richards L.J., Yarowsky P., Miller M.I., Mori S. Anatomical Characterization of Human Fetal Brain Development with Diffusion Tensor Magnetic Resonance Imaging. J. of Neurosci. 2009. 29 (13): 4263–4273.

  22. Im K., Grant P.E. Sulcal pits and patterns in developing human brains. Neuroimage. 2019. 185: 881–890.

  23. Ip B.K., Bayatt N.I., Howard N. J., Lindsay S., Clowry G.J. The Corticofugal Neuron-Associated Genes ROBO1, SRGAP1, and CTIP2 Exhibit an Anterior to Posterior Gradient of Expression in Early Fetal Human Neocortex Development. Cerebral Cortex. 2011. 21 (6): 1369–1407.

  24. Jakab A. Developmental Pathoconnectomics and Advanced Fetal MRI. Top. Magn. Reson. Imaging. 2019. 28: 275–284.

  25. Kaech S., Ludin B., Matus A. Expressing Neuronal Microtubule-Associated Proteins. Neuron. 1996. 17: 1189–1199.

  26. Kajimura J., Ito R., Manley N.R., Hale L.P. Optimization of Single- and Dual-Color Immunofluorescence Protocols for Formalin-Fixed, Paraffin-Embedded Archival Tissues. J. Hist. Cytochem. 2016. 64 (2): 112–124.

  27. Kalebic N., Gilardi C., Stepien B., Wilsch-Bräuninger M., Long K.R., Namba T., Florio M., Langen B., Lombardot B., Shevchenko A., Kilimann M.W., Kawasaki H., Wimberger P., Huttner W.B. Neocortical expansion due to increased proliferation of basal progenitors is linked to changes in their morphology. Cell Stem.Cell. 2019. 24: 535–550.

  28. Koerte I., Pelavin P., Kirmess B., Fuchs T., Berweck S., Laubender R.P., Borggraefe I., Schroeder S., Danek A., Rummeny C., Reiser M., Kubicki M., Shenton M.E., Ertl-Wagner B., Heinen F. Anisotropy of transcallosal motor fibers indicates functional impairment in children with periventricular leukomalacia. Dev. Med. Child. Neurol. 2011. 53 (2): 179–186.

  29. Krasnoshchekova E.I., Zykin P.A., Tkachenko L.A., Baskakov A.V., Tsvetkov E.A., Nasyrov R.A. Morphological and Neurochemical Characteristics of the Subicular Complex of the Human Brain in the Fetal Period. Neurosci. Behav. Physiol. 2020. 50 (4): 522–525.

  30. Lebel C., Rasmussen C., Wyper K., Walker L., Andrew G., Yager J, Beaulieu C. Brain diffusion abnormalities in children with fetal alcohol spectrum disorder. Alcohol. Clin. Exp. Res. 2008. 32 (10): 1732–1740.

  31. Leone D.P., Srinivasan K., Chen B., Alcamo E., McConnell S.K. The determination of projection neuron identity in the developing cerebral cortex. Curr. Opin. Neurobiol. 2008. 18 (1): 28–35.

  32. Lieb J.M., Ahlhelm F.J. Agenesis of the corpus callosum. Radiologe. 2018. 58: 636–645.

  33. Molnár Z., Clowry G., Nenad C., Alzu’bi A., Bakken T., Hevner R.F., Hüppi P.S., Kostović I., Rakic P., Anton E.S., Edwards D., Garcez P., Hoerder-Suabedissen A., Kriegstein A. Human cerebral cortex development. J Anat. 2019. 235 (3): 432–451.

  34. Papadelis C., Kaye H., Shore B., Snyder B., Grant P.E., Rotenberg A. Maturation of Corticospinal Tracts in Children With Hemiplegic Cerebral Palsy Assessed by Diffusion Tensor Imaging and Transcranial Magnetic Stimulation. Front. Hum. Neurosci. 2019. 24 (13): Art. 254.

  35. Pletikos M., Sousa A.M., Sedmak G., Meyer K.A., Zhu Y., Cheng F., Li M., Kawasawa Y.I., Sestan N. Temporal specification and bilaterality of human neocortical topographic gene expression. Neuron. 2014. 81: 321–332.

  36. Rakic P. Specification of cerebral cortical areas. Science. 1988. 241: 170–176.

  37. Rakic P. Evolution of the neocortex: a perspective from developmental biology. Nat. Rev. Neurosci. 2009. 10: 724–735.

  38. Saito T., Hanai S., Takashima S., Nakagawa E., Okazaki S., Inoue T., Miyata R., Kyoko Hoshino K., Akashi T., Sasaki M., GotoY., Hayashi M., Itoh M. Neocortical Layer Formation of Human Developing Brains and Lissencephalies:Consideration of Layer-Specific Marker Expression.Cereb. Cortex. 2011. 21: 588–596.

  39. Samadi A., Skocic J., Rovet J. Children born to women treated for hypothyroidism during pregnancy show abnormal corpus callosum development. Thyroid. 2015. 25 (5): 494–502.

  40. Shaw J.C., Crombie G.K., Palliser H.K., Hirst J.J. Impaired Oligodendrocyte Development Following Preterm Birth: Promoting GABAergic Action to Improve Outcomes. Front. Pediatr. 2021. 9: Art. 618052.

  41. Tkachenko L.A, Toronova N.O., Krasnoshchekova E.I., Zykin P.A., Aleksandrov T.A., Yalfimov A.N. A comparative MRI-based morphometric study of the corpus callosum in term and preterm infants. Human Physiol. 2014. 40 (1): 29–34.

  42. Tkachenko L.A., Zykin P.A., Nasyrov R.A., Krasnoshchekova E.I. Distinctive features of the human marginal zone and Cajal-Retzius cells: comparison of morphological and immunocytochemical features at midgestation. Front. Neuroanat. 2016. 10: Art. 26

  43. Turk E., Heuvel M.I., Benders M.J., de Heus R., Franx A., Manning J.H., Hect J.L., Hernandez-Andrade E., Hassan S.S., Romero R., Kahn R.S., Thomason M.E., Heuvel M.P. Functional Connectome of the Fetal Brain. J. Neuroscience. 2019. 39 (49): 9716–9724.

  44. Yun H.J., Chung A.W., Vasung L., Yang E., Tarui T., Rollins C.K., Ortinau C.M., Grant P.E., Im K. Automatic labeling of cortical sulci for the human fetal brain based on spatio-temporal information of gyrification. Neuroimage. 2019. 188: 473–482.

  45. Zhang Z., Hou X., Lin G., Teng H., Meng F., Zang F., F. Fang, S. Liu. Development of the Fetal Cerebral Cortex in the Second Trimester: Assessment with 7T Postmortem MRImagin. AJNR Am. J. Neuroradiol. 2013. 34 (7): 1462–1467.

  46. Zykin P.A., Moiseenko I.A., Tkachenko L.A., Nasyrov R.A., Tsvetkov E.A., Krasnoshchekova E.I. Peculiarities of Cyto- and Chemoarchitectonics of Human Entorhinal Cortex during the Fetal Period. Bull Exp. Biol. Med. 2018. 164 (4): 497–501.

  47. Vasilev D.S., Dubrovskaya N.M., Tumanova N.L., Zhuravin I.A. Prenatal hypoxia in different periods of embryogenesis differentially affects cell migration, neuronal plasticity and rat behavior in postnatal ontogenesis. Front. Neurosci. 2016. 10: Art. 126.

Дополнительные материалы отсутствуют.