Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 3, стр. 370-386

Хронический стресс, вызванный содержанием в условиях дефицита гнездового материала в раннем постнатальном периоде, оказывает влияние на поведение и стресс-реактивность самцов крыс

М. Ю. Степаничев 1*, О. А. Недогреева 1, М. А. Климанова 1, Ю. В. Моисеева 1, М. В. Онуфриев 1, Н. А. Лазарева 1, Н. В. Гуляева 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: m_stepanichev@ihna.ru

Поступила в редакцию 16.11.2020
После доработки 26.01.2021
Принята к публикации 02.03.2021

Аннотация

Модели депривации родительской заботы на грызунах все чаще применяются для моделирования депрессивно-подобных расстройств, вызванных ранним стрессом. В данной работе использована модель последствий содержания матери и приплода в условиях дефицита гнездового материала (ДГМ) в течение длительного периода раннего постнатального онтогенеза у крыс. Задачей работы было исследовать, меняется ли с возрастом поведение самцов крыс, перенесших стресс, обусловленный содержанием в условиях ДГМ в раннем постнатальном периоде, и связаны ли эти изменения с нарушением стресс-реактивности животных. Содержание крысят в условиях ДГМ со второго по девятый постнатальный день не приводило к существенным изменениям показателей поведения, характеризующих тревожность и депрессивность, которые регистрировали в стандартных тестах (открытое поле, приподнятый крестообразный лабиринт, предпочтение раствора сахарозы), ни в подростковом возрасте, ни у взрослых животных. При этом ДГМ в раннем постнатальном периоде вызывал усиление социального предпочтения (выраженности социально-ориентированного поведения, которое проявлялось в желании больше времени проводить в присутствии незнакомой особи в новой обстановке) у 1-месячных, но не взрослых животных. Содержание в условиях ДГМ улучшало пространственное обучение, но не влияло на долговременную память у взрослых крыс при оценке способности взрослых животных к обучению решению пространственной задачи в лабиринте Барнс. Изменения стресс-реактивности животных (по динамике выброса в кровь кортикостерона) были наиболее выражены у взрослых крыс. Таким образом, ДГМ в раннем постнатальном периоде не вызывал развития тревожного и депрессивно-подобного поведения у самцов крыс в возрасте 1 и 6 мес, оказывал преходящее влияние на социальное предпочтение у молодых животных, но изменял стресс-реактивность при кратковременном действии умеренного стрессорного фактора (иммобилизации).

Ключевые слова: стресс, ранний постнатальный период, дефицит гнездового материала, кортикостерон, стресс-реактивность, тревожность, депрессия

DOI: 10.31857/S0044467721030096

Список литературы

  1. Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Онуфриев М.В., Моисеева Ю.В., Григорьян Г.А. Половые различия в оборонительном поведении взрослых крыс в ответ на ранний нейровоспалительный стресс. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2020. 70: 259–276.

  2. Григорьян Г.А., Гуляева Н.В. Моделирование депрессии на животных: методология, критерии оценки и классификации. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2015. 65: 643–660.

  3. Кудряшова И.В., Тишкина А.О., Гуляева Н.В. Неонатальный провоспалительный стресс и дефицит индукции долговременной потенциации в гиппокампе крыс: гендерные различия. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2018. 68: 524–536.

  4. Кудряшова И.В., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Неонатальный провоспалительный стресс и созревание межклеточной коммуникации в гиппокампе. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2019. 69: 680–699.

  5. Малиновская Н.А., Моргун А.В., Лопатина О.Л., Панина Ю.А., Волкова В.В., Гасымлы Э.Д., Таранушенко Т.Е., Салмина А.Б. Стресс раннего периода жизни: последствия для развития головного мозга. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2016. 66: 643–668.

  6. Манолова А.О., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Поведение крыс в тесте вынужденного плавания не является однозначным предиктором развития ангедонии при хроническом стрессе. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2018. 68: 488–495.

  7. Andersen S. Exposure to early adversity: Points of cross-species translation that can lead to improved understanding of depression. Dev. Psychopathol. 2015. 27: 477–491.

  8. Avishai-Eliner S., Gilles E.E., Eghbal-Ahmadi M., Bar-El Y., Baram T.Z. Altered regulation of gene, protein expression of hypothalamic-pituitary-adrenal axis components in an immature rat model of chronic stress. J. Neuroendocrinol. 2001. 13: 799–807.

  9. Arp J.M., Ter Horst J.P., Loi M., den Blaauwen J., Bangert E., Fernández G., Joëls M., Oitzl M.S., Krugers H.J. Blocking glucocorticoid receptors at adolescent age prevents enhanced freezing between repeated cue-exposures after conditioned fear in adult mice raised under chronic early life stress. Neurobiol. Learn. Mem. 2016. 133: 30–38.

  10. Baram T.Z., Davis E.P., Obenaus A., Sandman C.A., Small S.L, Solodkin A., Stern H. Fragmentation, unpredictability of early-life experience in mental disorders. Am. J. Psychiatry. 2012. 169: 907–915.

  11. Barnes C.A. Memory deficits associated with senescence: a neurophysiological and behavioral study in the rat. J. Comp. Physiol. Psychol. 1979. 93: 74–104.

  12. Bath K.G., Manzano-Nieves G., Goodwill H. Early life stress accelerates behavioral, neural maturation of the hippocampus in male mice. Horm. Behav. 2016. 82: 64–71.

  13. Bergman N.J. Birth practices: Maternal-neonate separation as a source of toxic stress. Birth Defects Res. 2019. 111: 1087–1109.

  14. Bilbo S.D., Levkoff L.H., Mahoney J.H., Watkins L.R., Rudy J.W., Maier S.F. Neonatal infection induces memory impairments following an immune challenge in adulthood. Behav. Neurosci. 2005. 119: 293–301.

  15. Bilbo S.D., Rudy J.W., Watkins L.R., Maier S.F. A behavioural characterization of neonatal infection-facilitated memory impairment in adult rats. Behav. Brain Res. 2006. 169: 39–47.

  16. Brunson K.L., Kramár E., Lin B., Chen Y., Colgin L.L., Yanagihara T.K., Lynch G., Baram T.Z. Mechanisms of late-onset cognitive decline after early-life stress. J.Neurosci. 2005. 25: 9328–9338.

  17. Commons K.G., Cholanians A.B., Babb J.A., Ehlinger D.G. The rodent forced swim test measures stress-coping strategy, not depression-like behavior. ACS Chem Neurosci. 2017. 8: 955–960.

  18. Daskalakis N.P., Bagot R.C., Parker K.J., Vinkers C.H., de Kloet E.R. The three-hit concept of vulnerability and resilience: toward understanding adaptation to early-life adversity outcome. Psychoneuroendocrinology. 2013. 38: 1858–1873.

  19. Dalle Molle R., Portella A., Goldani M., Kapczinski F., Leistner-Segala S., Salum G., Manfro G.G., Silveira P.P. Associations between parenting behavior, anxiety in a rodent model, a clinical sample: relationship to peripheral BDNF levels. Transl. Psychiatry. 2012. 2: e195.

  20. de Kloet E.R., Meijer O.C., de Nicola A.F., de Rijk R.H., Joëls M. Importance of the brain corticosteroid receptor balance in metaplasticity, cognitive performance and neuro-inflammation. Front. Neuroendocrinol. 2018. 49: 124–145.

  21. de Kloet E.R., Molendijk M.L. Coping with the forced swim stressor: towards understanding an adaptive mechanism. Neural Plast. 2016. 2016: 6503162.

  22. Du Preez A., Leveson J., Zunszain P.A., Pariante C.M. Inflammatory insults and mental health consequences: does timing matter when it comes to depression? Psychol. Med. 2016. 46: 2041–2057.

  23. Feldman R., Braun K., Champagne F.A. The neural mechanisms and consequences of paternal caregiving. Nat. Rev. Neurosci. 2019. 20: 205–224.

  24. Gaudin J.M., Polansky N.A., Kilpatrick A.C., Shilton P. Family functioning in neglectful families. Child Abuse Neglect. 1996. 20: 363–377.

  25. Gawel K., Gibula E., Marszalek-Grabska M., Filarowska J., Kotlinska J.H. Assessment of spatial learning and memory in the Barnes maze task in rodents-methodological consideration. Naunyn Schmiedebergs Arch/ Pharmacol. 2019. 392: 1–18.

  26. Gilles E.E., Schultz L., Baram T.Z. Abnormal corticosterone regulation in an immature rat model of continuous chronic stress. Pediatric Neurol. 1996. 15: 114–119.

  27. Guadagno A., Wong T.P., Walker C.-D. Morphological, functional changes in the preweaning basolateral amygdala induced by early chronic stress associate with anxiety, fear behavior in adult male, but not female rats. Progr. Neuro-Psychopharmacol. Biol. Psychiatry. 2018. 81: 25–37.

  28. Ivy A.S., Brunson K.L., Sandman C., Baram T.Z. Dysfunctional nurturing behavior in rat dams with limited access to nesting material: a clinically relevant model for early-life stress. Neuroscience. 2008. 154: 1132–1142.

  29. Kentner A.C., Pittman Q.J. Minireview: early-life programming by inflammation of the neuroendocrine system. Endocrinology. 2010. 151: 4602–4606.

  30. Kraaijenvanger E.J., Pollok T.M., Monninger M., Kaiser A., Brandeis D., Banaschewski T., Holz N.E. Impact of early life adversities on human brain functioning: A coordinate-based meta-analysis. Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. 113: 62–76.

  31. Krugers H.J., Arp J.M., Xiong H., Kanatsou S., Lesuis S.L., Korosi A., Joels M., Lucassen P.J. Early life adversity: Lasting consequences for emotional learning. Neurobiol. Stress. 2016. 6: 14–21.

  32. Kudryashova I., Stepanichev M., Manolova A., Gulyaeva N. Deficit of Long-Term Potentiation Induction, but not maintenance, in the juvenile hippocampus after neonatal proinflammatory stress. Dev Neurosci. 2019; 41 (5–6): 318–326.

  33. Lee G., Goosens K.A. Sampling blood from the lateral tail vein of the rat// Journal of visualized experiments. JoVE. 2015. 99: e52766.

  34. Lesse A., Rether K., Gröger N., Braun K., Bock J. Chronic postnatal stress induces depressive-like behavior in male mice and programs second-hit stress-induced gene expression patterns of OxtR and AvpR1a in adulthood. Mol. Neurobiol. 2017. 54: 4813–4819.

  35. McLaughlin R.J., Verlezza S., Gray J.M., Hill M.N., Walker C.D. Inhibition of anandamide hydrolysis dampens the neuroendocrine response to stress in neonatal rats subjected to suboptimal rearing conditions. Stress. 2016. 19: 114–124.

  36. Molendijk M.L., de Kloet E.R. Coping with the forced swim stressor: Current state-of-the-art. Behav. Brain Res. 2019. 364: 1–10.

  37. Molet J., Maras P.M., Avishai-Eliner S., Baram T.Z. Naturalistic rodent models of chronic early-life stress. Dev. Psychobiol. 2014. 56: 1675–1688.

  38. Moriceau S., Shionoya K., Jakubs K., Sullivan R.M. Early-life stress disrupts attachment learning: the role of amygdala corticosterone, locus ceruleus corticotropin releasing hormone, olfactory bulb norepinephrine. J. Neurosci. 2009. 29: 15745–15755.

  39. Moussaoui N., Jacobs J.P., Larauche M., Biraud M., Million M., Mayer E., Taché Y. Chronic early-life stress in rat pups alters basal corticosterone, intestinal permeability, fecal microbiota at weaning: influence of sex. J. Neurogastroenterol. Motility. 2017. 23: 135–143.

  40. Naninck E.F.G., Hoeijmakers L., Kakava-Georgiadou N., Meesters A., Lazic S.E., Lucassen P.J., Korossi A. Chronic early life stress alters developmental, adult neurogenesis, impairs cognitive function in mice. Hippocampus. 2015. 25: 309–328.

  41. Onufriev M.V., Freiman S.V., Peregud D.I., Kudryashova I.V., Tishkina, A.O., Stepanichev M.Yu., Gulyaeva N.V. Neonatal proinflammatory stress induces accumulation of corticosterone and interleukin-6 in the hippocampus of juvenile rats: Potential mechanism of synaptic plasticity impairments. Biochemistry (Moscow). 2017. 82: 275–281.

  42. Raineki C., Cortés M.R., Belnoue L., Sullivan R.M. Effects of early-life abuse differ across development: infant social behavior deficits are followed by adolescent depressive-like behaviors mediated by the amygdala. J. Neurosci. 2012. 32: 7758–7765.

  43. Raineki C., Moriceau S., Sullivan R.M. Developing a neurobehavioral animal model of infant attachment to an abusive caregiver. Biol. Psychiatry. 2010. 67: 1137–1145.

  44. Raineki C., Sarro E., Rincón-Cortés M., Perry R., Boggs J., Holman C.J., Wilson D.A., Sullivan R.M. Paradoxical neurobehavioral rescue by memories of early-life abuse: The safety signal value of odors learned during abusive attachment. Neuropsychopharmacology. 2015. 40: 906–914.

  45. Rehm J., Shield K.D. Global burden of disease and the impact of mental and addictive disorders. Curr. Psychiatry Rep. 2019. 21 (2): 10.

  46. Rice C., Sandman C.A., Lenjavi M.R., Baram T.Z. A novel mouse model for acute, long-lasting consequences of early life stress. Endocrinology. 2008. 149: 4892–4900.

  47. Rincón-Cortés M., Sullivan R. Emergence of social behavior deficit, blunted corticolimbic activity, adult depression-like behavior in a rodent model of maternal maltreatment.Transl. Psychiatry. 2016. 6: e930.

  48. Robinson E.S.J. Translational new approaches for investigating mood disorders in rodents and what they may reveal about the underlying neurobiology of major depressive disorder. Phil. Trans. R. Soc. B. 2018. 373: 20170036.

  49. Stepanichev M., Dygalo N.N., Grigoryan G., Shishkina G.T., Gulyaeva N. Rodent models of depression: neurotrophic and neuroinflammatory biomarkers. BioMed Res. Int. 2014. 2014: 932757.

  50. Stepanichev M.Y., Tishkina A.O., Novikova M.R., Levshina I.P., Freiman S.V., Onufriev M.V., Levchenko O.A., Lazareva N.A., Gulyaeva N.V. Anhedonia but not passive floating is an indicator of depressive-like behavior in two chronic stress paradigms. Acta Neurobiol. Exp. (Wars). 2016. 76: 324–333.

  51. Tishkina A., Stepanichev M., Kudryashova I., Freiman S., Onufriev M., Lazareva N., Gulyaeva N. Neonatal proinflammatory challenge in male Wistar rats: Effects on behavior, synaptic plasticity, and adrenocortical stress response. Behav. Brain Res. 2016. 304: 1–10.

  52. Vigo D., Thornicroft G., Atun R. Estimating the true global burden of mental illness. Lancet Psychiatry. 2016. 3: 171–178.

  53. Walker C., Bath K.G., Joels M., Korosi A., Larauche M., Lucassen P.J., Morris M.J., Raineki C., Roth T.L., Sullivan R.M., Taché Y.F., Baram T.Z. Chronic early life stress induced by limited bedding, nesting (LBN) material in rodents: critical considerations of methodology, outcomes, translational potential. Stress. 2017. 20: 421–448.

  54. Wang K.C., Fan L.W., Kaizaki A., Pang Y., Cai Z., Tien L.T. Neonatal lipopolysaccharide exposure induces long-lasting learning impairment, less anxiety-like response, hippocampal injury in adult rats. Neuroscience. 2013. 234: 146–157.

  55. Whipple E.E., Webster-Stratton C. The role of parental stress in physically abusive families. Child Abuse Neglect. 1991. 15: 279–291.

Дополнительные материалы отсутствуют.