Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 2, стр. 286-292

Оксид азота необходим для лабилизации (дестабилизации) обстановочной памяти у крыс

А. Х. Винарская 1, А. Б. Зюзина 1*, П. М. Балабан 1

1 Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: lucky-a89@mail.ru

Поступила в редакцию 05.10.2020
После доработки 18.12.2020
Принята к публикации 22.12.2020

Аннотация

Хорошо известно, что оксид азота (NO) участвует в формировании сигнальной памяти на стимулы разной модальности. Мы исследовали участие оксида азота в процессе реконсолидации (повторной консолидации долговременной памяти при напоминании) условно-рефлекторной обстановочной памяти страха у крыс. После одного сеанса обучения животные демонстрировали достоверное увеличение замирания при предъявлении условного контекста. Реактивация этой памяти на фоне блокады синтеза новых белков циклогексимидом приводила к достоверному снижению времени замирания на условный контекст у крыс. Введение селективного блокатора нейрональной NO-синтазы 3-бром-7-индазола в условиях реактивации памяти на фоне блокады синтеза белка предотвращало ослабление условно-рефлекторной реакции замирания, что было показано при последующем тестировании животных в условном контексте. Вместе с тем введение 3-бром-7-индазола без реактивации не вызывало достоверных изменений в показателях условно-рефлекторного замирания у крыс. Полученные результаты позволяют предположить, что оксид азота участвует в лабилизации условно-рефлекторной обстановочной памяти страха при напоминании и, следовательно, является необходимым компонентом запуска процесса реконсолидации.

Ключевые слова: условно-рефлекторный страх, обстановочная память, реконсолидация, оксид азота (NO), NO-синтаза, циклогексимид

DOI: 10.31857/S004446772102012X

Список литературы

  1. Antonov I., Ha T., Antonova I., Moroz L.L., Hawkins R.D. Role of nitric oxide in classical conditioning of siphon withdrawal in Aplysia. J. Neurosci. 2007. 27 (41): 10993–11002.

  2. Bal N.V., Rysakova M.P., Vinarskaya A.K., Ivanova V., Zuzina A.B., Balaban P.M. Cued memory reconsolidation in rats requires nitric oxide. Eur. J. Neurosci. 2017a. 45 (5): 643–647.

  3. Bal N., Roshchin M., Salozhin S., Balaban P. Nitric oxide upregulates proteasomal protein degradation in neurons. Cell Mol. Neurobiol. 2017б. 37 (5): 763–769.

  4. Balaban P.M., Roshchin M., Timoshenko A.K., Gainutdinov K.L., Bogodvid T.K., Muranova L.N., Zuzina A.B., Korshunova T.A. Nitric oxide is necessary for labilization of a consolidated context memory during reconsolidation in terrestrial snails. Eur. J. Neurosci. 2014. 40 (6): 2963–2970.

  5. Bingor A., Haham N., Thornton C., Stern-Bach Y., Yaka R. Zeta Inhibitory Peptide attenuates learning and memory by inducing NO-mediated downregulation of AMPA receptors. Nat. commun. 2020. 11 (1): 1–11.

  6. Bradley S.A., Steinert J.R. Nitric oxide-mediated posttranslational modifications: impacts at the synapse. Oxid. Med. Cell. Longev. 2016. 2016: 5681036.

  7. Cai C.Y., Chen C., Zhou Y., Han Z., Qin C., Cao B., Tao Y., Bian X.L., Lin Y.H., Chang L., Wu H.Y., Luo C.X., Zhu D.Y. PSD-95-nNOS coupling regulates contextual fear extinction in the dorsal CA3. Sci. Rep. 2018. 8 (1): 12775.

  8. Chaaya N., Battle A.R., Johnson L.R. An update on contextual fear memory mechanisms: transition between amygdala and hippocampus. Neurosci. Biobehav. Rev. 2018. 92: 43–54.

  9. Chen W., Yan M., Wang Y., Wang X., Yuan J., Li M. Effects of 7-nitroindazole, a selective neural nitric oxide synthase inhibitor, on context-shock associative learning in a two-process contextual fear conditioning paradigm. Neurobiol. Learn. Mem. 2016. 134 (Pt B): 287–293.

  10. Dyer R.R., Ford K.I., Robinson RAS. The roles of S-nitrosylation and S-glutathionylation in Alzheimer’s disease. Methods Enzymol. 2019. 626: 499–538.

  11. Gainutdinova T.Kh., Tagirova R.R., Ismailova A.I., Muranova L.N., Gainutdinov Kh.L., Balaban P.M. Protein synthesis-dependent reactivation of a contextual conditioned reflex in the common snail. Neurosci. Behav. Physiol. 2006. 36 (2): 203–207.

  12. Haubrich J., Nader K. Memory reconsolidation. Curr. Top. Behav. Neurosci. 2018. 37: 151–176.

  13. Hott S.C., Gomes F.V., Uliana D.L., Vale G.T., Tirapelli C.R., Resstel L.B. Bed nucleus of the stria terminalis NMDA receptors and nitric oxide modulate contextual fear conditioning in rats. Neuropharmacology. 2017. 112 (Pt A): 135–143.

  14. Izquierdo I., Furini C.R., Myskiw J.C. Fear memory. Physiol. Rev. 2016. 96 (2): 695–750.

  15. Jarome T.J., Werner C.T., Kwapis J.L., Helmstetter F.J. Activity dependent protein degradation is critical for the formation and stability of fear memory in the amygdala. PLoS One. 2011. 6 (9): e24349.

  16. Jarome T.J., Ferrara N.C., Kwapis J.L., Helmstetter F.J. CaMKII regulates proteasome phosphorylation and activity and promotes memory destabilization following retrieval. Neurobiol. Learn. Mem. 2016. 128: 103–109.

  17. Kida S. Reconsolidation/destabilization, extinction and forgetting of fear memory as therapeutic targets for PTSD. Psychopharmacology (Berl). 2019. 236 (1): 49–57.

  18. Lee S.H., Choi J.H., Lee N., Lee H.R., Kim J.I., Yu N.K., Choi S.L., Lee S.H., Kim H., Kaang B.K. Synaptic protein degradation underlies destabilization of retrieved fear memory. Science. 2008. 319 (5867): 1253–1256.

  19. Lee J.L.C., Nader K., Schiller D. An update on memory reconsolidation updating. Trends Cogn. Sci. 2017. 21 (7): 531–545.

  20. Li J., Han Z., Cao B., Cai C.Y., Lin Y.H., Li F., Wu H.Y., Chang L., Luo C.X., Zhu D.Y. Disrupting nNOS-PSD-95 coupling in the hippocampal dentate gyrus promotes extinction memory retrieval. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017. 493 (1): 862–868.

  21. Lisboa S.F., Gomes F.V., Silva A.L., Uliana D.L., Camargo L.H., Guimarães F.S., Cunha F.Q., Joca S.R., Resstel L.B. Increased contextual fear conditioning in iNOS knockout mice: additional evidence for the involvement of nitric oxide in stress-related disorders and contribution of the endocannabinoid system. Int. J. Neuropsychopharmacol. 2015. 18 (8): pyv005.

  22. Misanin J.R., Miller R.R., Lewis D.J. Retrograde amnesia produced by electroconvulsive shock after reactivation of a consolidated memory trace. Science. 1968. 160 (3827): 554–555.

  23. Nader K., Schafe G.E. Le Doux J.E. Fear memories require protein synthesis in the amygdala for reconsolidation after retrieval. Nature. 2000. 406 (6797): 722–726.

  24. Noriega-Prieto J.A., Maglio L.E., Gallero-Salas Y., Fernández de Sevilla D. Nitric oxide-dependent LTD at infralimbic cortex. Neuroscience. 2019. 418: 149–156.

  25. Przybyslawski J., Roullet P., Sara S.J. Attenuation of emotional and nonemotional memories after their reactivation: role of beta adrenergic receptors. J. Neurosci. 1999. 19 (15): 6623–6628.

  26. Song S., Lee J., Park S., Choi S. Fear renewal requires nitric oxide signaling in the lateral amygdala. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020. 523 (1): 86–90.

  27. Zhang L., Yuan H.J., Cao B., Kong C.C., Yuan F., Li J., Ni H.Y., Wu H.Y., Chang L., Liu Y., Luo C.X. MGE-derived nNOS+ interneurons promote fear acquisition in nNOS-/- mice. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2017. 493 (4): 1560–1566.

Дополнительные материалы отсутствуют.