Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2021, T. 71, № 2, стр. 147-163

Участие ядер гипоталамуса в формировании ассоциаций “объект–место” на нейронах поля СА2 гиппокампа (гипотетический механизм)

И. Г. Силькис *

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН
Москва, Россия

* E-mail: isa-silkis@mail.ru

Поступила в редакцию 31.05.2020
После доработки 29.11.2020
Принята к публикации 22.12.2020

Аннотация

Предложен возможный механизм формирования отображений ассоциаций “объект–место” на нейронах гиппокампа, базирующийся на пластических перестройках эффективности синаптической передачи, которые зависят от нейромодуляторов, синтезируемых в нейронах различных ядер гипоталамуса, проецирующихся в поле СА2 гиппокампа. Афферентный вход из супрамамиллярного ядра в поле СА2 способствует формированию отображений ассоциаций на нейронах полей СА2 и СА1, поскольку облегчает индукцию длительной потенциации эффективности передачи в пути СА2СА1 и суммацию возбуждения, поступающего из полей СА3 и СА2 в поле СА1. В отображения ассоциаций “объект–место” в поле СА2 включена информация о запахах, поступающая в поле СА2 из обонятельной луковицы через паравентрикулярное и супраоптическое ядра гипоталамуса. Нейроны этих ядер синтезируют вазопрессин и окситоцин, которые облегчают индукцию длительной потенциации синаптических входов к пирамидным нейронам поля СА2, что способствует формированию отображений ассоциаций “объект–место” на этих нейронах и на их клетках-мишенях в поле СА1, связанном с префронтальной корой через таламическое ядро reuniens. По мере продвижения сигналов из зубчатой извилины через поля СА3 и СА2 в поле СА1 на нейронах этих областей формируются усложняющиеся отображения ассоциаций “объект–место”. Уникальность связей поля СА2 позволяет ему вносить существенный вклад в кодирование и запоминание не только контекстуальной, но и социальной информации. Следствия предлагаемого механизма согласуются с известными результатами экспериментальных исследований. Понимание механизмов гиппокамп-зависимой памяти может быть полезным при направленном поиске препаратов для ослабления тех симптомов болезней Паркинсона и Альцгеймера, которые вызваны атрофией пирамидных нейронов в поле СА2.

Ключевые слова: поле СА2 гиппокампа, ядра гипоталамуса, синаптическая пластичность, ассоциации “объект–место”

DOI: 10.31857/S0044467721020106

Список литературы

  1. Силькис И.Г. Унифицированный постсинаптический механизм влияния различных нейромодуляторов на модификацию возбудительных и тормозных входов к нейронам гиппокампа (Гипотеза). Успехи физиол. наук. 2002. 33 (1): 40–56.

  2. Силькис И.Г. Особенности функционирования гиппокампальной формации при бодрствовании и парадоксальном сне. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2008. 58 (3): 261–275.

  3. Силькис И.Г. Участие трисинаптического гиппокампального пути в формировании нейронных отображений ассоциаций “объект–место” (аналитический обзор). Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2009. 59 (6): 645–661.

  4. Силькис И.Г. Иерархическая система обработки и хранения данных об ассоциациях “объект–место” в гиппокампе (Гипотеза). Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2011. 61 (1): 645–663.

  5. Силькис И.Г. Возможные механизмы влияния орексина на функционирование гиппокампа и пространственное обучение (аналитический обзор). Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2012. 62 (4): 389–400.

  6. Силькис И.Г. Механизмы взатиозависимого влияния префронтальной коры, гиппокампа и миндалины на функционирование базальных ганглиев и выбор поведения. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2014. 64 (1): 82–100.

  7. Силькис И.Г., Маркевич В.А. Возможные механизмы влияния супрамамиллярного ядра на функционирование зубчатой извилины и поля СА2 гиппокампа (роль растормаживания). Нейрохимия. 2020. 37 (4): 1–10.

  8. Acsady L., KamondiA., Sik A., Freund T., Buzsaki G. GABAergic cells are the major postsynaptic targets of mossy fibers in the rat hippocampus. J. Neurosci. 1998. 18 (9): 3386–3403.

  9. Adamowicz D.H., Roy S., Salmon D.P., Galasko D.R., Hansen L.A., Masliah E., Gage F.H. Hippocampal α-synuclein in dementia with Lewy bodies contributes to memory impairment and is consistent with spread of pathology. J. Neurosci. 2017. 37 (7): 1675–1684.

  10. Alexander G.M., Farris S., Pirone J.R., Zheng C., Colgin L.L., Dudek S.M. Social and novel contexts modify hippocampal CA2 representations of space. Nat. Commun. 2016. 7: 10300.

  11. Aranda L., Santín L.J., Begega A., Aguirre J.A., Arias J.L. Supramammillary and adjacent nuclei lesions impair spatial working memory and induce anxiolitic-like behavior. Behav. Brain Res. 2006. 167 (1): 156–164.

  12. Bartesaghi R., Migliore M., Gessi T. Input-output relations in the entorhinal cortex-dentate-hippocampal system: evidence for a non-linear transfer of signals. Neuroscience. 2006. 142 (1): 247–265.

  13. Benoy A., Dasgupta A., Sajikumar S. Hippocampal area CA2: an emerging modulatory gateway in the hippocampal circuit. Exp. Brain Res. 2018. 236 (4): 919–931.

  14. Berretta S., Benes F.M. A rat model for neural circuitry abnormalities in schizophrenia. Nat. Protoc. 2006. 1(2): 833–889.

  15. Boehringer R., Polygalov D., Huang A.J.Y., Middleton S.J., Robert V., Wintzer M.E., Piskorowski R.A., Chevaleyre V., McHugh T.J. Chronic loss of CA2 transmission leads to hippocampal hyperexcitability. Neuron. 2017. 94 (3): 642–655.

  16. Barker G.R., Warburton E.C. A Critical role for the nucleus reuniens in long-term, but not short-term associative recognition memory formation. J. Neurosci. 2018. 38 (13): 3208–3217.

  17. Barker G.R., Warburton E.C. Object-in-place associative recognition memory depends on glutamate receptor neurotransmission within two defined hippocampal-cortical circuits: a critical role for AMPA and NMDA receptors in the hippocampus, perirhinal, and prefrontal cortices. Cereb. Cortex. 2015. 25 (2): 472–481.

  18. Beffert U., Weeber E.J., Durudas A., Qiu S., Masiulis I., Sweatt J.D., Li W.P., Adelmann G., Frotscher M., Hammer R.E., Herz J. Modulation of synaptic plasticity and memory by reelin involves differential splicing of the lipoprotein receptor Apoer2. Neuron. 2005. 47 (4): 567–579.

  19. Botcher N.A., Falck J.E., Thomson A.M., Mercer A. Distribution of interneurons in the CA2 region of the rat hippocampus. Front. Neuroanat. 2014. 8: 104.

  20. Braak H., Braak E., Yilmazer D., de Vos R.A., Jansen E.N., Bohl J. Pattern of brain destruction in Parkinson’s and Alzheimer’s diseases. J. Neural. Transm. (Vienna). 1996. 103 (4): 455–490.

  21. Cassel J.C., Pereira de Vasconcelos A. Importance of the ventral midline thalamus in driving hippocampal functions. Prog. Brain Res. 2015. 219: 145–161.

  22. Cassel J.C., Pereira de Vasconcelos A., Loureiro M., Cholvin T., Dalrymple-Alford J.C., Vertes R.P. The reuniens and rhomboid nuclei: neuroanatomy, electrophysiological characteristics and behavioral implications. Prog. Neurobiol. 2013. 111: 34–52.

  23. Chen S., He L., Huang A.J.Y., Boehringer R., Robert V., Wintzer M.E., Polygalov D., Weitemier A.Z., Tao Y., Gu M., Middleton S.J., Namiki K., Hama H., Therreau L., Chevaleyre V., Hioki H., Miyawaki A., Piskorowski R.A., McHugh T.J.A hypothalamic novelty signal modulates hippocampal memory. Nature. 2020. 586 (7828): 270–274.

  24. Chevaleyre V., Piskorowski R.A. Hippocampal area CA2: an overlooked but promising therapeutic target. Trends Mol. Med. 2016. 22 (8): 645–655.

  25. Chevaleyre V., Siegelbaum S.A. Strong CA2 pyramidal neuron synapses define a powerful disynaptic cortico-hippocampal loop. Neuron. 2010. 66 (4): 560–572.

  26. Chiang M.C., Huang A.J.Y., Wintzer M.E., Ohshima T., McHugh T.J. A role for CA3 in social recognition memory. Behav. Brain Res. 2018. 354: 22–30.

  27. Cholvin T., Hok V., Giorgi L., Chaillan F.A., Poucet B. Ventral midline thalamus is necessary for hippocampal place field stability and cell firing modulation. J. Neurosci. 2018. 38 (1):158–172.

  28. Cilz N.I., Cymerblit-Sabba A., Young W.S. Oxytocin and vasopressin in the rodent hippocampus. Genes Brain Behav. 2019. 18 (1): e12535.

  29. Cui Z., Gerfen C.R., Young W.S. 3rd. Hypothalamic and other connections with dorsal CA2 area of the mouse hippocampus. J. Comp. Neurol. 2013. 521 (8): 1844–1866.

  30. Danielson N.B., Turi G.F., Ladow M., Losonczy A. In vivo imaging of dentate gyrus mossy cells in behaving mice. Neuron. 2017. 93 (3): 552–559.

  31. Dasgupta A., Baby N., Krishna K., Hakim M., Wong Y.P., Behnisch T., Soong T.W., Sajikumar S. Substance P induces plasticity and synaptic tagging/capture in rat hippocampal area CA2. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2017. 114 (41): E8741–E8749.

  32. Deller T., Drakew A., Frotscher M. Different primary target cells are important for fiber lamination in the fascia dentata: a lesson from reeler mutant mice. Exp. Neurol. 1999. 156 (2): 239–253.

  33. Dolleman-van der Weel M.J., Lopes da Silva F.H., Witter M.P. Interaction of nucleus reuniens and entorhinal cortex projections in hippocampal field CA1 of the rat. Brain Struct. Funct. 2017. 222 (5): 2421–2438.

  34. Drakew A., Deller T., Heimrich B., Gebhardt C., Del Turco D., Tielsch A., Förster E., Herz J., Frotscher M. Dentate granule cells in reeler mutants and VLDLR and ApoER2 knockout mice. Exp. Neurol. 2002. 176 (1): 12–24.

  35. Dudek S.M., Alexander G.M., Farris S. Rediscovering area CA2: unique properties and functions. Nat. Rev. Neurosci. 2016. 17 (2): 89–102.

  36. Eichenbaum H. Hippocampus: Cognitive processes and neural representations that underlie declarative memory. Neuron. 2004. 44 (1): 109–120.

  37. Eldridge L.L., Engel S.A., Zeineh M.M., Bookheimer S.Y., Knowlton B.J. A dissociation of encoding and retrieval processes in the human hippocampus. J. Neurosci. 2005. 25 (13): 3280–3286.

  38. Gisabella B., Cunningham M.G., Bolshakov V.Y., Benes F.M. Amygdala-dependent regulation of electrical properties of hippocampal interneurons in a model of schizophrenia. Biol. Psychiatry. 2009. 65 (6): 464–472.

  39. Goodsmith D., Chen X., Wang C., Kim S.H., Song H., Burgalossi A., Christian K.M., Knierim J.J. Spatial representations of granule cells and mossy cells of the dentate gyrus. Neuron. 2017. 93 (3): 677–690.

  40. Hashimotodani Y., Karube F., Yanagawa Y., Fujiyama F., Kano M. Supramammillary nucleus afferents to the dentate gyrus co-release glutamate and GABA and potentiate granule cell output. Cell Rep. 2018. 25 (10): 2704–2715.e4.

  41. Haukvik U.K., Tamnes C.K., Söderman E., Agartz I. Neuroimaging hippocampal subfields in schizophrenia and bipolar disorder: A systematic review and meta-analysis. J. Psychiatr. Res. 2018. 104: 217–226.

  42. Hitti F.L., Siegelbaum S.A. The hippocampal CA2 region is essential for social memory. Nature. 2014. 508 (7494): 88–92.

  43. Kesner R.P. Behavioral functions of the CA3 subregion of the hippocampus. Learn. Mem. 2007. 14 (11): 771–781.

  44. Kii I., Hirahara-Owada S., Yamaguchi M., Niwa T., Koike Y., Sonamoto R., Ito H., Takahashi K., Yokoyama C., Hayashi T., Hosoya T., Watanabe Y. Quantification of receptor activation by oxytocin and vasopressin in endocytosis-coupled bioluminescence reduction assay using nanoKAZ. Anal. Biochem. 2018. 549: 174–183.

  45. Klein M.M., Cholvin T., Cosquer B., Salvadori A., Le Mero J., Kourouma L., Boutillier A.L., Pereira de Vasconcelos A., Cassel J.C. Ventral midline thalamus lesion prevents persistence of new (learning-triggered) hippocampal spines, delayed neocortical spinogenesis, and spatial memory durability. Brain Struct. Funct. 2019. 224 (4): 1659–1676.

  46. Kohara K., Pignatelli M., Rivest A.J., Jung H.Y., Kitamura T., Suh J., Frank D., Kajikawa K., Mise N., Obata Y., Wickersham I.R., Tonegawa S. Cell type-specific genetic and optogenetic tools reveal hippocampal CA2 circuits. Nat. Neurosci. 2014. 17 (2): 269–279.

  47. Kubota Y., Kimura T., Hashimoto K., Tokugawa Y., Nobunaga K., Azuma C., Saji F., Murata Y. Structure and expression of the mouse oxytocin receptor gene. Mol. Cell. Endocrinol. 1996. 124 (1–2): 25–32.

  48. Lee S.H., Simons S.B., Heldt S.A., Zhao M., Schroeder J.P., Vellano C.P., Cowan D.P., Ramineni S., Yates C.K., Feng Y., Smith Y., Sweatt J.D., Weinshenker D., Ressler K.J., Dudek S.M., Hepler J.R. RGS14 is a natural suppressor of both synaptic plasticity in CA2 neurons and hippocampal-based learning and memory. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010. 107 (39): 16994–16998.

  49. Lee S.H., Marchionni I., Bezaire M., Varga C., Danielson N., Lovett-Barron M., Losonczy A., Soltesz I. Parvalbumin-positive basket cells differentiate among hippocampal pyramidal cells. Neuron. 2014. 82 (5): 1129–1144.

  50. Leitner F.C., Melzer S., Lütcke H., Pinna R., Seeburg P.H., Helmchen F., Monyer H. Spatially segregated feedforward and feedback neurons support differential odor processing in the lateral entorhinal cortex. Nat. Neurosci. 2016. 19 (7): 935–944.

  51. Lin Y.T., Hsieh T.Y., Tsai T.C., Chen C.C., Huang C.C., Hsu K.S. Conditional deletion of hippocampal CA2/CA3a oxytocin receptors impairs the persistence of long-term social recognition memory in mice. J. Neurosci. 2018. 38 (5): 1218–1231.

  52. Madusanka N., Choi H.K., So J.H., Choi B.K., Park H.G. One-year follow-up study of hippocampal subfield atrophy in alzheimer’s disease and normal aging. Curr. Med. Imaging Rev. 2019. 15 (7): 699–709.

  53. Mankin E.A., Diehl G.W., Sparks F.T., Leutgeb S., Leutgeb J.K. Hippocampal CA2 activity patterns change over time to a larger extent than between spatial contexts. Neuron. 2015. 85 (1): 190–201.

  54. Masurkar A.V., Tian C., Warren R., Reyes I., Lowes D.C., Brann D.H., Siegelbaum S.A. Postsynaptic integrative properties of dorsal CA1 pyramidal neuron subpopulations. J. Neurophysiol. 2020. 123 (3): 980–992.

  55. McKenna J.T., Vertes R.P. Afferent projections to nucleus reuniens of the thalamus. J. Comp. Neurol. 2004. 480 (2): 115–142.

  56. McHugh T.J., Jones M.W., Quinn J.J., Balthasar N., Coppari R., Elmquist J.K., Lowell B.B., Fanselow M.S., Wilson M.A., Tonegawa S. Dentate gyrus NMDA receptors mediate rapid pattern separation in the hippocampal network. Science. 2007. 317 (5834): 94–99.

  57. Meira T., Leroy F., Buss E.W., Oliva A., Park J., Siegelbaum S.A. A hippocampal circuit linking dorsal CA2 to ventral CA1 critical for social memory dynamics. Nat. Commun. 2018. 9 (1): 4163.

  58. Mercer A., Trigg H.L., Thomson A.M. Characterization of neurons in the CA2 subfield of the adult rat hippocampus. J. Neurosci. 2007. 27 (27): 7329–7338.

  59. Mishra R.K., Kim S., Guzman S.J., Jonas P. Symmetric spike timing-dependent plasticity at CA3-CA3 synapses optimizes storage and recall in autoassociative networks. Nat. Commun. 2016. 7: 11552.

  60. Myers C.E., Scharfman H.E. Pattern separation in the dentate gyrus: a role for the CA3 backprojection. Hippocampus. 2011. 21 (11): 1190–1215.

  61. Nasrallah K., Piskorowski R.A., Chevaleyre V. Inhibitory plasticity permits the recruitment of CA2 pyramidal neurons by CA3. eNeuro. 2015, 2 (4): 1–12.

  62. Nakanishi K., Saito H., Abe K. The supramammillary nucleus contributes to associative EPSP-spike potentiation in the rat dentate gyrus in vivo. Eur. J. Neurosci. 2001. 13 (4): 793–800.

  63. Nadel L., Moscovitch M. Hippocampal contributions to cortical plasticity. Neuropharmacology. 1998. 37 (4-5): 431–439.

  64. Nasrallah K., Therreau L., Robert V., Huang A.J.Y., McHugh T.J., Piskorowski R.A., Chevaleyre V. Routing hippocampal information flow through parvalbumin interneuron plasticity in area CA2. Cell Rep. 2019. 27 (1): 86–98. e3.

  65. Okuyama T., Kitamura T., Roy D.S., Itohara S., Tonegawa S. Ventral CA1 neurons store social memory. Science. 2016. 353 (6307): 1536–1541.

  66. Pagani J.H., Zhao M., Cui Z., Avram S.K., Caruana D.A., Dudek S.M., Young W.S. Role of the vasopressin 1b receptor in rodent aggressive behavior and synaptic plasticity in hippocampal area CA2. Mol. Psychiatry. 2015. 20 (4): 490–499.

  67. Pang C.C., Kiecker C., O’Brien J.T., Noble W., Chang R.C. Ammon’s horn 2 (CA2) of the hippocampus: a long-known region with a new potential role in neurodegeneration. Neuroscientist. 2019. 25 (2): 167–180.

  68. Peyron C., Tighe D.K., van den Pol A.N., de Lecea L., Heller H.C., Sutcliffe J.G., Kilduff T.S. Neurons containing hypocretin (orexin) project to multiple neuronal systems. J. Neurosci. 1998. 18 (23): 9996–10015.

  69. Piskorowski R.A., Chevaleyre V. Synaptic integration by different dendritic compartments of hippocampal CA1 and CA2 pyramidal neurons. Cell Mol. Life Sci. 2012. 69 (1): 75–88.

  70. Piskorowski R.A., Chevaleyre V. Memory circuits: CA2. Curr. Opin. Neurobiol. 2018. 52: 54–59.

  71. Piskorowski R.A., Nasrallah K., Diamantopoulou A., Mukai J., Hassan S.I., Siegelbaum S.A., Gogos J.A., Chevaleyre V. Age-dependent specific changes in area CA2 of the hippocampus and social memory deficit in a mouse model of the 22q11.2 deletion syndrome. Neuron. 2016. 89 (1): 163–176.

  72. Pujadas L., Gruart A., Bosch C., Delgado L., Teixeira C.M., Rossi D., de Lecea L., Martínez A., Delgado-García J.M., Soriano E. Reelin regulates postnatal neurogenesis and enhances spine hypertrophy and long-term potentiation. J. Neurosci. 2010. 30 (13): 4636–4649.

  73. Quet E., Majchrzak M., Cosquer B., Morvan T., Wolff M., Cassel J.C., Pereira de Vasconcelos A., Stéphan A. The reuniens and rhomboid nuclei are necessary for contextual fear memory persistence in rats. Brain Struct. Funct. 2020. 225 (3): 955–968.

  74. Raam T., McAvoy K.M., Besnard A., Veenema A.H., Sahay A. Hippocampal oxytocin receptors are necessary for discrimination of social stimuli. Nat. Commun. 2017. 8 (1): 2001.

  75. Resendez S.L., Namboodiri V.M.K., Otis J.M., Eckman L.E.H., Rodriguez-Romaguera J., Ung R.L., Basiri M.L., Kosyk O., Rossi M.A., Dichter G.S., Stuber G.D. Social stimuli induce activation of oxytocin neurons within the paraventricular nucleus of the hypothalamus to promote social behavior in male mice. J. Neurosci. 2020. 40 (11): 2282–2295.

  76. Robert V., Cassim S., Chevaleyre V., Piskorowski R.A. Hippocampal area CA2: properties and contribution to hippocampal function. Cell Tissue Res. 2018. 373 (3): 525–540.

  77. Rogers J.T., Rusiana I., Trotter J., Zhao L., Donaldson E., Pak D.T., Babus L.W., Peters M., Banko J.L., Chavis P., Rebeck G.W., Hoe H.S., Weeber E.J. Reelin supplementation enhances cognitive ability, synaptic plasticity, and dendritic spine density. Learn. Mem. 2011. 18 (9): 558–564.

  78. Rogers J.T., Weeber E.J. Reelin and apoE actions on signal transduction, synaptic function and memory formation. Neuron Glia Biol. 2008. 4 (3): 259–270.

  79. Roper J., O’Carroll A.M., Young W. 3rd, Lolait S. The vasopressin Avpr1b receptor: molecular and pharmacological studies. Version 2. Stress. 2011. 14 (1): 98–115.

  80. Rowland D.C., Weible A.P., Wickersham I.R., Wu H., Mayford M., Witter M.P., Kentros C.G. Transgenically targeted rabies virus demonstrates a major monosynaptic projection from hippocampal area CA2 to medial entorhinal layer II neurons. J. Neurosci. 2013. 33 (37): 14889–14898.

  81. Senzai Y. Function of local circuits in the hippocampal dentate gyrus-CA3 system. Neurosci. Res. 2019. 140: 43–52.

  82. Senzai Y., Buzsáki G. Physiological properties and behavioral correlates of hippocampal granule cells and mossy cells. Neuron. 2017. 93 (3): 691–704.

  83. Shinohara Y., Hosoya A., Yahagi K., Ferecskó A.S., Yaguchi K., Sík A., Itakura M., Takahashi M., Sik A., Tamamaki N., and Freund T.F. Complete axon arborization of a single CA3 pyramidal cell in the rat hippocampus, and its relationship with postsynaptic parvalbumin-containing interneurons. Eur. J. Neurosci. 1993. 5 (12): 1719–1728.

  84. Smith A.S., Williams Avram S.K., Cymerblit-Sabba A., Song J., Young W.S. Targeted activation of the hippocampal CA2 area strongly enhances social memory. Mol. Psychiatry. 2016. 21 (8): 1137–1144.

  85. Srinivas K.V., Buss E.W., Sun Q., Santoro B., Takahashi H., Nicholson D.A., Siegelbaum S.A. The dendrites of CA2 and CA1 pyramidal neurons differentially regulate information flow in the cortico-hippocampal circuit. J. Neurosci. 2017. 37 (12): 3276–3293.

  86. Stevenson E.L., Caldwell H.K. The vasopressin 1b receptor and the neural regulation of social behavior. Horm. Behav. 2012. 61 (3): 277–282.

  87. Stevenson E.L., Caldwell H.K. Lesions to the CA2 region of the hippocampus impair social memory in mice. Eur. J. Neurosci. 2014. 40 (9): 3294–3301.

  88. Takahashi J., Yamada D., Ueta Y., Iwai T., Koga E., Tanabe M., Oka J.I., Saitoh A. Oxytocin reverses Abeta-induced impairment of hippocampal synaptic plasticity in mice. Biochem Biophys. Res. Commun. 2020. 528 (1): 174–178.

  89. Tang X., Qin Y., Wu J., Zhang M., Zhu W., Miller M.I. Shape and diffusion tensor imaging based integrative analysis of the hippocampus and the amygdala in Alzheimer’s disease. Magn. Reson. Imaging. 2016. 34 (8): 1087–1099.

  90. Tomizawa K., Iga N., Lu Y.F., Moriwaki A., Matsushita M., Li S.T., Miyamoto O., Itano T., Matsui H. Oxytocin improves long-lasting spatial memory during motherhood through MAP kinase cascade. Nat. Neurosci. 2003. 6 (4): 384–390.

  91. Tzakis N., Holahan M.R. Social memory and the role of the hippocampal CA2 region. Front. Behav. Neurosci. 2019. 13: 233.

  92. Vertes R.P. PHA-L analysis of projections from the supramammillary nucleus in the rat. J. Comp. Neurol. 1992. 326 (4): 595–622.

  93. Vertes R.P. Interactions among the medial prefrontal cortex, hippocampus and midline thalamus in emotional and cognitive processing in the rat. Neuroscience. 2006. 142 (1): 1–20.

  94. Vertes R.P. Major diencephalic inputs to the hippocampus: supramammillary nucleus and nucleus reuniens. Circuitry and function. Prog. Brain Res. 2015. 219: 121–144.

  95. Vu T., Gugustea R., Leung L.S. Long-term potentiation of the nucleus reuniens and entorhinal cortex to CA1 distal dendritic synapses in mice. Brain Struct. Funct. 2020. 225 (6): 1817–1838.

  96. Vyleta N.P., Borges-Merjane C., Jonas P. Plasticity-dependent, full detonation at hippocampal mossy fiber–CA3 pyramidal neuron synapses. eLife. 2016. 5: e17977.

  97. Walsh D.A., Brown J.T., Randall A.D. Neurophysiological alterations in the nucleus reuniens of a mouse model of Alzheimer’s disease. Neurobiol. Aging. 2020. 88: 1–10.

  98. Weeber E.J., Beffert U., Jones C., Christian J.M., Forster E., Sweatt J.D., Herz J. Reelin and ApoE receptors cooperate to enhance hippocampal synaptic plasticity and learning. J. Biol. Chem. 2002. 277 (42): 39944–39952.

  99. Wintzer M.E., Boehringer R., Polygalov D., McHugh T.J. The hippocampal CA2 ensemble is sensitive to contextual change. J. Neurosci. 2014. 34 (8): 3056–3066.

  100. Wu Z., Autry A.E., Bergan J.F., Watabe-Uchida M., Dulac C.G. Galanin neurons in the medial preoptic area govern parental behaviour. Nature. 2014. 509 (7500): 325–330.

  101. Young W.S., Li J., Wersinger S.R., Palkovits M. The vasopressin 1b receptor is prominent in the hippocampal area CA2 where it is unaffected by restraint stress or adrenalectomy. Neuroscience. 2006. 143 (4): 1031–1039.

Дополнительные материалы отсутствуют.