Физиология растений, 2023, T. 70, № 7, стр. 836-845

Редкое растение Центральной Якутии Polygala sibirica L.: фитохимический профиль и получение морфогенной культуры in vitro

Ж. М. Охлопкова a*, М. П. Разгонова bc, Е. В. Кучарова a, П. С. Егорова d, К. С. Голохваст bef

a Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования Северо-Восточный федеральный университет имени М. К. Аммосова
Якутск, Россия

b Федеральное государственное бюджетное научное учреждение Федеральный исследовательский центр Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н.И. Вавилова (ВИР)
Санкт-Петербург, Россия

c Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования Дальневосточный федеральный университет, Передовая инженерная школа Институт биотехнологий, биоинженерии и пищевых систем
Владивосток, Россия

d Институт биологических проблем криолитозоны Сибирского отделения Российской академии наук
Якутск, Россия

e Федеральное государственное бюджетное научное учреждение Сибирский федеральный научный центр агробиотехнологий Российской академии наук
Краснообск, Россия

f Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования Национальный исследовательский Томский государственный университет, Национально-образовательный центр Передовая инженерная школа Агробиотек
Томск, Россия

* E-mail: zhm.okhlopkova@s-vfu.ru

Поступила в редакцию 01.10.2023
После доработки 02.11.2023
Принята к публикации 13.11.2023

Аннотация

Polygala sibirica L. (истод сибирский) – редкий и исчезающий вид растения, который занесен в Красную книгу Республики Саха (Якутия) по категории “3 в” как вид, имеющий узкую экологическую приуроченность к выходам известняковых горных пород. Впервые исследован фитохимический профиль надземной фитомассы истода сибирского, произрастающего в Центральной Якутии, и выполнена индукция культуры in vitro. Методами ВЭЖХ-МС/МС и тандемной масс-спектрометрии в метанольных экстрактах надземной фитомассы истода сибирского предположительно идентифицировано 74 соединения, из них 40 соединений идентифицировано впервые в пределах рода Polygala L., в том числе 22 полифенольных соединения, включая флавоны (изоформононетин, сирингетин, апигенин 7-О-глюкозид и др.), флавонолы (гербацетин, мирицетин и др.), флаван-3-олы (афзелехин, эпикатехин и др.), флаваноны (гесперитин, эриоцитрин), фенольная кислота и антоцианы. Получена первичная каллусная культура истода сибирского на основе листовых эксплантов интактных растений с изучением динамики роста сырой и сухой биомассы клеток. На основе каллусной ткани инициирован непрямой морфогенез с обильным побегообразованием. Таким образом, заложена основа для последующего размножения редкого растения P. sibirica с целью реинтродукции в условиях Якутского ботанического сада.

Ключевые слова: Polygala sibirica, ВЭЖХ–MС/MС, каллусная культура, полифенолы, растения Якутии, тандемная масс-спектрометрия, in vitro морфогенез

Список литературы

  1. Красная книга Республики Саха (Якутия). Т.1: Редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды растений и грибов / Отв. ред. Н.С. Данилова. Москва: Реарт, 2017. 412 с.

  2. Егорова А.А. Сосудистые растения Юго-Западной Якутии. Новосибирск: Наука, 2013. 203 с.

  3. Chen S.K., Li H., Chen B.Y. Flora of China. Beijing, China: Science Press, 1997. 195 p.

  4. Wu Z.Y., Li X.W. Yunnan Plant Annals. Beijing, China: Science Press, 1983. 287 p.

  5. Luo X.R. Practical color atlas of Chinese herbal medicine. Guangzhou, China: Guangdong Science and Technology Press, 1995. 16 p.

  6. Yu H.Z., Wu H. Studies on anti-snake venom activity of ethanol extract from Polygala sibirica L. var megalopha Fr. // Chin. J. Ethnomed. Ethnopharm. 2008. V. 17. P. 3.

  7. Wei Y.J., Zhou Q.J., Huang S.Y., Zhou J., Zhang J.M., Wan Y., Wu H. Extraction and purification of Polygala sibirica L. var megalopha Fr. Polysaccharides // J. Jiangsu Norm. Univ. Nat. Sci. Ed. 2014. V. 31. P. 60.

  8. Wan Y., Yu H.Z., Ye L., Zhang F.R., Wu H. Flavonol and xanthone derivatives from Polygala sibirica L. var megalopha Fr. // J. Southwest. Univ. 2006. V. 7. P. 51.

  9. Минаева В.Г. Лекарственные растения Сибири. Новосибирск: Наука. Сибирское отделение, 1991. 431 с.

  10. Макаров А.А. Лекарственные растения Якутии. Якутск: Бичик, 2001. 127 с.

  11. Борисова С.З. Степи Центральной Якутии: интродукционный очерк. Новосибирск: Наука, 2008. 96 с.

  12. Данилова Н.С. Результаты интродукции редких и эндемичных растений Якутии в Якутском ботаническом саду // Наука и образование. 2017. № 1. С. 97.

  13. Iapichino G. Improved micropropagation in Polygala myrtifolia // In vitro cellular and developmental biology – Plant. 2004. V. 40(1). P. 86. https://doi.org/10.1079/IVP2003478

  14. Georges D., Le Hir F. Multiplication in vitro d’une espèce menacée, endémique de l’île de La Martinique: Polygala antillensis Chodat, Polygalaceae // Acta Bot. Gallica. 2008. V. 155(4). P. 477. https://doi.org/10.1080/12538078.2008.10516127

  15. Victório C.P., Carriço J.B., Lage C.L.S. Polygala paniculata: a source of methyl salicylate produced through plant tissue culture // Rev. Ceres. 2011. V. 58(3). P. 269. https://doi.org/10.1590/S0034-737X2011000300003

  16. Yang G., Luo J., Mo Y.W., Chen H.F. Tissue culture and rapid propagation in vitro of Polygala fallax // Plant Physiol. J. 2016. V. 52(3). P. 349. https://doi.org/10.13592/j.cnki.ppj.2015.0688

  17. Nery L.A., Batista D.S., Rocha D.I., Felipe S.H.S., Queiroz M.da.S., Silva P.O., Ventrella M.C., Otoni W.C. Leaf development and anatomy of in vitro-grown Polygala paniculata L. are affected by light quality, gelling agents, and sucrose // Vegetos. 2021. V. 34. P. 19. https://doi.org/10.1007/s42535-021-00192-3

  18. Носов А.М. Методы оценки и характеристики роста культур клеток высших растений // Молекулярно-генетические и биохимические методы в современной биологии растений / Под ред. Вл.В. Кузнецова, В.В. Кузнецова, Г.А. Романова. Москва: Бином. Лаборатория знаний, 2012. С. 386.

  19. Wang F., Huang S., Chen Q., Hu Z., Li Z., Zheng P., Liu X., Li S., Zhang S., Chen J. Chemical characterisation and quantification of the major constituents in the Chinese herbal formula Jian-Pi-Yi-Shen pill by UPLC-Q-TOF-MS/MS and HPLC-QQQ-MS/MS // Phytochem. Anal. 2020. V. 31(6). P. 915. https://doi.org/10.1002/pca.2963

  20. Trifan A., Zengin G., Sinan K.I., Sieniawska E., Sawicki R., Maciejewska-Turska M., Skalikca-Wozniak K., Luca S.V. Unveiling the phytochemical profile and biological potential of five Artemisia species // Antioxidants. 2022. V. 11(5). P. 1017. https://doi.org/10.3390/antiox11051017

  21. Ikeya Y., Sugama K., Maruno M. Xanthone C-glycoside and acylated sugar from Polygala tenuifolia // Chem. Pharm. Bull. 1994. V. 42(11). P. 2305. https://doi.org/10.1248/cpb.42.2305

  22. Yin Y., Zhang K., Wei L., Chen D., Chen Q., Jiao M., Li X., Huang J., Gong Z., Kang N., Li F. The molecular mechanism of antioxidation of hiolisu oral liquid based on serum analysis and network analysis // Front Pharmacol. 2021. V. 12. P. 710976. https://doi.org/10.3389/fphar.2021.710976

  23. Belmehdi O., Bouyahya A., Jeko J., Cziaky Z., Zengin G., Sotko G., El Baaboua A., Senhaji N.S., Abrini J. Synergistic interaction between propolis extract, essential oils, and antibiotics against Staphylococcus epidermidis and methicillin resistant Staphylococcus aureus // Int. J. Second Metab. 2021. V. 8(3). P. 195. https://doi.org/10.21448/ijsm.947033

  24. Zengin G., Mahomoodally M.F., Sinan K.I., Ak G., Etienn-e O.K., Sharmeen J.B., Brunetti L., Leone S., Di Simone S.C., Recinella L., Chiavaroli A., Menghini L., Orlando G., Jekő J., Cziaky Z., Ferrante C. Chemical composition and biological properties of two Jatropha species: Different parts and different extraction methods // Antioxidants. 2021. V. 10(5). P. 792. https://doi.org/10.3390/antiox10050792

  25. Xu L.L., Xu J.J., Zhong K.R., Shang Z.P., Wang F., Wang R.F., Liu B. Analysis of non-volatile chemical constituents of Menthae haplocalycis herba by ultra-high performance liquid chromatography – high resolution mass spectrometry // Molecules. 2017. V. 22(10). P. 1756. https://doi.org/10.3390/molecules22101756

  26. Hamed A.R., El-Hawary S.S., Ibrahim R.M., Abdelmohsen U.R., El-Halawany A.M. Identification of chemopreventive components from halophytes belonging to Aizoaceae and Cactaceae through LC/MS bioassay guided approach // J. Chrom. Sci. 2021. V. 59(7). P. 618. https://doi.org/10.1093/chromsci/bmaa112

  27. Huang Y., Yao P., Leung K.W., Wang H., Kong X.P., Wang L., Dong T.T.X., Chen Y., Tsim K.W.K. The yin-yang property of Chinese medicinal herbs relates to chemical composition but not anti-oxidative activity: an illustration using spleen-meridian herbs // Front. Pharmacol. 2018. V. 9. P. 1304. https://doi.org.https://doi.org/10.3389/fphar.2018.01304

  28. Li T.-Z., Zhang W.-D., Yang G.-J., Liu W.-Y., Liu R.-H., Zhang C., Chen H.-S. New flavonol glycosides and new xanthone from Polygala japonica // J. Asian Nat. Prod. Res. 2006. V. 8(5). P. 401. https://doi.org/10.1080/10286020500172558

  29. Song Y.-L., Zhou G.-S., Zhou S.-X., Jiang Y., Tu P.-F. Polygalins D–G, four new flavonol glycosides from the aerial parts of Polygala sibirica L. (Polygalaceae) // Natural Product Research: Formerly Natural Product Letters. 2013. V. 27(13). P. 1220. https://doi.org/10.1080/14786419.2012.724412

  30. Huang Y.-J., Zhou L.-Y., Wang J.-M., Li Q., Geng Y.-Y., Liu H.-Y., Hua Y. Two New Flavonol Glycosides from Polygala sibirica L. var megalopha Fr. // Molecules. 2015. V. 20(12). P. 21494. https://doi.org/10.3390/molecules201219775

  31. Geng P., Sun J., Zhang M., Li X., Harnly J. M., Chen P. Comprehensive characterization of C-°glycosyl flavones in wheat (Triticum aestivum L.) germ using UPLC°-PDA°-ESI/HRMSn and mass defect filtering // J. Mass Spectrom. 2016, V. 51(10). P. 914. https://doi.org/10.1002/jms.3803

  32. Abu-Reidah I.M., Ali-Shtayeh M.S., Jamous R.M., Arraes-Roman D., Segura-Carretero A. HPLC–DAD–ESI-MS/MS screening of bioactive components from Rhus coriaria L. (Sumac) fruits // Food Chem. 2015. V. 166. P. 179. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2014.06.011

  33. Yin N.-W., Wang S.-X., Jia L.-D., Zhu M.-C., Yang J., Zhou B.-J., Yin J.-M., Lu K., Wang R., Li J.-N., Qu C.-M. Identification and characterization of major constituents in different-colored rapeseed petals by UPLC−HESI-MS/MS // Agricult. Food Chem. 2019. V. 67(40). P. 11053. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.9b05046

  34. El-Sayed M.A., Abbas F.A., Refaat S., El-Shafae A.M., Fikry E. UPLC-ESI-MS/MS profile of the ethyl acetate fraction of aerial parts of Bougainvillea “Scarlett O’Hara” cultivated in Egypt // Egypt. J. Chem. 2020. V. 64(2). P. 793. https://doi.org/10.21608/ejchem.2020.45694.2933

  35. Zapesochnaya G.G., Kurkin V.A., Shchavlinskii A.N. Flavonoids of the above-ground part of Rhodiola rosea. II. Structure of novel glycosides of herbacetin and gossypetin // Chem. Nat. Compd. 1985. V. 4. P. 496.

  36. Aabideen Z.U., Mumtaz M.W., Akhtar M.T., Mukhtar H., Raza S.A., Touqeer T., Saari N. Anti-obesity attributes; UHPLC-QTOF-MS/MS-based metabolite profiling and molecular docking insights of Taraxacum officinale // Molecules. 2020. V. 25(21). P. 4935. https://doi.org/10.3390/molecules25214935

  37. Chen Y., Cai X., Li G., He X., Yu X., Yu X., Xiao Q., Xiang Z., Wang C. Chemical constituents of radix Actinidia chinensis planch by UPLC-QTOF-MS // Biomed. Chromatogr. 2021. 35(7). e5103. https://doi.org/10.1002/bmc.5103

  38. Zhou Y.-H., Zhang S.-Y., Guo Q., Chai X.-Y., Jiang Y., Tu P.-F. Chemical investigation of the roots of Polygala sibirica L. // Chin. J. Nat. Med. 2014. V. 12(3). P. 225.

  39. Hassan W., Abdelaziz S., Yousef H. Chemical composition and biological activities of the aqueous fraction of Parkinsonea aculeata L. growing in Saudi Arabia // Arabian J. Chem. 2019. V. 12(3). P. 377. https://doi.org/10.1016/j.arabjc.2018.08.003

  40. Qin D., Wang Q., Li H., Jiang X., Fang K., Wang Q., Li B., Pan C., Wu H. Identification of key metabolites based on non-targeted metabolomics and chemometrics analyses provides insights into bitterness in Kucha (Camellia kucha (Chang et Wang) Chang) // Food Res. Int. 2020. V. 138 (Pt B). 109789. https://doi.org/10.1016/j.foodres.2020.109789

  41. Marcia Fuentes J.A., Lopez-Salas L., Borras-Linares I., Navarro-Alarcon M., Segura-Carretero A., Lozano-Sanchez J. Development of an innovative pressurized liquid extraction procedure by response surface methodology to recover bioactive compounds from Carao tree seeds // Foods. 2021. V. 10(2). P. 398. https://doi.org/10.3390/foods10020398

  42. Sobeh M., Mahmoud M.F., Abdelfattah M.A.O., Cheng H., El-Shazly A.M., Wink M. A proanthocyanidin-rich extract from Cassia abbreviata exhibits antioxidant and hepatoprotective activities in vivo // J. Ethnopharmacol. 2018. V. 213. P. 38. https://doi.org/10.1016/j.jep.2017.11.007

  43. Zhu Z.-W., Li J., Gao X.-M., Amponse E., Kang L.-Y., Hu L.-M., Zhang B.-L., Chang Y.-X. Simultaneous determination of stilbenes, phenolic acids, flavonoids and anthraquinones in Radix polygoni multiflori by LC-MS/MS // J. Pharm. Biomed. Anal. 2012. V. 62. P. 162. https://doi.org/10.1016/j.jpba.2011.11.002

  44. Razgonova M.P., Tekutyeva L.A., Podvolotskaya A.B., Stepochkina V.D., Zakharenko A.M., Golokhvast K.S. Zostera marina L.: supercritical CO2-extraction and mass spectrometric characterization of chemical constituents recovered from seagrass // Separations. 2022. V. 9(7). P. 182. https://doi.org/10.3390/separations9070182

  45. Songserm P., Klanrit P., Phetcharaburanin J., Thanonkeo P., Apiraksakorn J., Phomphrai K., Klanrot P. Antioxidant and anticancer potential of bioactive compounds from Rhinacanthus nasutus cell suspension culture // Plants. 2022. V. 11(15). P. 1994. https://doi.org/10.3390/plants11151994

  46. Ruiz A., Hermosín-Gutierrez I., Vergara C., von Baer D., Zapata M., Hitschfeld A., Obando L., Mardones C. Anthocyanin profiles in south Patagonian wild berries by HPLC-DAD-ESI-MS/MS // Food Res. Int. 2013. V. 51(2). P. 706. https://doi.org/10.1016/j.foodres.2013.01.043

  47. Ruiz A., Hermosín-Gutiérrez I., Mardones C., Vergara C., Herlitz E., Vega M., Dorau C., Winterhalter P., von Baer D. Polyphenols and antioxidant activity of calafate (Berberis microphylla) fruits and other native berries from Southern Chile // J. Agric. Food Chem. 2010. V. 58(10). P. 6081. https://doi.org/10.1021/jf100173x

  48. Oertel A., Matros A., Hartmann A., Arapitsas P., Dehmer K.J., Martens S., Mock H.P. Metabolite profiling of red and blue potatoes revealed cultivar and tissue specific patterns for anthocyanins and other polyphenols // Planta. 2017. V. 246(2). P. 281. https://doi.org/10.1007/s00425-017-2718-4

  49. Zhu Z., Guan Q., Koubaa M., Barba F.J., Roohenejad S., Cravotto G., Yang X., Li S., He J. HPLC-DAD-ESI-MS2 analytical profile of extracts obtained from purple sweet potato after green ultrasound-assisted extraction // Food Chem. 2017. V. 215. P. 391. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2016.07.157

  50. Mekam P.N., Martini S., Nguefack J., Tagliazucchi D., Stefani E. Phenolic compounds profile of water and ethanol extracts of Euphorbia hirta L. leaves showing antioxidant and antifungal properties // S. Afr. J. Bot. 2019. V. 127(3). P. 319. https://doi.org/10.1016/j.sajb.2019.11.001

  51. Wu Y., Xu J., He Y., Shi M., Han X., Li W., Zhang X., Wen X. Metabolic profiling of pitaya (Hylocereus polyrhizus) during fruit development and maturation // Molecules. 2019. V. 24(6). P. 1114. https://doi.org/10.3390/molecules24061114

  52. Ozarowski M., Piasecka A., Paszel-Jaworska A., Siqueira de A. Chaves D., Romaniuk A., Rybczynska M., Gryszczynska A., Sawikowska A., Kachlicki P., Mikolajczak P.L., Seremak-Mrozikiewicz A. Comparison of bioactive compounds content in leaf extracts of Passiflora incarnata, P. caerulea and P. alata and in vitro cytotoxic potential on leukemia cell lines // Braz. J. Pharmacol. 2018. V. 28(2). P. 179. https://doi.org/10.1016/j.bjp.2018.01.006

  53. Marston A., Hamburger M., Sordat-Diserens I., Msonthi J.D., Hostettmann K. Xanthones from Polygala nyikensis // Phytochemistry. 1993. V. 33(4). P. 809. https://doi.org/10.1016/0031-9422(93)85279-Z

  54. Ekeberg D., Flate P.-O., Eikenes M., Fongen M., Naess-Andresen C.F. Qualitative and quantitative determination of extractives in heartwood of Scots pine (Pinus sylvestris L.) by gas chromatography // J. Chromatogr. A. 2006. V. 1109(2). P. 267. https://doi.org/10.1016/j.chroma.2006.01.027

  55. Llorent-Martinez E.J., Spinola V., Gouveia S., Castilho P.C. HPLC-ESI-MSn characterization of phenolic compounds, terpenoid saponins, and other minor compounds in Bituminaria bituminosa // Ind. Crops Prod. 2015. V. 69. P. 80. https://doi.org/10.1016/j.indcrop.2015.02.014

  56. Sun L., Tao S., Zhang S. Characterization and quantification of polyphenols and triterpenoids in thinned young fruits of ten pear varieties by UPLC-Q TRAP-MS/MS // Molecules. 2019. V. 24(1). P. 159. https://doi.org/10.3390/molecules24010159

  57. Heffels P., Buhrle F., Schieber A., Weber F. Influence of common and excessive enzymatic treatment on juice yield and anthocyanin content and profile during bilberry (Vaccinium myrtillus L.) juice production // Eur. Food Res. Technol. 2017. V. 243. P. 59. https://doi.org/10.1007/s00217-016-2722-0

  58. Miyase T., Noguchi H., Chen X.-M. Sucrose esters and xanthone C-glycosides from the roots of Polygala sibirica // J. Nat. Prod. 1999. V. 62(7). P. 993. https://doi.org/10.1021/np990084t

  59. Zhou Y.-H., Zhang S.-Y., Guo Q., Chai X.-Y., Jiang Y., Tu P.-F. Chemical investigation of the roots of Polygala sibirica L. // Chin. J. Nat. Med. 2014. V. 12(3). P. 225. https://doi.org/10.1016/S1875-5364(14)60038-8

  60. Cheng M.-C., Li C.-Y., Ko H.-C., Ko F.-N., Lin Y.-L., Wu T.-S. Antidepressant principles of the roots of Polygala tenuifolia // J. Nat. Prod. 2006. V. 69(9). P. 1305. https://doi.org/10.1021/np060207r

  61. Han D., Chen C., Zhang C., Zhang Y., Tang X. Determination of mangiferin in rat plasma by liquid-liquid extraction with UPLC-MS/MS // J. Pharm. Biomed. Anal. 2010. V. 51(1). P. 260. https://doi.org/10.1016/j.jpba.2009.07.021

  62. Delgado-Pelayo R., Hornero-Mendez D. Identification and quantitative analysis of carotenoids and their esters from sarsaparilla (Smilax aspera L.) Berries // J. Agric. Food Chem. 2012. V. 60(33). P. 8225. https://doi.org/10.1021/jf302719g

  63. Zhang D., Miyase T., Kuroyanagi M., Umehara K., Noguchi H. Oligosaccharide polyesters from roots of Polygala glomerata // Phytochemistry. 1998. V. 47(1). P. 45. https://doi.org/10.1016/s0031-9422(97)00490-1

Дополнительные материалы

скачать ESM.zip
Приложение 1.
Таблица 1. Химические соединения, идентифицированные методом тандемной масс-спектрометрии из экстрактов надземной фитомассы Polygala sibirica, произрастающего в Центральной Якутии