Почвоведение, 2023, № 5, стр. 676-688

Почвенный микробиом в зоне воздействия выбросов горно-металлургического комбината Печенганикель (Мурманская область)

М. В. Корнейкова ab*, Д. А. Никитин c

a Российский университет дружбы народов
117198 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 6, Россия

b Институт проблем промышленной экологии Севера – обособленное подразделение ФИЦ КНЦ РАН
184209 Апатиты, Академгородок, 14а, Россия

c Почвенный институт им. В.В. Докучаева
119017 Москва, Пыжевский пер., 7, стр. 2, Россия

* E-mail: korneykova.maria@mail.ru

Поступила в редакцию 04.07.2022
После доработки 28.12.2022
Принята к публикации 28.12.2022

Аннотация

Проанализированы параметры микробиома Al–Fe-гумусовых подзолов на песчаной морене (Albic Podzols) по градиенту загрязнения соединениями меди, никеля и другими металлами на различном расстоянии (3, 16, 30, 50 км) от горно-металлургического комбината “Печенганикель” (Мурманская область). Проведена оценка запасов и структуры биомассы прокариот и грибов методом люминесцентной микроскопии; определено содержание копий рибосомальных генов микроорганизмов методом полимеразной цепной реакции в реальном времени; изучено таксономическое разнообразие и численность культивируемых почвенных микромицетов. Выявлено увеличение количества копий рибосомальных генов бактерий, архей и грибов вблизи источника выбросов по сравнению с удаленными участками. На всех участках наибольшее количество копий генов отмечено для бактерий от 3.21 × 1010 до 12 × 1010 копий генов/г почвы. Для грибов и архей их количество изменялось в пределах от 0.53 × 1010 до 1.59 × 1010 и от 0.55 × 1010 до 11.41 × 1010 копий генов/г почвы соответственно. Минимум рибосомальных генов всех групп микроорганизмов: археи, бактерии и грибы – выявлен в 50 км от комбината, а максимум – в 3–16 км от источника выбросов. Численность прокариот изменялась от 1.04 × 108 до 8.6 × 108 кл./г почвы, а биомасса – от 0.2 до 18.3 мкг/г почвы. Биомасса грибов варьировала от 122 до 572 мкг/г почвы. Отмечено существенное снижение биомассы всех групп микроорганизмов вблизи завода. Мицелий и споры грибов на всех участках преимущественно представлены мелкими формами диаметром 2–3 мкм. Длина грибного мицелия изменялась от 51.2 м/г вблизи комбината до 397 м/г на удаленных участках, при этом закономерностей в его распределении по градиенту загрязнения не выявлено. Отмечено сокращение разнообразия культивируемых почвенных микромицетов на уровне родов и вышестоящих таксонов по градиенту загрязнения выбросами завода. Выявлена смена структуры сообществ с полидоминантной (фоновый участок) на монодоминантную (вблизи завода). Вид Penicillium raistrickii доминировал на всех участках. В зоне 16 км от источника выбросов доминировали представители Aureobasidium pullulans и Trichoderma viride (16 км), темноокрашенные дрожжи Torula lucifuga (3 км). На фоновом участке к доминирующим относились представители порядков Mucorales и Umbelopsidales.

Ключевые слова: тяжелые металлы, бактерии, археи, микромицеты, биомасса микроорганизмов, количестве-нная ПЦР

Список литературы

  1. Благодатская Е.В., Пампура Т.В., Богомолова И.Н., Копцик Г.Н., Лукина Н.В. Влияние выбросов мeдно-никелевого комбината на микробные сообщества почв лесных биогеоценозов Кольского полуострова // Известия РАН. Сер. биологическая. 2008. № 2. С. 232–242.

  2. Вечерский М.В., Семенов М.В., Лисенкова А.А., Степаньков А.А. Метагеномика – новое направление в экологии // Известия РАН. Сер. биологическая. 2022. № 1. С. 70–81. https://doi.org/10.31857/S1026347022010152

  3. Глушакова А.М., Качалкин А.В., Чернов И.Ю. Особенности динамики эпифитных и почвенных дрожжевых сообществ в зарослях недотроги железконосной на перегнойно-глеевой почве // Почвоведение. 2011. № 8. С. 966–972.

  4. Горбунова Е.А., Терехова В.А. Тяжелые металлы как фактор стресса для грибов: проявление их действия на клеточном и организменном уровнях // Микология и фитопатология. 1995. № 29(4). С. 63–69.

  5. Добровольская Т.Г., Звягинцев Д.Г., Чернов И.Ю., Головченко А.В., Зенова Г.М., Лысак Л.В., Манучарова Н.А., Марфенина О.Е., Полянская Л.М., Степанов А.Л., Умаров М.М. Роль микроорганизмов в экологических функциях почв // Почвоведение. 2015. № 9. С. 1087–1096. https://doi.org/10.7868/S0032180X15090038

  6. Евдокимова Г.А., Корнейкова М.В., Мозгова Н.П., Редькина В.В. Микроорганизмы воздушной среды обитания по градиенту загрязнения от комбината “Печенганикель” к заповеднику “Пасвик” // Вестник Кольского научного центра РАН. 2012. № 3. С. 22–25.

  7. Евдокимова Г.А., Мозгова Н.П., Корнейкова М.В. Содержание и токсичность тяжелых металлов в почвах зоны воздействия газовоздушных выбросов комбината “Печенганикель” // Почвоведение. 2014. № 5. С. 625–625. https://doi.org/10.7868/S0032180X14050049

  8. Звягинцев Д.Г. Методы почвенной микробиологии и биохимии. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1991. С. 60.

  9. Иванова Е.А., Першина Е.В., Карпова Д.В., Тхакахова А.К., Железова А.Д., Рогова О.Б., Семенов М.В., Стифеев А.И., Никитин Д.А., Колганова Т.В., Андронов Е.Е. Прокариотные сообщества почвогрунтов отвалов Курской магнитной аномалии // Экологическая генетика. 2020. № 18(3). С. 331–342. https://doi.org/10.17816/ecogen17901

  10. Кадулин М.С., Копцик Г.Н. 2013. Эмиссия СО2 почвами в зоне влияния горно-металлургического комбината “Североникель” в Кольской Субарктике // Почвоведение. № 11. С. 1387–1387. https://doi.org/10.7868/S0032180X13110063

  11. Кашулина Г.М., Кубрак А.Н., Коробейникова Н.М. Кислотность почв в окрестностях медно-никелевого комбината “Североникель”, Кольский полуостров // Почвоведение. 2015. № 4. С. 486–486. https://doi.org/10.7868/S0032180X15040048

  12. Ковалева В.А., Денева С.В., Панюков А.Н. Микробиологические показатели почвы постагрогенного биогеоценоза в тундровой зоне // Вестник Института биологии Коми НЦ УрО РАН. 2016. № 4(198). С. 2–9. https://doi.org/10.31140/j.vestnikib.2016.4(198).1

  13. Копцик Г.Н., Копцик С.В., Смирнова И.Е. Альтернативные технологии ремедиации техногенных пустошей в Кольской Субарктике // Почвоведение. 2016. № 11. С. 1375–1391. https://doi.org/10.7868/S0032180X16090082

  14. Корнейкова М.В., Евдокимова Г.А., Лебедева Е.В., Чапоргина А.А. Комплексы микромицетов в воздухе антропогенно-загрязненных территорий Кольского полуострова // Микология и фитопатология. 2015. № 49(4). С. 218–225.

  15. Корнейкова М.В., Лебедева Е.В. Комплексы микроскопических грибов в лесных экосистемах в зоне воздействия выбросов медно-никелевых предприятий на Кольском полуострове // Проблемы лесной фитопатологии и микологии / IX Межд. конф., посвященная 90-летию со дня рожд. проф. Н.И. Федорова. Минск, 19–24 октября 2015 г. Минск. 2015. С. 98–101.

  16. Корнейкова М.В., Никитин Д.А., Долгих А.В., Сошина А.С. Микобиота почв города Апатиты (Мурманская область) // Микология и фитопатология. 2020. № 54(4). С. 264–277. https://doi.org/10.31857/S0026364820040078

  17. Корнейкова М.В., Никитин Д.А. Качественные и количественные характеристики почвенного микробиома в зоне воздействия выбросов Кандалакшского алюминиевого завода // Почвоведение. 2021. № 6. С. 725–734. https://doi.org/10.31857/S0032180X21060083

  18. Кузьменкова Н.В., Кошелева Н.Е., Асадулин Э.Э. Тяжелые металлы в почвах и лишайниках тундровой и лесотундровой зон (cеверо-запад Кольского полуострова) // Почвоведение. 2015. № 2. С. 244–244. https://doi.org/10.7868/S0032180X14100062

  19. Литвинов М.А. Определитель почвенных микроскопических грибов. Л.: Наука, 1967. 303 с.

  20. Никитин Д.А. Экологические особенности грибов Антарктиды // Микология и фитопатология. 2021. № 55(2). С. 79–104. https://doi.org/10.31857/S0026364821020070

  21. Никитин Д.А., Семенов М.В., Чернов Т.И., Ксенофонтова Н.А., Железова А.Д., Иванова Е.А., Хитров Н.Б., Степанов А.Л. Микробиологические индикаторы экологических функций почв (обзор) // Почвоведение. 2022. № 2. С. 1–16. https://doi.org/10.31857/S0032180X22020095

  22. Обухов А.Я., Ефремова Л.Л. Охрана и рекультивация почв, загрязненных тяжелыми металлами // Тяжелые металлы в окружающей среде и охрана природы. Мат-лы 2-й Всесоюз. конф. М., 1988. Ч. 1. С. 23.

  23. Одинцов П.Е., Караванова Е.И., Степанов А.А. Трансформация водорастворимых органических веществ подстилок подзолов фоновых и техногенных территорий Кольского полуострова // Почвоведение. 2018. № 8. С. 1022–1032. https://doi.org/10.1134/S0032180X18080099

  24. Плеханова И.О., Золотарева О.А., Тарасенко И.Д., Яковлев А.С. Оценка экотоксичности почв в условиях загрязнения тяжелыми металлами // Почвоведение. 2019. № 10. С. 1243–1258. https://doi.org/10.1134/S0032180X19100083

  25. Попов С.С., Попова Л.Ф., Малков А.В., Трофимова А.Н., Никитин Д.А. Оценка распределения тяжелых металлов в почвах о. Северный (Новая Земля) // Журн. Сиб. федер. ун-та. Биология. 2022. № 15(1). С. 128–141. https://doi.org/10.17516/1997-1389-0379

  26. Семенов М.В. Метабаркодинг и метагеномика в почвенно-экологических исследованиях: успехи, проблемы и возможности // Журн. общ. биол. 2019. № 80(6). С. 403–417. https://doi.org/10.1134/S004445961906006X

  27. Семенов М.В., Никитин Д.А., Степанов А.Л., Семенов В.М. Структура бактериальных и грибных сообществ ризосферного и внекорневого локусов серой лесной почвы // Почвоведение. 2019. № 3. С. 355–369. https://doi.org/10.1134/S0032180X19010131

  28. Трегубова П.Н., Копцик Г.Н., Степанов А.Л., Степанов А.А., Корнеечева М.Ю., Куприянова Ю.В. Влияние гуминовых препаратов на свойства деградированных почв техногенных пустошей // Бюл. Почв. ин-та им. В.В. Докучаева. 2019. № 97. С. 129–149. https://doi.org/10.19047/0136-1694-2019-97-129-149

  29. Фокина А.И., Дабах Е.В., Домрачева Л.И., Скугорева С.Г., Лялина Е.И., Ашихмина Т.Я., Зыкова Ю.Н., Леонова К.А. Методические подходы к химико-биологической диагностике состояния почв техногенно-преобразованных территорий // Почвоведение. 2018. № 5. С. 589–600. https://doi.org/10.7868/S0032180X18050088

  30. Шумилова Л.П., Куимова Н.Г., Терехова В.А., Александрова А.В. Разнообразие и структура комплексов микроскопических грибов в почвах города Благовещенска // Микология и фитопатология. 2014. № 48(4). С. 240–247.

  31. Abdu N., Abdullahi A.A., Abdulkadir A. Heavy metals and soil microbes. // Environ. Chem. Lett. 2017. V. 15(1). P. 65–84. https://doi.org/10.1007/s10311-016-0587-x

  32. Agarwal S.K. Heavy metal pollution. New Delhi: A.P.H. Publishing Corporation, 2009. 259 p.

  33. Alloway B.J. (Ed.). Heavy metals in soils: trace metals and metalloids in soils and their bioavailability. Springer Science & Business Media, 2012. V. 22. P. 597.

  34. Andronov E.E., Petrova S.N., Pinaev A.G., Pershina E.V., Rakhimgalieva S.Z., Akhmedenov K.M., Gorobets A.V., Sergaliev N.K. Analysis of the structure of microbial community in soils with different degrees of salinization using T-RFLP and real-time PCR techniques // Eurasian Soil Science. 2012. V. 45(2). P. 147–156. https://doi.org/10.1134/S1064229312020044

  35. Baker B.J., De Anda V., Seitz K.W., Dombrowski N., Santoro A.E., Lloyd K.G. Diversity, ecology and evolution of Archaea // Nature Microbiol. 2020. V. 5. P. 887–900. https://doi.org/10.1038/s41564-020-0741-x

  36. Bergauer K., Sintes E., van Bleijswijk J., Witte H., Herndl G.J. Abundance and distribution of archaeal acetyl-CoA/propionyl-CoA carboxylase genes indicative for putatively chemoautotrophic Archaea in the tropical Atlantic’s interior // FEMS Microbiology Ecol. 2013. V. 84(3). P. 461–473. https://doi.org/10.1111/1574-6941.12073

  37. Boyce K.J., Andrianopoulos A. Fungal dimorphism: the switch from hyphae to yeast is a specialized morphogenetic adaptation allowing colonization of a host // FEMS Microbiol. Rev. 2015. V. 39(6). P. 797–811. https://doi.org/10.1093/femsre/fuv035

  38. Domsch K.H., Gams W., Anderson T.H. Compendium of soil fungi / Ed. W. Gams. Eching: IHW-Verlag, 2007. 627 p.

  39. Ferris H., Tuomisto H. Unearthing the role of biological diversity in soil health. Soil Biol. Biochem. 2015. V. 85. P. 101–109. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2015.02.037

  40. Fierer N., Jackson J.A., Vilgalys R., Jackson R.B. Assessment of soil microbial community structure by use of taxon-specific quantitative PCR assays. Appl Environ Microbiol. 2005. V. 71(7). P. 4117–4120. https://doi.org/10.1128/AEM.71.7.4117-4120.2005

  41. Fokina N.V., Korneykova M.V., Redkina V.V., Myazin V.A., Sukhareva T.A. Biological activity and chemical properties of tundra soils of the Chukotka autonomous okrug in conditions of anthropogenic pollution // Eurasian Soil Science. 2022. V. 55. P. 45–55. https://doi.org/10.1134/S1064229322010045

  42. Frąc M., Hannula S.E., Bełka M., Jędryczka M. Fungal biodiversity and their role in soil health // Front. Microbiol. 2018. V. 9. P. 707. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00707

  43. Garrett S.D. Soil fungi and soil fertility: an introduction to soil mycology. Elsevier, 2016. 147 p.

  44. Glöckner F.O., Yilmaz P., Quast C., Gerken J., Beccati A., Ciuprina A., Brunsa G., Yarzac P., Pepliesc J., Westram R., Ludwig W. 25 years of serving the community with ribosomal RNA gene reference databases and tools // J. Biotechnology. 2017. V. 261. P. 169–176. https://doi.org/10.1016/j.jbiotec.2017.06.1198

  45. Gube M. Fungal molecular response to heavy metal stress / Biochem. and molecular biology. Springer, 2016. P. 47–68. https://doi.org/10.1007/978-3-319-27790-5_4

  46. Ji X., Abakumov E., Polyakov V. Assessments of pollution status and human health risk of heavy metals in permafrost-affected soils and lichens: A case-study in Yamal Peninsula, Russia Arctic // Human and Ecolog. Risk Assessment. 2019. V. 25(8). P. 2142–2159. https://doi.org/10.1080/10807039.2018.1490887

  47. Korneykova M., Nikitin D.A., Myazin V.A. Qualitative and quantitative characteristics of soil microbiome of Barents Sea coast, Kola Peninsula // Microorganisms. 2021. V. 9(10). P. 2126. https://doi.org/10.3390/microorganisms9102126

  48. Korneykova M.V., Vasenev V.I., Nikitin D.A., Dolgikh A.V., Soshina A.S., Myazin V.A., Nakhaev M.R. Soil microbial community of urban green infrastructures in a polar city // Urban Ecosystems. 2022. P. 1–17. https://doi.org/10.1007/s11252-022-01233-8

  49. Masindi V., Muedi K.L. Environmental contamination by heavy metals // Heavy Metals. 2018. P. 115–132.

  50. Olsen R.A., Hovland J. Fungal Flora and Activity in Norway Spruce Needle Litter: Report. Ås: Agricultural University of Norway, 1985.

  51. Pal A., Bhattacharjee S., Saha J., Sarkar M., Mandal P. Bacterial survival strategies and responses under heavy metal stress: A comprehensive overview // Critical Rev. Microbiol. 2022. V. 48(3). P. 327–355. https://doi.org/10.1080/1040841X.2021.1970512

  52. Riaz M., Kamran M., Fang Y., Wang Q., Cao H., Yang G., Deng L., Wang Y., Zhou Y., Anastopoulos I., Wang X. Arbuscular mycorrhizal fungi-induced mitigation of heavy metal phytotoxicity in metal contaminated soils: a critical review // J. Hazard. Materials. 2021. V. 402. P. 123919. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2020.123919

  53. Schmidt N.M., Hardwick B., Gilg O., Høye T.T., Krogh P.H., Meltofte H., Michelsen A., Mosbacher J.B., Raundrup K., Reneerkens J., Stewart L., Wirta H., Roslin T. Interaction webs in arctic ecosystems: Determinants of arctic change? // Ambiol. 2017. V. 46. P. 12–25. https://doi.org/10.1007/s13280-016-0862-x

  54. Seelmann C.S., Willistein M., Heider J., Boll M. Tungstoenzymes: occurrence, catalytic diversity and cofactor synthesis // Inorganics. 2020. V. 8(8). P. 44. https://doi.org/10.3390/inorganics8080044

  55. Seifert K.A., Gams W. The genera of Hyphomycetes – 2011 update // Persoonia: Molecular Phylogeny and Evolution of Fungi. 2011. V. 27. P. 119. https://doi.org/10.3767/003158511X617435

  56. Singh S., Pandey S., Chaudhary H.S. Actinomycetes: tolerance against heavy metals and antibiotics // Int. J. Bioassays. 2014. V. 3. P. 3376–3383.

  57. Sun W., Cheng K., Sun K.Y., Ma X. Microbially mediated remediation of contaminated sediments by heavy metals: a critical review // Current Poll. Rep. 2021. V. 7(2). P. 201–212. https://doi.org/10.1007/s40726-021-00175-7

  58. Van Elsas J.D., Hartmann A., Schloter M., Trevors J.T., Jansson J.K. The bacteria and archaea in soil // Modern Soil Microbiol. CRC Press, 2019. P. 49–64.

  59. Yu Y., Lee C., Hwang S. Analysis of community structures in anaerobic processes using a quantitative real-time PCR method. Water Sci. Technol. 2005. V. 52. P. 85–91. https://doi.org/10.2166/wst.2005.0502

Дополнительные материалы отсутствуют.