Прикладная биохимия и микробиология, 2023, T. 59, № 3, стр. 260-274

Взаимосвязь состава корневых экссудатов и эффективности взаимодействия растений пшеницы с микроорганизмами

А. И. Шапошников 1, А. А. Белимов 1*, Т. С. Азарова 1, О. К. Струнникова 1, Н. А. Вишневская 1, Н. И. Воробьев 1, О. С. Юзихин 1, Л. А. Беспалова 2, И. А. Тихонович 1

1 Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии
196608 Санкт-Петербург, Россия

2 Национальный центр зерна им. П.П. Лукьяненко, Центральная Усадьба КНИИСХ
350012 Краснодарский край, Краснодар, Россия

* E-mail: belimov@rambler.ru

Поступила в редакцию 15.12.2022
После доработки 09.01.2023
Принята к публикации 10.01.2023

Аннотация

Корни растений выделяют в ризосферу различные органические вещества, которые являются источником питания для микроорганизмов и во многом определяют характер растительно-микробных взаимодействий. У десяти современных сортов пшеницы был определен состав основных фракций корневых экссудатов: аминокислоты, органические кислоты и сахара. Выявлены достоверные качественные и количественные различия между сортами по отдельным компонентам экссудатов, которые обуславливали особенности кластеризации сортов по данному признаку. Обнаружены взаимосвязи между экссудацией и эффективностью взаимодействия растений с ростостимулирующей ризобактерией Pseudomonas fluorescens SPB2137 и фитопатогенным грибом Fusarium culmorum 30 в лабораторных системах, а также с устойчивостью сортов к заболеваниям в полевых условиях. Численность P. fluorescens SPB2137 в корневой зоне положительно коррелировала с количеством многих, выделяемых корнями аминокислот, а также мальтозы. Стимулирующий эффект ризобактерий на рост корней положительно коррелировал с количеством выделяемой глюкозы и мелибиозы. Взаимосвязи между характером корневой экссудации и колонизацией корней или поражаемостью сортов F. culmorum 30 не обнаружено. Проведён анализ корреляций между заболеваемостью сортов пшеницы в полевых условиях и интенсивностью экссудации определённых веществ, а также с индексом биокомпозиции экссудации аминокислот. Обсуждается роль компонентов корневых экссудатов в формировании эффективных растительно-микробных систем.

Ключевые слова: Fusarium, корневые экссудаты, микробно-растительные взаимодействия, Pseudomonas, пшеница, ризосфера, симбиоз, Triticum, экзометаболиты

Список литературы

  1. Byerlee D., Moya P. Impacts of International Wheat Breeding Research in the Developing World, 1966–1990. / Eds. P.W. Heisey, M.A. Lantican, and H.J. Dubin. International Maize and Wheat Improvement Center (CIMMYT), D.F., Mexico, 1993. 87 p.

  2. Pingali P. // PNAS. 2012. V. 109. № 31. P. 12302–12308.

  3. Raeboline A. Nelson L.E., Ravichandran K., Antony U. // J. Ethnic Foods. 2019. V. 6. Article 8. https://doi.org/10.1186/s42779-019-0011-9

  4. Pearce S. // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. № 2. P. 157–160.

  5. Sharma R.C., Morgounov A., Akin B., Bespalova L., Lang L., Litvinenko M., et al. // Crop Sci. 2014. V. 54. № 6. P. 2469–2480.

  6. Li S., Zhang C., Li J., Yan L., Wang N., Xia L. // Plant Commun. 2021. V. 2. № 4. P. 100211.

  7. Elkoca E., Turan M., Donmez M.F. // J. Plant Nutr. 2010. V. 33. P. 2104–2119.

  8. Vessey J.K. // Plant Soil. 2003. V. 255. P. 571–586.

  9. Ryan P.R., Dessaux Y., Thomashow L.S., Weller D.M. // Plant Soil. 2009. V. 321. P. 363–383.

  10. Кожемяков А.П., Белоброва С.Н., Орлова А.Г. // Сельскохозяйственная биология. 2011. № 3. С. 112–115.

  11. Chandran H., Meena M., Swapnil P. // Sustainability. 2021. V. 13. Article 10986. https://doi.org/10.3390/su131910986

  12. Beneduzi A., Ambrosini A., Passaglia L.M.P. // Genet. Mol. Biol. 2012. V. 35. P. 1044–1051.

  13. Chaluvadi S., Bennetzen J.L. // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. Aricle 1183. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01183

  14. Kudoyarova G., Arkhipova T., Korshunova T., Bakaeva M., Loginov O., Dodd I.C. // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. Article 1368. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.01368

  15. Mohanram S., Kumar P. // Ann. Microbiol. 2019. V. 69. P. 307–320.

  16. Weller D.M., Thomashow L.S. // Molecular Ecology of Rhizosphere Microorganisms. /Eds. O’Gara F., Dowling D.N., Boesten B. Weinheim, New York: VCH Publisher Inc., 1994. P. 1–18.

  17. Whipps J.M. // J. Exp. Bot. 2001. V. 52. P. 487–511.

  18. Belimov A., Kojemiakov, A., Chuvarliyeva C. // Plant Soil. 1995. V. 173. P. 29–37.

  19. Lugtenberg B., Kamilova F. // Annu. Rev. Microbiol. 2009. V. 63. P. 541–556.

  20. Bürgmann H., Meier S., Bunge M., Widmer F., Zeyer J. // Environ. Microbiol. 2005. V. 7. P. 1711–1724.

  21. Lugtenberg B.J.J., Dekkers L., Bloemberg G.V. // Annu. Rev. Phytopathol. 2001. V.39. P. 461–490.

  22. Кравченко Л.В., Азарова Т.С., Леонова–Ерко Е.И., Шапошников А.И., Макарова Н.М., Тихонович И.А. // Микробиология. 2003. Т. 72. № 1. С. 48–53.

  23. de Werra P., Huser A., Tabacchi R., Keel C., Maurhofer M. // Appl. Environ. Microbiol. 2011. V. 77 № 8. P. 2807–2812.

  24. Lynch J.M., Whipps J.M. // Plant Soil. 1990. V. 129. P. 1–10.

  25. Bais H.P., Weir T.L., Perry L.G., Gilroy S, Vivanco J.M. // Ann. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 233–266.

  26. de Weert S., Vermeiren H., Mulders I.H.M., Kuiper I., Hendrickx N., Bloemberg G.V., Vanderleyden J., De Mot R., Lugtenberg B.J.J. // Mol. Plant-Microbe Interact. 2002. V. 15. P. 1173–1180.

  27. Rudrappa T., Czymmek K.J., Pare P.W., Bais H.P. // Plant Physiol. 2008. V. 148. P. 1547–1556.

  28. Ling N., Raza W., Ma J., Huang Q., Shen Q. // Eur. J. Soil Biol. 2011. V. 47. P. 374–379.

  29. Tan S., Yang C., Mei X., Shen S., Raza W., Shen Q., Xu Y. // Appl. Soil Ecol. 2013. V. 64. P. 15–22.

  30. Ren L., Huo H., Zhang F., Hao W., Xiao L., Dong C., Xu G. // Plant Signal. Behav. 2016. V. 11. № 6. Article e1187357. https://doi.org/10.1080/15592324.2016.1187357

  31. Perry L.G, Alford E.R., Horiuchi J., Paschke M., Vivanco J.M. // The Rhizosphere (Second Edition). / Eds. Pinton, R., Varanini, Z., Nannipieri P. Boca Raton, FL: CRC Press, 2007. P. 297–330.

  32. Broeckling C.D., Broz A.K., Bergelson J., Manter D.K., Vivanco J.M. // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. № 3. P. 738–744.

  33. Кравченко Л.В., Шапошников А.И., Макарова Н.М., Азарова Т.С., Львова К.А., Костюк И.И., Ляпунова О.А., Тихонович И.А. // Физиология растений. 2011. Т. 58. № 5. С 1–6.

  34. Stringlis I.A., Yu K., Feussner K., de Jonge R., Van Bentum S., Van Verk M.C., Berendsen R.L., Bakker P.A.H.M., Feussner I., Pieterse C.M.J. // PNAS. 2018. V. 115. № 22. P. E5213–E5222.

  35. Cotton T.E.A., Pe’triacq P., Cameron D.D., Meselmani M.A., Schwarzenbacher R., Rolfe S.A., Ton J. // ISME J. 2019. V. 13. P. 1647–1658.

  36. Huang A.C, Jiang T., Liu Y.X., Bai Y.C., Reed J., Qu B., Goossens A., Nützmann H.W., Bai Y., Osbourn A. // Science. 2019. V. 364. № 6440. eaau6389. https://doi.org/10.1126/science.aau6389

  37. Prudence S.M., Newitt J.T., Worsley S.F., Macey M.C., Murrell J.C., Lehtovirta–Morley L.E., Hutchings M.I. // Environ. Microbiome. 2021. V. 16. Article 12.https://doi.org/10.1186/s40793-021-00381-2

  38. Shi J.B., Gong X.Y., Khashi u Rahman M., Tian Q., Zhou X.G., Wu F.Z. // Plant Soil Environ. 2021. V. 67. P. 721–728.

  39. Owens A.G., Jones D.L. // Soil Biol. Biochem. 2001. V. 33. P. 651–657.

  40. Chen S., Waghmode T.R., Sun R., Kuramae E.E., Hu C., Liu B. // Microbiome. 2019. V. 7. Article 136. https://doi.org/10.1186/s40168-019-0750-2

  41. Hu L., Robert C.A.M., Cadot S., Zhang X., Ye M., Li B., Manzo D., Chervet N., Steinger T., van der Heijden M.G.A., Schlaeppi K., Erb M. // Nat. Commun. 2018. V. 9. Article 2738. https://doi.org/10.1038/s41467-018-05122-7

  42. Belimov A.A., Dodd I.C., Safronova V.I., Shaposhnikov A.I., Azarova T.S., Makarova N.M., Davies W.J., Tikhonovich I.A. // Ann. Appl. Biol. 2015. V. 167. P. 11–25.

  43. Phillips D.A., Fox T.C., King M.D., Bhuvaneswari T.V., Teuber L.R. // Plant Physiol. 2004. V. 136. P. 2887–2894.

  44. Kawasaki A., Dennis P.G., Forstner C., Raghavendra A.K.H., Mathesius U., Richardson A., Delhaize E., Gilliham M., Watt M., Ryan P.R. // Plant Physiol. 2021. V. 187. P. 2279–2295.

  45. Yahya M., Islam E.U., Rasul M., Farooq I., Mahreen N., Tawab A., Irfan M., Rajput L., Amin I., Yasmin S. // Front. Microbiol. 2021. V. 12. Article 744094. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.744094

  46. Sasse J., Martinoia E., Northen T. // Trends Plant Sci. 2018. V. 25. № 1. P. 25–41.

  47. Tsunoda T., van Dam N.M. // Pedobiologia. 2017. V. 65. P. 58–67.

  48. Pang Z., Chen J., Wang T., Gao C., Li Z., Guo L., Xu J., Cheng Y. // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. Article 621276. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.621276

  49. Кравченко Л.В., Макарова Н.М., Азарова Т.С., Проворов Н.А., Тихонович И.А. // Микробиология. 2002. Т. 71. № 4. С. 521–525.

  50. Струнникова О.К., Шахназарова В.Ю., Вишневская Н.А, Ручий А.С, Чижевская Е.П. // Микология и фитопатология. 2013. Т. 47. № 3. С. 196–203.

  51. Мэгарран Э. Экологическое разнообразие и его измерение. М.: Мир, 1992. 184 с.

  52. Городничев Р.М., Пестрякова Л.А., Ушницкая Л.А., Левина С.Н., Давыдова П.В. Методы экологических исследований. Основы статистической обработки данных: учебно-методическое пособие. Якутск: Издательский дом СВФУ, 2019. 94 с.

  53. Мандельброт Б. Фрактальная геометрия природы. М.: Институт компьютерных исследований, 2002. 656 с.

  54. Сергеев А.П., Тарасов Д.А. Введение в нейросетевое моделирование: учебное плобие Екатеринбург: Изд-во Уральского университета, 2017. 128 с.

  55. Гудфеллоу Я., Бенджио И., Курвилль А. Глубокое обучение. М.: ДМК Пресс, 2018. 652 с.

  56. Naher U.A., Radziah O., Halimi M.S., Shamsuddin Z.H., Mohd Razi I. // Res. J. Microbiol. 2008. V. 3. P. 580–587.

  57. Кузмичева Ю.В., Шапошников А.И., Азарова Т.С., Петрова С.Н., Наумкина Т.С., Борисов А.Ю., Белимов А.А. и др. // Физиология растений. 2014. Т. 61. № 1. С. 121–128.

  58. Inceoglu Ö., Salles J.F., van Elsas J.D. // Microb. Ecol. 2012. V. 63. P. 460–470.

  59. Kuzmicheva Y.V., Shaposhnikov A.I., Petrova S.N., Makarova N.M., Tychinskaya I.L., Puhalsky J.V. et al. // Plant Soil. 2017. V. 419. P. 83–96.

  60. Шапошников А.И., Моргунов А., Акин Б., Макарова Н.М., Белимов А.А., Тихонович И.А. // Сельскохозяйственная биология. 2016. Т. 51. № 1. С. 58–78.

  61. Beleggia R., Rau D., Laidò G., Platani C., Nigro F., Fragasso M., De Vita P., Scossa F., Fernie A.R., Nikoloski Z., Papa R. // Mol. Biol. Evol. 2016. V 33. P. 1740–1753.

  62. Iannucci A., Fragasso M., Beleggia R., Nigro F., Papa R. // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. Article 2124.https://doi.org/10.3389/fpls.2017.02124

  63. Qu Q., Li Y., Zhang Z., Cui H., Zhao Q., Liu W., Lu T., Qian H. // J. Hazard Mater. 2021. V. 411. Article 125137. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2021.125137

  64. O’Neal L., Vo L., Alexandre G. // Appl. Environ. Microbiol. 2020. V. 86. № 15. Article e01026-20. https://doi.org/10.1128/AEM.01026-20

  65. Цавкелова Е.А., Климова С.Ю., Чердынцева Т.А., Нетрусов Л.И. // Прикл. биохимия и микробиология. 2006. Т. 42. № 2. С. 133–143.

  66. Patten C.L., Blakney A.J., Coulson T.J. // Crit. Rev. Microbiol. 2013. V. 39. № 4. P. 395–415.

  67. Сырова Д.С., Шапошников А.И., Юзихин О.С., Белимов А.А. // Прикл. биохимия и микробиология. 2022. Т. 58. № 1. С. 3–22.

  68. Glick B.R., Biljana T., Czarny J., Cheng Z., Duan J., McConkey B. // Crit. Rev. Plant Sci. 2007. V. 26. P. 227–242.

  69. Богатых Б.А. Фрактальная природа живого: системное исследование биологической эволюции и природы сознания. М.: Книжный дом “ЛИБЕКОМ”, 2012. 256 с.

  70. Мандельброт Б. Фрактальная геометрия природы. М.: Институт компьютерных исследований, 2002. 656 с.

  71. Гафаров Ф.М., Галимянов А.Ф. Искусственные нейронные сети и приложения: учебное пособие. Казань: Изд-во Казанского университета, 2018. 121 с.

  72. Воробьев Н.И., Селина М.В. // Пермский аграрный вестник. 2021. № 4(36). С. 92–99.

  73. Keller B., Wicker T., Krattinger S.G. // Annu. Rev. Phytopathol. 2018. V. 56. P. 67–87.

  74. Wulff B.B., Krattinger S.G. // Curr. Opin. Biotechnol. 2022. V. 73. P. 270–275.

  75. Dracatos P.M., Haghdoust R., Singh D., Park R.F. // New Phytol. 2018 V. 218. № 2. P. 453–462.

  76. Проворов Н.А., Тихонович И.А., Ворорбьев Н.И. // Генетика. 2016. Т. 52. № 2. С. 137–145.

  77. Rengel Z. // Plant Soil. 2002. V. 245. P. 59–70.

  78. Wang J., Li R., Zhang H., Wei G., Li Z. // BMC Microbiol. 2020. V. 20. Article 38. https://doi.org/10.1186/s12866-020-1708-z

Дополнительные материалы отсутствуют.