1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Прикладная биохимия и микробиология
  4. T. 59, № 3, 2023

Прикладная биохимия и микробиология, 2023, T. 59, № 3, стр. 219-234

РНК-интерференция в защите растений от грибной и оомицетной инфекции

И. В. Максимов 1, *, М. Ю. Шеин 1, Г. Ф. Бурханова 1

1 Институт биохимии и генетики – обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного научного учреждения Уфимский федеральный исследовательский центр РАН
450054 Уфа, Россия

* E-mail: igor.mak2011@yandex.ru

Поступила в редакцию 28.07.2022
После доработки 02.09.2022
Принята к публикации 09.01.2023

Аннотация

Фитопатогенные грибы представляют угрозу продовольственной безопасности, ограничивая биологический потенциал сельскохозяйственных культур и снижая качество получаемой продукции. На современном этапе разрабатываются методы защиты растений, основанные на естественном системном и клеточном фитоиммунитете, где особое место занимает уникальный механизм, описываемый термином “РНК-интерференция” (РНКи). Природный механизм РНКи, обеспечивая регуляцию экспрессии генов-мишеней гомологически зависимым образом с вовлечением белкового комплекса, обозначенного как RISC (RNA-induced silencing complex — РНК-индуцируемый сайленсинговый комплекс), с одной стороны защищает растения от патогенов, но с другой – патогены используют его как фактор вирулентности. Описаны случаи двустороннего обмена малых РНК между растениями и поражающими их грибными патогенами посредством внеклеточных везикул. В обзоре обсуждается роль малых РНК, а также белков DCL, AGO и RdR в ответе растений на инфицирование патогенными грибами и оомицетами и перспективы использования механизма РНКи при создании экологически безопасных, современных препаратов для защитных мероприятий.

Ключевые слова: РНК-интерференция, фитоиммунитет

Список литературы

  1. Fire A.Z. // Cell Death Differ. 2007. V. 14. P. 1998–2012.

  2. Romano N., Macino G. // Mol. Microbiol. 1992. V. 6. P. 3343–3353.

  3. Schuurs T.A., Schaeffer E.A., Wessels J.G. // Genetics. 1997. V. 147. P. 589–596.

  4. Hamada W., Spanu P.D. // Mol. Gen. Genet. 1998. V. 259. P. 630–638.

  5. Jorgensen R.A., Cluster P.D., English J., Que Q., Napoli C.A. // Plant Mol. Biol. 1996. V. 31. № 5. P. 957–973.

  6. Yang L., Mu X., Liu C., Cai J., Shi K., Zhu W., Yang Q. // J. Integr. Plant Mol. Biol. 2015. V. 57. № 12. P. 1078–1088.

  7. Huang C.Y., Wang H., Hu P., Hamby R., Jin H. // Cell Host Microbe. 2019. V. 26. № 2. P. 173–182.

  8. Wang J., Mei J., Ren G. // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. Art. 360.

  9. Dutta S, Kumar D, Jha S, Prabhu K.V., Kumar M., Mukhopadhyay K. // Planta. 2017. V. 246. № 5. P. 939–957.

  10. Navarro L., Jay F., Nomura K., He S.Y., Voinnet O. // Science. 2008. V. 321. № 5891. P. 964–967.

  11. Katiyar-Agarwal S., Jin H. // Annu Rev Phytopathol. 2010. V. 48. P. 225–246.

  12. Zhang T., Zhao J.H., Fang Y.Y., Guo H.S., Jin Y. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 5. Art. 2742.

  13. Tao Z., Liu H., Qiu D., Zhou Y., Li X., Xu C., Wang S. // Plant Physiology. 2009. V. 151. № 2. P. 936–948.

  14. Derbyshire M., Mbengue M., Barascud M., Navaud O., Raffaele S. // Mol. Plant Pathol. 2019. V. 20. № 9. P. 1279–1297.

  15. Zhang H., Tao Z., Hong H., Chen Z., Wu C., Li X., Xiao J., Wang S. // Nat Plants. 2016. V. 2. Art. 16016.

  16. Salamon S, Żok J, Gromadzka K, Błaszczyk L. // Pathogens. 2021. V. 10. № 11. Art. 1461.

  17. Li F., Pignatta D., Bendix C., Brunkard J.O., Cohn M.M., Tung J., Sun H., Kumar P., Baker B. // PNAS USA. 2012. V. 109. № 5. P. 1790–1795.

  18. Fukudome A., Kanaya A., Egami M., Nakazawa Y., Hiraguri A., Moriyama H., Fukuhara T. // RNA. 2011. V. 17. № 4. P. 750–760.

  19. Xiong Q., Ye W., Choi D., Wong J., Qiao Y., Tao K., Wang Y., Ma W. // Mol. Plant Microbe Interact. 2014. V. 27. № 12. P. 1379–89.

  20. Vetukuri R.R., Whisson S.C., Grenville-Briggs L.J. // Eur. J. Plant Pathol. 2017. V. 149. P. 771–777.

  21. de Vries S., de Vries J., Rose L.E. // Genes. 2019. V. 10. № 4. P. 310.

  22. Yin C., Ramachandran S.R., Zhai Y., Bu C., Pappu H.R., Hulbert S.H. // New Phytol. 2019. V. 222. № 3. P. 1561–1572.

  23. Wang B., Sun Y., Song N., Zhao M., Liu R., Feng H., Wang X., Kang Z. // New Phytol. 2017. V. 215. № 1. P. 338–350.

  24. Hou Y., Zhai Y., Feng L., Karimi H.Z., Rutter B.D., Zeng L. et al. // Cell Host Microbe. 2019. V. 25. P. 153–165.

  25. Natarajan B., Kalsi H.S., Godbole P., Malankar N., Thiagarayaselvam A., Siddappa S., et al. // J. Exp. Bot. 2018. V. 69. № 8. P. 2023.

  26. Luan Y., Cui J., Li J., Jiang N., Liu P., Meng J. // Planta 2018. V. 247. P. 127.

  27. Yang L., Jue D., Li W., Zhang R., Chen M., Yang Q. // PLoS ONE. 2013. V. 8. Art. e72840.

  28. Mu X.Y., Liu X.R., Cai J.H., Zhu W.J., Wang Z., Yang Q., You X. // Russ. J. Plant Physiol. 2018. V. 65. P. 203–210.

  29. Yu X., Hou Y., Chen W., Wang S., Wang P., Qu S. // Plant Cell Physiol. 2017. V. 58. № 9. P. 1541.

  30. Shen D., Suhrkamp I., Wang Y., Liu S., Menkhaus J., Verreet J.A., Fan L., Cai D. // New Phytol. 2014. V. 204. P. 577–594.

  31. Zhang H., Yu P., Zhao J., Jiang H., Wang H., Zhu Y. et al. // New Phytol. 2018. V. 217. P. 799–812.

  32. Cao J.Y., Xu Y.P., Zhao L., Li S.S., Cai X.Z. // Plant Mol. Biol. 2016. V. 92. P. 39–55.

  33. Yang L., Mu X., Liu C., Cai J., Shi K., Zhu W., Yang Q. // J. Integr. Plant Biol. 2015. V. 57. P. 1078–1088.

  34. Han G.Z. // New Phytol. 2019. V. 222. № 1. P. 70.

  35. Ouyang S., Park G., Atamian H.S., Han C.S., Stajich J.E., Kaloshian I., Borkovich K.A. // PLoS Pathog. 2014. V. 10. № 10. Art. e1004464.

  36. de Vries S., Kloesges T., Rose L.E. // Genome Biol Evol. 2015. V. 7. № 12. P. 3307–3321.

  37. Wu F., Xu J., Gao T., Huang D., Jin W. // BMC Plant Biol. 2021. V. 21. № 1. Art. 496.

  38. Han G., Cheng C., Zheng Y., Wang X., Xu Y., Wang W. et al. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. Art. 4491.

  39. Zhang H., Chen X., Wang C., Xu Z., Wang Y., Liu X. et al. // Mol. Biol. Rep. 2013. V. 40. P. 6245–6253.

  40. Coursey T., Regedanz E., Bisaro D.M. // J. Virol. 2018. V. 92.

  41. Liu B., Li P., Li X., Liu C., Cao S., Chu C., Cao X. // Plant Physiol. 2005. V. 139. P. 296–305.

  42. Zhang B.S., Li Y.C., Guo H.S., Zhao J.H. // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. Art. 847086.

  43. Wang Q., An B., Hou X., Guo Y., Luo H., He C. // Front. Microbiol. 2018. V. 8. Art. 2621.

  44. Yin C., Zhu H., Jiang Y., Shan Y., Gong L. // Cells. 2020. V. 9. P. 363

  45. Alazem M., Lon N.-Sh. // Curr. Opin. Vir. 2020. V. 42. P. 1.

  46. Matzke M.A., Kanno T., Matzke A.J. // Annu. Rev. Plant Biol. 2015. V.66. P. 243–267.

  47. Xin Y., Ma B., Zeng Q., He W., Qin M., He N. // Hortic Res. 2021. V. 8. № 1. Art. 154.

  48. Cambiagno D.A., Torres J.R., Alvarez M.E. // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. Art. 703667.

  49. Lopez Sanchez A., Stassen J.H., Furci L., Smith L.M., Ton J. // Plant J. 2016. V. 88. P. 361–374.

  50. Luna E., Ton J. // Plant Signal. Behav. 2012. V. 7. P. 615–618.

  51. Schumann U., Lee J.M., Smith N.A., Zhong C., Zhu J.K., Dennis E.S. et al. // Epigenetics. 2019. V. 14. P. 1074–1087.

  52. Kong W., Xia X., Wang Q., Liu L.W., Zhang S., Ding L. et al. // Front. Genet. 2020. V. 11. Art. 460.

  53. Saripalli G., Sharma C., Gautam T., Singh K., Jain N., Prasad P. et al. // Mol. Biol. Rep. 2020. V. 47. P. 1339–1360.

  54. Geng S., Kong X., Song G., Jia M., Guan J., Wang F. et al. // Phytol. 2019. V. 221. P. 1023–1035.

  55. Morán-Diez M.E., Martínez de Alba Á.E., Rubio M.B., Hermosa R., Monte E. // J. Fungi. 2021. V. 7. P. 318–331.

  56. Srikant T., Drost H.G. // Front. Plant Sci. 2021. V. 11. Art. 606800.

  57. Kinoshita T., Seki M. // Plant Cell Physiol. 2014. V. 55. P. 1859–1863.

  58. Hubbard M., Germida J., Vujanovic V. // J. Appl. Microbiol. 2014. V. 116. № 1. P. 109–122.

  59. Espinas N.A., Saze H., Saijo Y. // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. Art. 1201.

  60. Mallory A., Vaucheret H. // Plant Cell. 2010. V. 22. P. 3879–3889.

  61. Matzke M., Mosher R. // Nat. Rev. Genet. 2014. V. 15. P. 394–408.

  62. Astier-Manifacier S., Cornuet P. // Biochim. Biophys. Acta Nucleic Acids Protein Synth. 1971. V. 232. P. 484–493.

  63. Terefe-Ayana D., Yasmin A., Le T.L., Kaufmann H., Biber A., Kühr A., Linde M., Debener T. // Front. Plant Sci. 2011. V. 2. P. 35.

  64. Nunes C.C., Dean R.A. // Mol. Plant Pathol. 2012. V. 13. P. 519–529.

  65. Lewsey M.G., Hardcastle T.J., Melnyk C.W., Molnar A., Valli A.A., Urich M.A., Nery J.R., Baulcombe D.C., Ecker D.C. // PNAS USA. 2016. V. 113. Art. 801–810.

  66. Fang Y., Wang Z., Liu X., Tyler B.M. // Front. Microbiol. 2022. V. 13. Art. 817844.

  67. De Palma M., Ambrosone A., Leone A., Del Gaudio P., Ruocco M., Turiák L. et al // Plants. 2020. V. 9. P. 1777–1791.

  68. Zhang T., Zhao Y.L., Zhao J.H., Wang S., Jin Y., Chen Z.Q. et al. // Nat Plants. 2016. V. 2(10). Art. 16153.

  69. Rutter B.D., Innes R.W. // Plant Physiol. 2017. V. 173. P. 728–741.

  70. Jiao J., Peng D. // J. Plant Interact. 2018. V. 13. P. 514–521.

  71. Wang M., Weiberg A., Lin F.M., Thomma B.P., Huang H.D., Jin H. // Nature Plants. 2016. V. 2. № 10. Art. 16151.

  72. Ji H.M., Mao H.Y., Li S.J., Feng T., Zhang Z.Y., Cheng L. et al. // New Phytol. 2021. V. 232. № 2. P. 705–718.

  73. Wytinck N., Manchur C.L., Li V.H., Whyard S., Belmonte M.F. // Plants. 2020. V. 9. Art. 1780.

  74. Melnyk C.W., Molnar A., Baulcombe D.C. // EMBO J. 2011. V. 30. P. 3553–3563.

  75. Wang M., Dean R.A. // Mol. Plant Pathol. 2020. P. 21. P. 589–601.

  76. Liu G., Kang G., Wang S., Huang Y., Cai Q. // Front. Plant Sci. 2021. V. 12. Art. 757925.

  77. Villalobos–Escobedo J.M., Herrera–Estrella A., Carreras–Villaseñor N. // Mycologia. 2016. V. 108. № 3. P. 556–571.

  78. Lax C., Tahiri G., Patiño–Medina J.A., Cánovas–Márquez J.T., Pérez-Ruiz J.A., Osorio–Concepción M. et al. // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21. № 24. Art. 9348.

  79. Qian X., Hamid F.M., El Sahili A., Darwis D.A., Wong Y.H., Bhushan S. et al. // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. P. 9295–9309.

  80. Nguyen Q.B., Kadotani N., Kasahara S., Tosa Y., Mayama S., Nakayashiki H. // Mol. Microbiol. 2008. V. 68. P. 1348–1365.

  81. Kunej U., Jakše J., Radišek S., Štajner N. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. Art. 4224.

  82. Chen Y., Gao Q., Huang M., Liu Y., Liu Z., Liu X., Ma Z. // Sci. Rep. 2015. V. 5. Art. 12500.

  83. Werner B.T., Koch A., Šečić E., Engelhardt J., Jelonek L., Steinbrenner J. et al. // PLoS ONE 2021. V. 16. № 8. Art. e0252365.

  84. Neupane A., Feng C., Mochama P.K., Saleem H., Lee Marzano S.Y. // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. Art. 976.

  85. Mochama P., Jadhav P., Neupane A., Marzano S.Y.L. // Viruses. 2018. V. 10. Art. 214.

  86. Jo S.M., Ayukawa Y., Yun S.H., Komatsu K., Arie T. // J. Gen. Plant Pathol. 2018. V. 84. P. 395–398

  87. Campo S., Gilbert K.B., Carrington J.C. // PLoS Pathog. 2016. V. 12. Art. e1005640.

  88. Jeseničnik T., Štajner N., Radišek S., Mishra A.K., Košmelj K., Kunej U., Jakše J. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. № 2. Art. 900.

  89. Feng H., Xu M., Liu Y., Gao X., Yin Z., Voegele R.T., Huang L. // For. Pathol. 2017. V. 47. Art. E12354.

  90. Borah M., Konakalla N.C. // Emerging Trends in Plant Pathology. Springer, Singapore. 2021. C. 561–575.

  91. Dunker F., Trutzenberg A., Rothenpieler J.S., Kuhn S., Pröls R., Schreiber T. et al // Elife. 2020. V. 9. Art. e56096

  92. Mascia T., Labarile R., Doohan F., Gallitelli D. // Sci. Rep. 2019. V. 9. Art. 2657.

  93. Ye W., Jiang J., Lin Y., Yeh K.-W., Lai Z., Xu X., Oelmüller R. // BMC Plant Biol. 2019. V. 19. P. 1–16.

  94. Raman V., Simon S.A., Demirci F., Nakano M., Meyers B.C., Donofrio N.M. // Mol. Plant-Microbe Interact. 2017. V. 30. P. 517–530.

  95. Wong-Bajracharya J., Singan V.R., Monti R., Plett K.L., Ng V., Grigoriev I.V. et al // PNAS USA. 2022. V. 119. № 3. Art. e2103527119.

  96. Bazin J., Khan G.A., Combier J.P., Bustos-Sanmamed P., Debernardi J.M., Rodriguez R. et al. // Plant J. 2013. V. 74. P. 920–934.

  97. Couzigou J.M., Lauressergues D., André O., Gutjahr C., Guillotin B., Bécard G., Combier J.P. // Cell Host Microbe. 2017. V. 21. P. 106–112.

  98. Etemadi M., Gutjahr C., Couzigou J.-M., Zouine M., Lauressergues D., Timmers A. et al // Plant Physiol. 2014. V. 166. P. 281–292.

  99. Wu P., Wu Y., Liu C.C., Liu L.W., Ma F.F., Wu X.Y. et al. // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. Art. 429.

  100. Dang Y., Yang Q., Xue Z., Liu Y. // Eukaryotic Cell. 2011. V. 10. № 9. P. 1148–1155.

  101. Choi J., Kim K.T., Jeon J., Wu J., Song H., Asiegbu F.O., Lee Y.H. // BMC Genom. 2014. V. 15. Art. S14.

  102. Yadav V., Sun S., Billmyre R.B., Thimmappa B.C., Shea T., Lintner R. et al. // PNAS USA. 2018. V. 115. P. 3108–3113

  103. Третьякова П.Я., Соловьев А.А. // Экологическая генетика. 2020. Т. 18. № 4. С. 467–481.

  104. Matsuo Y., Novianti F., Takehara M., Fukuhara T., Arie T., Komatsu K. // Mol. Plant-Microbe Interac. 2019. V. 32. P. 1475.

  105. Lee W.S., Fu S.F., Li Z., Murphy A.M., Dobson E.A., Garland L. et al. // BMC Plant Biol. 2016. V. 16. Art. 15.

  106. Diao P., Zhang Q., Sun H., Ma W., Cao A., Yu R. et al. // Genes (Basel). 2019. V. 10. № 7. Art. 526.

  107. Hunter L.J.R., Brockington S.F., Murphy A.M., Pate A.E., Gruden K., MacFarlane S.A., Palukaitis P., Carr J.P. // Sci. Rep. 2016. V. 6: 23082.

  108. Qin L., Mo N., Zhang Y., Muhammad T., Zhao G., Zhang Y., Liang Y. // Front Plant Sci. 2017. V. 8. Art. 1068.

  109. Prakash V., Chakraborty S. // Physiol Mol Biol Plants. 2019 V. 25. № 4. P. 1055.

  110. Pradhan M., Pandey P, Baldwin I.T., Pandey S.P. // Plant Physiol. 2020. V. 184. № 2. P. 1128–1152.

  111. Dowen R.H., Pelizzola M., Schmitz R.J., Lister R., Dowen J.M., Nery J.R., Dixon J.E., Ecker J.R. // PNAS USA. 2012. V. 109. № 32. Art. E2183-91.

  112. Maksimov I.V. // Rus. J. Plant Physiol. 2009. T. 56. № 6. C. 742–752.

  113. Westwood J.H., Mccann L., Naish M., Dixon H., Murphy A.M., Stancombe M.A. et al. // Mol. Plant Pathol. 2013. V. 14. P. 158.

  114. Panwar V., McCallum B., Bakkeren G. // Plant Mol. Biol. 2013. V. 81. P. 595–608.

  115. Jahan S.N., Åsman A.K., Corcoran P., Fogelqvist J., Vetukuri R.R., Dixelius C. // J. Exp. Bot. 2015. V. 66. P. 2785–2794.

  116. Vega-Arreguin J.C., Jalloh A., Bos J.I., Moffett P. // Mol. Plant Microbe Interact. 2014. V. 27. P. 770–780.

  117. Song Y., Thomma B.P. // Mol. Plant Pathol. 2018. V. 19. P. 77–89.

  118. Coburn G.A., Cullen B.R. // J. Antimicrobial Chemotherapy. 2003. V. 51/ № 4. P. 753–756.

  119. Sang H., Kim J.-I. // Plant Biotechnol. Rep. 2020. V. 14. P. 1–8.

  120. Cheng W., Song X.-S., Li H-P., Cao L-H., Sun Ke., Qiu X.-L. et al // Plant Biotechnol. J. 2015. V. 9. P. 1335–1345.

  121. Tiwari I.M., Jesuraj A., Kamboj R., Devanna B.N., Botella J.R., Sharma T.R. // Sci. Rep. 2017. V. 7. Art. 7521.

  122. Panwar V., Jordan M., McCallum B., Bakkeren G. // Plant Biotechnol. J. 2018. V. 16. P. 1013–1023.

  123. Tetorya M., Rajam M.V. // 3 Biotech. 2021. V. 11. Art. 443.

  124. Zhang J., Khan S.A., Hasse C., Ruf S., Heckel D.G., Bock R. // Science. 2015. V. 347. P. 991–994.

  125. Qi T., Zhu X., Tan C., Liu P., Guo J., Kang Z., Guo J. // Plant Biotechnol. J. 2018. V. 16. P. 797–807.

  126. Nowara D., Gay A, Lacomme C., Shaw J., Ridout C., Douchkov D. et al. // Plant Cell. 2010. V. 22. P. 3130–3141.

  127. Acevedo-Garcia J., Spencer D., Thieron H, Reinstädler A., Hammond-Kosack K., Phillips A.L., Panstruga R. // Plant Biotechnol. J. 2017. V. 15. № 3. P. 367–378.

  128. Várallyay É., Giczey G., Burgyán J. // Arch. Virol. 2012. V. 157. P. 1345–1350.

  129. Wang Y., Cheng X., Shan Q., Zhang Y., Liu J., Gao C., Qiu J.-L. // Nat. Biotechnol. 2014. V. 32. P. 947–951.

  130. Yara A., Yaeno T., Hasegawa M., Seto H., Montillet J.L., Kusumi K., Seo S., Iba K. // Plant Cell Physiol. 2007. V. 48. P. 1263–1274.

  131. Xin M., Wang Y., Yao Y., Xie C., Peng H., Ni Z., Sun Q. // BMC Plant Biol. 2010. V. 10. P. 123–134.

  132. Kamthan A., Chaudhuri A., Kamthan M., Datta A. // Front. Plant Sci. 2015. V. 6. Art. 208.

  133. Kouzai Y., Nakajima K., Hayafune M., Ozawa K., Kaku H., Shibuya N.,et al. // Plant Mol Biol. 2014. V. 84. № 4-5. P. 519.

  134. Johnson E.T., Proctor R.H., Dunlap C.A., Busman M. // Mycotoxin Res. 2018. V. 34. Art. 29.

  135. Koch A., Wassenegger M. // New Phytol. 2021. V. 231. № 1. P. 54–59.

  136. Biedenkopf D., Will T., Knauer T., Jelonek L., Furch A.C.U., Busche T., Koch A. // ExRNA. 2020. V. 2. Art. 12.

  137. Song X.-S., Gu K.-X., Duan X.-X., Xiao X.-M., Hou Y.-P., Duan Y.-B. et al. // Pestic. Biochem. Physiol. 2018. V. 150. P. 1–9.

  138. Gebremichael D.E., Haile Z.M., Negrini F., Sabbadini S., Capriotti L., Mezzetti B., Baraldi E. // Plants 2021. V. 10. Art. 650.

  139. McLoughlin A.G., Wytinck N., Walker P.L., Girard I.J., Rashid K.Y., de Kievit T. et al. // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. Art. 7320.

  140. Werner B.T., Gaffar F.Y., Schuemann J., Biedenkopf D., Koch A.M. // Front. Plant Sci. 2020. V. 11. P. 476.

  141. Nerva L., Sandrini M., Gambino G., Chitarra W. // Biomolecules. 2020. V. 10. Art. 200.

  142. Hernandez-Soto A., Chacon-Credas R. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. Art. 12148.

  143. Casacuberta J.M., Devos Y., du Jardin P., Ramon M., Vaucheret H., Nogue F. // Trends Biotechnol. 2015. V. 33. P. 145–147.

  144. Gu K.X., Song X.S., Xiao X.M., Duan X.X., Wang J.X., Duan Y.B. et al. // Pest. Biochem. Physiol. 2019. V. 153. P. 36–46.

  145. Jiang P., Chen Y., Wilde H.D. // Sci. Hortic. 2016. V. 201. P. 225–229.

  146. Šečić E., Kogel K.H. // Cur. Opin. Biotechnol. 2021. V. 70. P. 136–142

  147. Mumbanza F.M., Kiggundu A., Tusiime G., Tushemereirwe W.K., Niblett C., Bailey A. // Pest Manag. Sci. 2013. V. 69. P. 1155–1162.

  148. Hasley J.A.R., Navet N., Tian M. // PLOS One. 2021. V. 16. Art. e0253245.

  149. Álvarez–Sánchez A.R., Romo-Quinones C., Rosas-Quijano R., Reyes A.G., Barraza A., Magallón–Barajas F. et al. // Aquac. Res. 2018. V. 49. P. 480–491.

  150. Guan R., Chu D., Han X., Miao X., Li H. // Front. Bioeng. Biotechnol. 2021. V. 9. Art. 753790.

  151. Niehl A., Soininen M., Poranen M.M., Heinlein M. // Plant Biotechnol. J. 2018. V. 16. P. 1679–1687.

  152. Drinnenberg I.A., Weinberg D.E., Xie K.T., Mower J.P., Wolfe K.H., Fink G.R., Bartel D.P. // Science. 2009. V. 326. P. 544–550.

  153. Ding F., Huang X., Gao X., Xie M., Pan G., Li Q. et al. // Nanoscale. 2019. V. 11. № 37. P. 17211–17215.

  154. Mitter N., Worrall E.A., Robinson K.E., Xu Z.P., Carroll B.J. // Curr. Opin. Virol. 2017. V. 26. P. 49–55.

  155. Jiang C., Fan Z., Li Z., Niu D., Li Y., Zheng M. et al. // Mol. Plant Pathol. 2020. V. 21. P. 854–870.

  156. Kang S., Sun D., Qin J., Guo L., Zhu L., Bai Y. et al. // J. Pest Sci. 2022. V. 95. P. 101–114.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Прикладная биохимия и микробиология

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал