Почвоведение, 2023, № 6, стр. 715-729

Микробиологические показатели дерново-подзолистой почвы и ее ризосферы в полувековом полевом опыте с применением разных систем удобрения

М. В. Семенов a*, Н. А. Ксенофонтова a, Д. А. Никитин a, А. К. Тхакахова a, С. М. Лукин b

a Почвенный институт им. В.В. Докучаева
119017 Москва, Пыжевский пер., 7, стр. 2, Россия

b Всероссийский научно-исследовательский институт органических удобрений и торфа – филиал “Верхневолжский ФАНЦ”
601390 Владимирская обл., Судогодский р-н, Вяткино, Прянишникова ул., 2, Россия

* E-mail: mikhail.v.semenov@gmail.com

Поступила в редакцию 06.10.2022
После доработки 30.12.2022
Принята к публикации 09.01.2023

Аннотация

Изучено влияние разных систем удобрения на количественные показатели различных групп микроорганизмов внекорневой агродерново-подзолистой почвы (Umbric Albic Retisol (Aric)) и ризосферы картофеля и ячменя. Исследование проводили на базе длительного полевого опыта, в котором с 1968 г. применяются минеральная (NPK), органическая (навоз) и органо-минеральная (NPK + навоз) системы удобрения. Внесение органических удобрений на 25–100% повышало содержание углерода микробной биомассы (Смик) в почве и ризосфере по сравнению с почвой без удобрений, а применение минеральных удобрений, наоборот, снижало на 10–30%. Базальное дыхание и дыхательный коэффициент (qСО2) увеличивались в ряду: без удобрений < NPK < NPK + навоз < навоз. Численность копий генов бактерий, архей и грибов существенно, в 1.5–2.5 раза, повышалась в условиях применения органических удобрений и снижалась в 2–2.5 раза под воздействием NPK. Соотношение грибы/бактерии по методу люминесцентной микроскопии изменялось от 32 до 100, а по результатам количественной ПЦР – от 0.10 до 0.92, при этом наименьшие значения были характерны для вариантов с внесением NPK, а наибольшие – с навозом. Таким образом, в целях поддержания стабильности системы почва–микроорганизмы–растение применяемые дозы минеральных удобрений должны компенсироваться внесением свежего органического вещества.

Ключевые слова: углерод микробной биомассы, базальное дыхание, соотношение грибы/бактерии, количественная ПЦР, минеральные удобрения, органические удобрения, микробиом

Список литературы

  1. Ананьева Н.Д., Сусьян Е.А., Гавриленко Е.Г. Особенности определения углерода микробной биомассы почвы методом субстрат-индуцированного дыхания // Почвоведение. 2011. № 11. С. 1327–1333.

  2. Ананьева Н.Д., Полянская Л.М., Стольникова Е.В., Звягинцев Д.Г. Соотношение биомассы грибов и бактерий в профиле лесных почв. Известия Российской академии наук. Серия биологическая // 2010. № 3. С. 308–317.

  3. Благодатская Е.В., Семенов М.В., Якушев А.В. Активность и биомасса почвенных микроорганизмов в изменяющихся условиях окружающей среды. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2016. 243 с.

  4. Евдокимов И.В. Динамика ризосферного эффекта в почве // Почвоведение. 2013. № 6. С. 715–724. https://doi.org/10.7868/S0032180X13060026

  5. Когут Б.М., Яшин М.А., Семенов В.М., Авдеева Т.Н., Маркина Л.Г., Лукин С.М., Тарасов С.И. Распределение трансформированного органического вещества в структурных отдельностях дерново-подзолистой супесчаной почвы // Почвоведение. 2016. № 1. С. 52–52. https://doi.org/10.7868/S0032180X1601007X

  6. Кудеяров В.Н., Семенов В.М. Проблемы агрохимии и современное состояние химизации сельскохозяйственного производства в Российской Федерации // Агрохимия. 2014. № 10. С. 3–17.

  7. Лукин С.М., Золкина Е.И., Марчук Е.В. Влияние длительного применения удобрений на продуктивность севооборота, содержание и качественный состав органического вещества почвы // Плодородие. 2021. Т. 3. № 120. С. 93–98. https://doi.org/10.25680/S19948603.2021.120.18

  8. Полянская Л.М., Лукин С.М., Звягинцев Д.Г. Изменение состава микробной биомассы при окультуривании // Почвоведение. 1997. № 2. С. 206–212.

  9. Семенов В.М., Лебедева Т.Н., Зинякова Н.Б., Соколов Д.А., Семенов М.В. Эвтрофикация пахотной почвы: сравнительное влияние минеральной и органической систем удобрения // Почвоведение. 2023. № 1. С. 58–73. https://doi.org/10.31857/S0032180X22600676

  10. Семенов М.В., Никитин Д.А., Степанов А.Л., Семенов В.М. Структура бактериальных и грибных сообществ ризосферного и внекорневого локусов серой лесной почвы // Почвоведение. 2019. № 3. С. 355–369. https://doi.org/10.1134/S0032180X19010131

  11. Семенов М.В. Метабаркодинг и метагеномика в почвенно-экологических исследованиях: успехи, проблемы и возможности // Журн. общей биол. 2019. Т. 80. № 6. С. 403–417. https://doi.org/10.1134/S004445961906006X

  12. Ai C., Liang G., Sun J., Wang X., He P., Zhou W., He X. Reduced dependence of rhizosphere microbiome on plant-derived carbon in 32-year long-term inorganic and organic fertilized soils // Soil Biol. Biochem. 2015. V. 80. P. 70–78. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2014.09.028

  13. Ashraf M.N., Hu C., Wu L., Duan Y., Zhang W., Aziz T., Cai A., Abrar M.M., Xu M. Soil and microbial biomass stoichiometry regulate soil organic carbon and nitrogen mineralization in rice-wheat rotation subjected to long-term fertilization // J. Soils Sediments. 2020. V. 20. P. 3103–3113. https://doi.org/10.1007/s11368-020-02642-y

  14. Bailey V.L., Smith J.L., Bolton H., Jr. Fungal-to-bacterial ratios in soils investigated for enhanced C sequestration // Soil Biol. Biochem. 2002. V. 34. P. 997–1007. https://doi.org/10.1016/S0038-0717(02)00033-0

  15. Bebber D.P., Richards. V.R. A meta-analysis of the effect of organic and mineral fertilizers on soil microbial diversity // Appl. Soil Ecol. 2022. V. 175. P. 104450. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2022.104450

  16. Berendsen R.L., Pieterse C.M., Bakker P.A. The rhizosphere microbiome and plant health // Trends in plant science. 2012. V. 17. P. 478–486. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2012.04.001

  17. Brar B.S., Singh J., Singh G., Kaur G. Effects of long term application of inorganic and organic fertilizers on soil organic carbon and physical properties in maize–wheat rotation // Agronomy. 2015. V. 5. P. 220–238. https://doi.org/10.3390/agronomy5020220

  18. Carvalheiro L.G., Biesmeijer J.C., Franzén M., Aguirre-Gutiérrez J., Garibaldi L.A., Helm A., Michez D., Pöyry J., Reemer M., Schweiger O., Leon van den B., WallisDeVries M.F., Kunin W.E. Soil eutrophication shaped the composition of pollinator assemblages during the past century // Ecography. 2020. V. 43. P. 209–221. https://doi.org/10.1111/ecog.04656

  19. Chenu C., Angers D.A., Barré P., Derrien D., Arrouays D., Balesdent J. Increasing organic stocks in agricultural soils: Knowledge gaps and potential Innovations // Soil Tillage Res. 2019. V. 188. P. 41–52. https://doi.org/10.1016/j.still.2018.04.011

  20. Dang P., Li C., Lu C., Zhang M., Huang T., Wan C., Wang H., Chen Y., Qin X., Liao Y., Siddique K.H.M. Effect of fertilizer management on the soil bacterial community in agroecosystems across the globe // Agriculture, Ecosystems and Environment. 2022. V. 326. P. 107795. https://doi.org/10.1016/j.agee.2021.107795

  21. Diacono M., Montemurro F. Long-term effects of organic amendments on soil fertility. A review // Agronomy for Sustain. Development. 2010. V. 30. P. 401–422. https://doi.org/10.1007/978-94-007-0394-0_34

  22. Dincă L.C., Grenni P., Onet C., Onet A. Fertilization and soil microbial community: a review // Appl. Sci. 2022. V. 12. P. 1198. https://doi.org/10.3390/app12031198

  23. Ding J., Jiang X., Guan D., Zhao B., Ma M., Zhou B., Cao F., Yang X., Li L., Li J. Influence of inorganic fertilizer and organic manure application on fungal communities in a long-term field experiment of Chinese Mollisols // Appl. Soil Ecol. 2017. V. 111. P. 114–122. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.12.003

  24. Dong W.Y., Zhang X.Y., Dai X.Q., Fu X.L., Yang F.T., Liu X.Y., Schaeffer S. Changes in soil microbial community composition in response to fertilization of paddy soils in subtropical China // Appl. Soil Ecol. 2014. V.84. P. 140–147. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2014.06.007

  25. Fierer N. Embracing the unknown: disentangling the complexities of the soil microbiome // Nature Rev. Microbiol. 2017. V. 15. P. 579–590. https://doi.org/10.1038/nrmicro.2017.87

  26. Ge G., Li Z., Fan F., Chu G., Hou Z., Liang Y. Soil biological activity and their seasonal variations in response to long-term application of organic and inorganic fertilizers // Plant and Soil. 2010. V. 326. P. 31–44. https://doi.org/10.1007/s11104-009-0186-8

  27. Ge Y., Zhang J.B., Zhang L.M., Yang M., He J.Z. Long-term fertilization regimes affect bacterial community structure and diversity of an agricultural soil in northern China // J. Soils Sediments. 2008. V. 8. P. 43–50. https://doi.org/10.1065/jss2008.01.270

  28. Geisseler D., Scow K.M. Long-term effects of mineral fertilizers on soil microorganisms – A review // Soil Biol. Biochem. 2014. V. 75. P. 54–63. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2014.03.023

  29. Guo Z. Fertilization regime has a greater effect on soil microbial community structure than crop rotation and growth stage in an agroecosystems // Appl. Soil Ecol. 2020. V. 149. P. 103510. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2020.103510

  30. Hartmann M., Frey B., Mayer J., Mäder P., Widmer F. Distinct soil microbial diversity under long-term organic and conventional farming // ISME J. 2015. V. 9. P. 1177–1194. https://doi.org/10.1038/ismej.2014.210

  31. Hu J., Lin X., Wang J., Dai J., Chen R., Zhang J., Wong M.H. Microbial functional diversity, metabolic quotient, and invertase activity of a sandy loam soil as affected by long-term application of organic amendment and mineral fertilizer // J. Soils Sediments. 2011. V. 11. P. 271–280. https://doi.org/10.1007/s11368-010-0308-1

  32. Huang R., McGrath S.P., Hirsch P.R., Clark I.M., Storkey J., Wu L., Zhou J., Liang Y. Plant–microbe networks in soil are weakened by century-long use of inorganic fertilizers // Microb. Biotechnol. 2019. V. 12. P. 1464–1475. https://doi.org/10.1111/1751-7915.13487

  33. Kuzyakov Y., Blagodatskaya E. Microbial hotspots and hot moments in soil: concept & review // Soil Biol. Biochem. 2015. V. 83. P. 184–199. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2015.01.025

  34. Lauber C.L., Hamady M., Knight R., Fierer N. Pyrosequencing-based assessment of soil pH as a predictor of soil bacterial community structure at the continental scale // Appl. Environ. Microbiol. 2009. V. 75(15). P. 5111–5120. https://doi.org/10.1128/AEM.00335-09

  35. Lazcano C., Gómez–Brandón M., Revilla P., Domínguez J. Short-term effects of organic and inorganic fertilizers on soil microbial community structure and function // Biology Fertility Soils. 2013. V. 49. P. 723–733. https://doi.org/10.1007/s00374-012-0761-7

  36. Liu L., Li C., Zhu S., Xu Y., Li H., Zheng X., Shi R. Combined application of organic and inorganic nitrogen fertilizers affects soil prokaryotic communities compositions // Agronomy.2020. V. 10. P. 132. https://doi.org/10.3390/agronomy10010132

  37. Liu S., Wang J., Pu S., Blagodatskaya E., Kuzyakov Y., Razavi B. Impact of manure on soil biochemical properties: a global synthesis // Sci. Total Environ. 2020. P. 141003. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.141003

  38. Luan H., Gao W., Huang S., Tang J., Li M., Zhang H., Masiliūnas D. 2020. Substitution of manure for chemical fertilizer affects soil microbial community diversity structure and function in greenhouse vegetable production systems // PLoS One. V. 15. P. e0214041. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0214041

  39. Ma Q., Wen, Y., Wang D., Sun X., Hill P.W., Macdonald A., Chadwick D.R., Wu L., Jones D.L. Farmyard manure applications stimulate soil carbon and nitrogen cycling by boosting microbial biomass rather than changing its community composition // Soil Biol. Biochem. 2020. V. 144. P. 107760. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.107760

  40. Malik A.A., Chowdhury S., Schlager V., Oliver A., Puissant J., Vazquez P.G., Jehmlich N., Bergen M., Griffiths R.I., Gleixner G. Gleixner G. Soil fungal: bacterial ratios are linked to altered carbon cycling // Frontiers in Microbiology. 2016. V. 7. P. 1247. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01247

  41. Mendes R., Garbeva P., Raaijmakers J.M. The rhizosphere microbiome: significance of plant beneficial plant pathogenic and human pathogenic microorganisms // FEMS Microbiol. Rev. 2013. V. 37. P. 634–663. https://doi.org/10.1111/1574-6976.12028

  42. Pöyry J., Carvalheiro L.G., Heikkinen R.K., Kühn I., Kuussaari M., Schweiger O., van Bodegom P.M., Valtonen A, Franzén M. The effects of soil eutrophication propagate to higher trophic levels // Global Ecol. Biogeography. 2017. V. 26. P. 18–30. https://doi.org/10.1111/geb.12521

  43. Ramirez K.S., Lauber C.L., Knight R., Bradford M.A., Fierer N. Consistent effects of nitrogen fertilization on soil bacterial communities in contrasting systems // Ecology. 2010. V. 91. P. 3463–3470. https://doi.org/10.1890/10-0426.1

  44. Rousk J., Bååth E., Brookes P.C., Lauber C.L., Lozupone C., Caporaso J.G., et al. Soil bacterial and fungal communities across a pH gradient in an arable soil // ISME J. 2010. V. 4. P. 1340–1351. https://doi.org/10.1038/ismej.2010.58

  45. Semenov M.V., Krasnov G.S., Semenov V.M., van Bruggen. A.H. Long-term fertilization rather than plant species shapes rhizosphere and bulk soil prokaryotic communities in agroecosystems // Appl. Soil Ecol. 2020. V. 154. P. 103641. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2020.103641

  46. Semenov M.V., Krasnov G.S., Semenov V.M., Ksenofontova N., Zinyakova N.B., van Bruggen A.H. Does fresh farmyard manure introduce surviving microbes into soil or activate soil-borne microbiota? // J. Environ. Management. 2021. V. 294. P. 113018. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2021.113018

  47. Semenov M.V., Krasnov G.S., Semenov V.M., van Bruggen A. Mineral and Organic Fertilizers Distinctly Affect Fungal Communities in the Crop Rhizosphere // J. Fungi. 2022. V. 8. P. 251. https://doi.org/10.3390/jof8030251

  48. Six J., Frey S.D., Thiet R.K., Batten K.M. Bacterial and fungal contributions to carbon sequestration in agroecosystems // Soil Sci. Soc. Am. J. 2006. V. 70. P. 555–569. https://doi.org/10.2136/sssaj2004.0347

  49. Soares M., Rousk J. Microbial growth and carbon use efficiency in soil: Links to fungal-bacterial dominance, SOC-quality and stoichiometry // Soil Biol. Biochem. 2019. V. 131. P. 195–205. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2019.01.010

  50. Toljander J.F., Santos-González J.C.,Tehler A., Finlay R.D. Community analysis of arbuscular mycorrhizal fungi and bacteria in the maize mycorrhizosphere in a long-term fertilization trial // FEMS Microbiol. Ecol. 2008. V. 65. P. 323–338. https://doi.org// j.1574-6941.2008.00512.xhttps://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2008.00512.x10.1111

  51. Valentine D.L. Adaptations to energy stress dictate the ecology and evolution of the Archaea // Nature Rev. Microbiol. 2007. V. 5. P. 316–323. https://doi.org/10.1038/nrmicro1619

  52. van Overbeek L., Van Elsas J.D. Effects of plant genotype and growth stage on the structure of bacterial communities associated with potato (Solanum tuberosum L.) // FEMS Microbiol. Ecol. 2008. V. 64. P. 283–296. https://doi.org/ 6941.2008.00469.xhttps://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2008.00469.x10.1111/j.1574

  53. Wang L., Yang F.E.Y., Yuan J., Raza W., Huang Q., Shen Q. Long-term application of bioorganic fertilizers improved soil biochemical properties and microbial communities of an apple orchard soil // Frontiers in Microbiology. 2016. V. 7. P. 1893. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.01893

  54. Wu J., Sha C., Wang M., Ye C., Li P., Huang S. Effect of organic fertilizer on soil bacteria in maize fields // Land. 2021. V. 10. P. 328. https://doi.org/10.3390/land10030328

  55. Xiang X., Liu J., Zhang J., Li D., Xu C., Kuzyakov Y. Divergence in fungal abundance and community structure between soils under long-term mineral and organic fertilization // Soil Till. Res. 2020. V. 196. P. 104491. https://doi.org/10.1016/j.still.2019.104491

  56. Zhang X., Dong, W., Dai X., Schaeffer S., Yang F., Radosevich M., Xu L., Liu X., Sun X. Responses of absolute and specific soil enzyme activities to long term additions of organic and mineral fertilizer // Sci. Total Environ. 2015. V. 536. P. 59–67. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.07.043

  57. Zhou Z., Wang C., Luo Y. Meta-analysis of the impacts of global change factors on soil microbial diversity and functionality // Nature Commun. 2020. V. 11. P. 1–10. https://doi.org/10.1038/s41467-020-16881-7

Дополнительные материалы

скачать ESM.docx
Приложение 1.
Таблица S1. Структура биомассы прокариот.
Таблица S2. Структура биомассы грибов.