1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Почвоведение
  4. № 5, 2023

Почвоведение, 2023, № 5, стр. 525-535

Разнообразие бактерий, культивируемых из аридных почв и пород в условиях дефицита доступной воды

В. С. Чепцов a, b, *, А. А. Белов a, И. В. Сотников c

a МГУ им. М.В. Ломоносова
119991 Москва, Ленинские горы, 1, Россия

b Институт космических исследований РАН
117997 Москва, ул. Профсоюзная, 84/32, Россия

c Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
119071 Москва, Ленинский пр-т, 33, Россия

* E-mail: cheptcov.vladimir@gmail.com

Поступила в редакцию 20.10.2022
После доработки 29.12.2022
Принята к публикации 30.12.2022

Аннотация

Проведено исследование разнообразия бактерий, выделенных из почвы пустыни Негев (Израиль, образец SN2) и осадочной породы пустыни Сахара (Тунис, образец Alg). Для оценки способности бактерий к метаболизму при различных уровнях доступности влаги и для более полного выявления бактериального разнообразия культивирование проводили на средах R2A с добавлением глицерина в различных концентрациях для установления определенного уровня активности воды (Aw) в среде в диапазоне от 1.0 до 0.9 (с шагом 0.01 Aw). После инкубации уникальные морфотипы культивируемых бактерий выделяли, описывали, идентифицировали с помощью секвенирования 16S рРНК и тестировали на способность к росту в градиенте Aw в чистых культурах. После инкубации и выделения было идентифицировано и протестировано 355 штаммов. Культивируемые бактерии обнаруживали на средах с Aw 0.95 и больше. При уменьшении Aw от 1 до 0.95 численность культивируемых бактерий уменьшалась от 105 и 107 КОЕ/г в образцах SN2 и Alg соответственно до 2 × 104 КОЕ/г в обоих исследованных образцах. В результате культивирования выделили представителей 34 родов бактерий, преимущественно филума Actinobacteria; доминировали представители родов Arthrobacter, Kocuria и Pseudarthrobacter. При этом выявили 38 штаммов с низким сходством нуклеотидных последовательностей с базами данных, вероятно, являющихся представителями ранее не описанных видов родов Agrococcus, Arthrobacter, Bacillus, Brachybacterium, Cellulomonas, Conyzicola, Kocuria, Microbacterium, Okibacterium, Rathayibacter и Sphingomonas. Тестирование штаммов на способность к росту в чистой культуре в градиенте значений Aw позволило обнаружить 18 штаммов родов Arthrobacter, Kocuria, Brachybacterium, Serratia и Leucobacter, способных к росту на питательной среде с Aw 0.91. Проведенное исследование подтверждает, что пустынные почвы и породы являются депозитарием ранее не описанных видов бактерий, а также могут быть ценным источником биотехнологически перспективных штаммов.

Ключевые слова: активность воды, ксеротолерантность, актинобактерии, новые виды бактерий, пустынные почвы

Список литературы

  1. Белов А.А., Чепцов В.С., Лысак Л.В. Методы идентификации почвенных микроорганизмов. М.: МАКС Пресс, 2020. 196 с.

  2. Albdaiwi R.N., Khyami-Horani H., Ayad J.Y., Alananbeh K.M., Al-Sayaydeh R. Isolation and characterization of halotolerant plant growth promoting rhizobacteria from durum wheat (Triticum turgidum subsp. durum) cultivated in saline areas of the dead sea region // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P 1639. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.01639

  3. Belov A.A., Cheptsov V.S., Vorobyova E.A. Soil bacterial communities of Sahara and Gibson deserts: Physiological and taxonomical characteristics // AIMS Microbiol. 2018. V. 4. № 4. P. 685. https://doi.org/10.3934/microbiol.2018.4.685

  4. Belov A.A., Cheptsov V.S., Vorobyova E.A., Manucharova N.A., Ezhelev Z.S. Stress-tolerance and taxonomy of culturable bacterial communities isolated from a central Mojave Desert soil sample // Geosciences. 2019. V. 9 № 4. P. 166. https://doi.org/10.3390/geosciences9040166

  5. Belov A.A., Cheptsov V.S., Manucharova N.A., Ezhelev Z.S. Bacterial communities of Novaya Zemlya archipelago ice and permafrost // Geosciences. 2020. V. 10. № 2. P. 67. https://doi.org/10.3390/geosciences10020067

  6. Bianchi M.A., Bianchi A.J. Statistical sampling of bacterial strains and its use in bacterial diversity measurement // Microb. Ecol. 1982. V. 8. № 1. P. 61–69. https://doi.org/10.1007/BF02011462

  7. Bose H., Satyanarayana T. Microbial carbonic anhydrases in biomimetic carbon sequestration for mitigating global warming: prospects and perspectives // Front. Microbiol. 2017. V. 8. P. 1615. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01615

  8. Brown A. Microbial water stress // Bacteriol. Rev. 1976. V. 40. № 4. P. 803–846. https://doi.org/10.1128/br.40.4.803-846.1976

  9. Bull A.T. Actinobacteria of the extremobiosphere // Extremophiles Handbook / Ed. K. Horikoshi Springer, 2011. P. 1203–1240. https://doi.org/10.1007/978-4-431-53898-1

  10. Cervenka L., Vytrasova M., Jelinek D., Brezina P. Determination of minimum water activity values for the survival of bacteria in a culture medium // Bull. Food Res. 2002. V. 41. № 1. P. 59–68. https://agris.fao.org/agris-search/ search.do?recordID=SK2002000296

  11. Chanal A., Chapon V., Benzerara K., Barakat M., Christen R., Achouak W., Heulin T. The desert of Tataouine: an extreme environment that hosts a wide diversity of microorganisms and radiotolerant bacteria // Environ. Microbiol. 2006. V. 8. № 3. P. 514–525. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2005.00921.x

  12. Chen M.S., Li F.N., Chen X.H., Yan X.R., Tuo L. Brachybacterium halotolerans sp. nov., a halotolerant, endophytic actinomycete isolated from branch of Bruguiera gymnoirhiza // Antonie van Leeuwenhoek. 2021. V. 114. № 6. P. 875–884. https://doi.org/10.1007/s10482-021-01565-z

  13. Cheptsov V.S., Vorobyova E.A., Manucharova N.A., Gorlenko M.V., Pavlov A.K., Vdovina M.A., Bulat S.A. 100 kGy gamma-affected microbial communities within the ancient Arctic permafrost under simulated Martian conditions // Extremophiles. 2017. V. 21. № 6. P. 1057–1067. https://doi.org/10.1007/s00792-017-0966-7

  14. Cheptsov V., Vorobyova E., Belov A., Pavlov A., Tsurkov D., Lomasov V., Bulat S. Survivability of soil and permafrost microbial communities after irradiation with accelerated electrons under simulated Martian and open space conditions // Geosciences. 2018. V. 8. № 8. P. 298. https://doi.org/10.3390/geosciences8080298

  15. Chun J., Oren A., Ventosa A., Christensen H., Arahal D.R., da Costa M.S., Trujillo M.E. Proposed minimal standards for the use of genome data for the taxonomy of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. № 1. P. 461–466. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.002516

  16. Cox M.M., Battista J.R. Deinococcus radiodurans – the consummate survivor // Nat. Rev. Microbiol. 2005. V. 3. № 11. P. 882–892. https://doi.org/10.1038/nrmicro1264

  17. Degré A., van der Ploeg M.J., Caldwell T., Gooren H.P. Comparison of soil water potential sensors: a drying experiment // Vadose Zone J. 2017. V. 16. № 4. P. 1–8. https://doi.org/10.2136/vzj2016.08.0067

  18. Dieser M., Greenwood M., Foreman C.M. Carotenoid pigmentation in Antarctic heterotrophic bacteria as a strategy to withstand environmental stresses // Arct. Antarct. Alp. Res. 2010. V. 42. № 4. P. 396–405. https://doi.org/10.1657/1938-4246-42.4.396

  19. Drees K.P., Neilson J.W., Betancourt J.L., Quade J., Henderson D.A., Pryor B.M., Maier R.M. Bacterial community structure in the hyperarid core of the Atacama Desert, Chile // Appl. Environ. Microbiol. 2006. V. 72. № 12. P. 7902–7908. https://doi.org/10.1128/AEM.01305-06

  20. El-Registan G.I., Mulyukin A.L., Nikolaev Y.A., Suzina N.E., Gal’chenko V.F., Duda V.I. Adaptogenic functions of extracellular autoregulators of microorganisms // Microbiology. 2006. V. 75. № 4. P. 380–389. https://doi.org/10.1134/S0026261706040035

  21. Fontana Jr A.J. D Minimum Water Activity Limits for Growth of Microorganisms. // Water Activity in Foods. 2020. V. 406. P. 571–572. https://doi.org/10.1002/9781118765982

  22. Goodfellow M., Nouioui I., Sanderson R., Xie F., Bull A.T. Rare taxa and dark microbial matter: novel bioactive actinobacteria abound in Atacama Desert soils // Antonie van Leeuwenhoek. 2018. V. 111. № 8. P. 1315–1332. https://doi.org/10.1007/s10482-018-1088-7

  23. Grant W.D. Life at low water activity // Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. 2004. V. 359. № 1448. P. 1249–1267. https://doi.org/10.1098/rstb.2004.1502

  24. Gunde-Cimerman N., Plemenitaš A., Oren A. Strategies of adaptation of microorganisms of the three domains of life to high salt concentrations // FEMS Microbiol. Rev. 2018. V. 42. № 3. P. 353–375. https://doi.org/10.1093/femsre/fuy009

  25. Huang W., Ertekin E., Wang T., Cruz L., Dailey M., DiRuggiero J., Kisailus D. Mechanism of water extraction from gypsum rock by desert colonizing microorganisms // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2020. V. 117. № 20. P. 10681–10687. https://doi.org/10.1073/pnas.2001613117

  26. Ishii N., Fuma S., Tagami K., Honma–Takeda S., Shikano S. Responses of the bacterial community to chronic gamma radiation in a rice paddy ecosystem // Int. J. Radiat. Biol. 2011. V. 87. № 7. P. 663–672. https://doi.org/10.3109/09553002.2010.549534

  27. Karan R., Capes M.D., DasSarma S. Function and biotechnology of extremophilic enzymes in low water activity // Aquat. Biosyst. 2012. V. 8. № 1. P. 1–15. https://doi.org/10.1186/2046-9063-8-4

  28. Köberl M., Müller H., Ramadan E.M., Berg G. Desert farming benefits from microbial potential in arid soils and promotes diversity and plant health // PLoS One. 2011. V. 6. № 9. P. e24452. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0024452

  29. Lester E.D., Satomi M., Ponce A. Microflora of extreme arid Atacama Desert soils // Soil Biol. Biochem. 2007. V. 39. № 2. P. 704–708. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2006.09.020

  30. Margesin R., Collins T. Microbial ecology of the cryosphere (glacial and permafrost habitats): current knowledge // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2019. V. 103. № 6. P. 2537–2549. https://doi.org/10.1007/s00253-019-09631-3

  31. McKnight D.T., Huerlimann R., Bower D.S., Schwarzkopf L., Alford R.A., Zenger K.R. Methods for normalizing microbiome data: an ecological perspective // Methods Ecol. Evol. 2019. V. 10. № 3. P. 389–400. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13115

  32. Mohammadipanah F., Wink J. Actinobacteria from arid and desert habitats: diversity and biological activity // Front. Microbiol. 2016. V. 6. P. 1541. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.01541

  33. Molina-Menor E., Gimeno-Valero H., Pascual J., Peretó J., Porcar M. High culturable bacterial diversity from a European desert: The Tabernas desert // Front. Microbiol. 2021. V. 11. P. 583120. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.583120

  34. Moyano F.E., Manzoni S., Chenu C. Responses of soil heterotrophic respiration to moisture availability: An exploration of processes and models // Soil Biol. Biochem. 2013. V. 59. 72–85. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2013.01.002

  35. Musilova M., Wright G., Ward J.M., Dartnell L.R. Isolation of radiation-resistant bacteria from Mars analog Antarctic Dry Valleys by preselection, and the correlation between radiation and desiccation resistance // Astrobiology. 2015. V. 15. № 12. P. 1076–1090. https://doi.org/10.1089/ast.2014.1278

  36. Nafis A., Raklami A., Bechtaoui N., El Khalloufi F., El Alaoui A., Glick B.R., Hassani L. Actinobacteria from extreme niches in morocco and their plant growth-promoting potentials // Diversity. 2019. V. 11. № 8. P. 139. https://doi.org/10.3390/d11080139

  37. Narváez–Reinaldo J.J., Barba I., González–López J., Tunnacliffe A., Manzanera M. Rapid method for isolation of desiccation-tolerant strains and xeroprotectants // Appl. Environ. Microbiol. 2010. V. 76. № 15. P. 5254–5262. https://doi.org/10.1128/AEM.00855-10

  38. Nithya K., Muthukumar C., Biswas B., Alharbi N.S., Kadaikunnan S., Khaled J.M., Dhanasekaran D. Desert actinobacteria as a source of bioactive compounds production with a special emphases on Pyridine-2, 5-diacetamide a new pyridine alkaloid produced by Streptomyces sp. DA3-7 // Microbiol. Res. 2018. V. 207. P. 116–133. https://doi.org/10.1016/j.micres.2017.11.012

  39. Okoro C.K., Brown R., Jones A.L., Andrews B.A., Asenjo J.A., Goodfellow M., Bull A.T. Diversity of culturable actinomycetes in hyper-arid soils of the Atacama Desert, Chile // Antonie Van Leeuwenhoek. 2009. V. 95. № 2. P. 121–133. https://doi.org/10.1007/s10482-008-9295-2

  40. Oren A., Garrity G.M. Notification that new names of prokaryotes, new combinations, and new taxonomic opinions have appeared in volume 71, part 10 of the IJSEM // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2022. V. 72. № 1. P. 005165. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.001620

  41. Osman S., Peeters Z., La Duc M.T., Mancinelli R., Ehrenfreund P., Venkateswaran K. Effect of shadowing on survival of bacteria under conditions simulating the Martian atmosphere and UV radiation // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. № 4. P. 959–970. https://doi.org/10.1128/AEM.01973-07

  42. Pascual I., Antolín M.C., García C., Polo A., Sánchez–Díaz M. Effect of water deficit on microbial characteristics in soil amended with sewage sludge or inorganic fertilizer under laboratory conditions // Bioresour. Technol. 2007. V. 98. № 1. P. 29–37. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2005.11.026

  43. Patel S., Jinal H.N., Amaresan N. Isolation and characterization of drought resistance bacteria for plant growth promoting properties and their effect on chilli (Capsicum annuum) seedling under salt stress // Biocatal. Agric. Biotechnol. 2017. V. 12. P. 85–89. https://doi.org/10.1016/j.bcab.2017.09.002

  44. Ramakrishna W., Rathore P., Kumari R., Yadav R. Brown gold of marginal soil: Plant growth promoting bacteria to overcome plant abiotic stress for agriculture, biofuels and carbon sequestration // Sci. Total Environ. 2020. V. 711. P. 135062. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.135062

  45. Reasoner D.J., Geldreich E.E. A new medium for the enumeration and subculture of bacteria from potable water // Appl. Environ. Microbiol. 1985. V. 49. № 1. P. 1–7. https://doi.org/10.1128/aem.49.1.1-7.1985

  46. Rebelo Romão I., Rodrigues dos Santos A.S., Velasco L., Martínez–Ferri E., Vilchez J.I., Manzanera M. Seed-Encapsulation of Desiccation-Tolerant Microorganisms for the Protection of Maize from Drought: Phenotyping Effects of a New Dry Bioformulation // Plants. 2022. V. 11. № 8. P. 1024. https://doi.org/10.3390/plants11081024

  47. Rietz D.N., Haynes R.J. Effects of irrigation-induced salinity and sodicity on soil microbial activity // Soil Biol. Biochem. 2003. V. 35. № 6. P. 845–854. https://doi.org/10.1016/S0038-0717(03)00125-1

  48. Siebielec S., Siebielec G., Klimkowicz–Pawlas A., Gałązka A., Grządziel J., Stuczyński T. Impact of water stress on microbial community and activity in sandy and loamy soils // Agronomy. 2020. V. 10. № 9. P. 1429. https://doi.org/10.3390/agronomy10091429

  49. Stanaszek–Tomal E. Environmental factors causing the development of microorganisms on the surfaces of national cultural monuments made of mineral building materials // Coatings. 2020. V. 10. № 12. P. 1203. https://doi.org/10.3390/coatings10121203

  50. Stevenson A., Burkhardt J., Cockell C.S., Cray J.A., Dijksterhuis J., Fox-Powell M., Hallsworth J.E. Multiplication of microbes below 0.690 water activity: implications for terrestrial and extraterrestrial life // Environ. Microbiol. 2015. V. 17. № 2. P. 257–277. https://doi.org/10.1111/1462-2920.12598

  51. Stevenson A., Hallsworth J.E. Water and temperature relations of soil Actinobacteria // Environ. Microbiol. Rep. 2014. V. 6. № 6. P. 744–755. https://doi.org/10.1111/1758-2229.12199

  52. Stevenson A., Hamill P.G., O’Kane C.J., Kminek G., Rummel J.D., Voytek M.A., Hallsworth J.E. Aspergillus penicillioides differentiation and cell division at 0.585 water activity // Environ. Microbiol. 2017. V. 19. № 2. P. 687–697. https://doi.org/10.1111/1462-2920.13597

  53. Sun Y., Shi Y.L., Wang H., Zhang T., Yu L.Y., Sun H., Zhang Y.Q. Diversity of bacteria and the characteristics of actinobacteria community structure in Badain Jaran Desert and Tengger Desert of China // Front. Microbiol. 2018. V. 9. P. 1068. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.01068

  54. Warren–Rhodes K.A., Lee K.C., Archer S.D., Cabrol N., Ng-Boyle L., Wettergreen D., Pointing S.B. Subsurface microbial habitats in an extreme desert Mars-analog environment // Front. Microbiol. 2019. V. 69. P. 1–11. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00069

  55. Wassmann M., Moeller R., Reitz G., Rettberg P. Adaptation of Bacillus subtilis cells to Archean-like UV climate: relevant hints of microbial evolution to remarkably increased radiation resistance // Astrobiology. 2010. V. 10. № 6. P. 605–615. https://doi.org/10.1089/ast.2009.0455

  56. Williams J.P., Hallsworth J.E. Limits of life in hostile environments: no barriers to biosphere function? // Environ. Microbiol. 2009. V. 11. № 12. P. 3292–3308. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2009.02079.x

  57. Winston P.W., Bates D.H. Saturated solutions for the control of humidity in biological research // Ecology. 1960. V. 41. № 1. P. 232–237. https://doi.org/10.2307/1931961

  58. Wright P.C., Tanaka T. Physiological modelling of the response of Kocuria rosea exposed to changing water activity // Biotechnol. Lett. 2002. V. 24. № 8. P. 603–609.

  59. Zenova G.M., Manucharova N.A., Zvyagintsev D.G. Extremophilic and extremotolerant actinomycetes in different soil types // Eurasian Soil Sci. 2011. V. 44. № 4. P. 417–436. https://doi.org/10.1134/S1064229311040132

  60. Zvyagintsev D.G., Zenova G.M., Sudnitsyn I.I., Gracheva T.A., Lapygina E.V., Napol’skaya K.R., Sydnitsyna A.E. Development of actinomycetes in brown semidesert soil under low water pressure // Eurasian Soil Sci. 2012. V. 45. № 7. P. 717–723. https://doi.org/10.1134/S1064229312030155

  61. Zvyagintsev D.G., Zenova G.M., Sudnitsyn I.I., Gracheva T.A., Napol’skaya K.R., Belousova M.A. Dynamics of spore germination and mycelial growth of streptomycetes under low humidity conditions // Microbiology. 2009. V. 78. № 4. P. 440–444. https://doi.org/10.1134/S0026261709040079

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска содержание выпуска

Почвоведение

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал