Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2020, T. 70, № 3, стр. 422-432
РЕАКТИВНОСТЬ МЮ-РИТМА ЭЭГ ПРИ НАБЛЮДЕНИИ И ВЫПОЛНЕНИИ ДЕЙСТВИЙ У ДЕТЕЙ РАННЕГО ВОЗРАСТА, ИМЕЮЩИХ РАЗНЫЙ УРОВЕНЬ РАЗВИТИЯ РЕЦЕПТИВНОЙ РЕЧИ
А. А. Михайлова 1, *, Л. С. Орехова 1, Ю. О. Дягилева 1, Т. И. Мухтаримова 1, В. Б. Павленко 1
1 Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Симферополь, Россия
* E-mail: anna.kulenkova@gmail.com
Поступила в редакцию 17.12.2019
После доработки 10.02.2020
Принята к публикации 26.02.2020
Аннотация
Изучали особенности реактивности мощности ЭЭГ в индивидуально определенном частотном диапазоне мю-ритма в центральных, фронтальных и теменных отведениях ЭЭГ у детей в условиях наблюдения за мнимым действием, реальным действием и при выполнении ребенком самостоятельного действия. В исследовании приняли участие 39 детей в возрасте от 17 до 41 мес. Дисперсионный анализ мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма продемонстрировал значимую десинхронизацию в центральных, фронтальных и теменных отведениях ЭЭГ в условиях наблюдения и выполнения действий. Ситуация “наблюдение реального действия” сопровождалась бóльшей десинхронизацией мощности в диапазоне мю-ритма в медианном фронтальном (Fz) и медианном париетальном (Pz) локусах по сравнению с ситуацией “наблюдение мнимого действия”. C целью определения роли “системы зеркальных нейронов” в процессах освоения речи анализировали особенности реактивности мю-ритма ЭЭГ у детей с разным уровнем развития рецептивной речи, определенного с использованием теста Бейли. Выявлено, что у детей с высоким уровнем по шкале “рецептивная речь” отмечается бо́льшая десинхронизация мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в условиях наблюдения за реальным действием в лобном (F3) и теменном (P3) локусах левого полушария по сравнению с детьми со средним уровнем по данной шкале. Результаты исследования указывают, что дети, которые демонстрируют более высокий уровень активации “системы зеркальных нейронов”, обладают более высоким уровнем понимания речи.
ВВЕДЕНИЕ
В настоящее время актуальным направлением исследований нейронаук стало изучение “системы зеркальных нейронов” (СЗН) мозга [см. обзор Лебедева и др., 2017]. Наличие такой системы у человека лежит в основе так называемой “гипотезы прямого соответствия” (“direct-matching hypothesis”): понимание действий индивидом облегчается тем, что наблюдение за действием активирует ту же самую нейронную сеть, которая необходима для выполнения этого действия [Rizzolatti et. al., 2001]. Так, предполагается, что СЗН отвечает за имплицитное понимание действия и активируется при восприятии целенаправленных действий окружающих [Iacoboni, 2009]. Также с помощью СЗН человек может предвосхищать действия других людей, не прибегая к сложным сознательным умозаключениям [Рамачандран, 2017]. Выдвинуты предположения и в ряде исследований показано, что СЗН играет решающую роль в реализации многих социальных феноменов, таких как эмпатия, обучение путем подражания, построение модели психического состояния другого человека [Buccino, 2004; Keysers, Gazzola, 2007; Iacoboni, 2009; Khalil et al., 2018; Лебедева и др., 2018]. Так же предполагают, что СЗН играет ключевую роль в процессах формирования и восприятия речи [Рамачандран, 2017].
Физиологическим маркером активности СЗН принято считать десинхронизацию сенсомоторного мю-ритма при восприятии действий окружающих [Fox, 2016; Debnath et al., 2019]. Мю-ритм традиционно регистрируется в моторных и сенсомоторных регионах коры. В целом области неокортекса, отвечающие за организацию и восприятие движений, включают в себя премоторную кору, соматосенсорную кору и нижнюю теменную дольку [см. обзор Jeon, 2018]. Исходя из этого, многие авторы анализируют эффекты десинхронизации (снижение мощности) ЭЭГ в диапазоне частот мю-ритма во фронтальных, центральных и теменных локусах [Avanzini et al., 2012; Кайда и др., 2019]. Особую актуальность изучение реактивности мю-ритма приобрело в связи с исследованиями источников электрофизиологической активности мозга, выделяемых при управлении интерфейсом мозг-компьютер, основанном на распознавании паттернов ЭЭГ при воображении движений [Керечанин и др., 2019].
Несмотря на значительное количество исследований, посвященных изучению десинхронизации мю-ритма у взрослых, существует лишь небольшое количество аналогичных исследований, проведенных с участием маленьких детей. Так, было показано, что у детей уже в возрасте восьми месяцев в процессе наблюдения за взрослым, который перемещает игрушку, происходила десинхронизация мю-ритма в частотной полосе 5–9 Гц [Nyström, 2011]. У детей в возрасте трех лет наблюдалось сходное снижение мю-ритма в частотной полосе 6–9 Гц в левой и правой соматосенсорной коре в ситуации выполнения ребенком действий и в процессе наблюдения за выполнением действий матерью [Liao et al., 2015]. У детей в возрасте одного года было отмечено более значимое снижение мю-ритма, когда они наблюдали за тем, как экспериментатор совершает необычное действие (подносит телефон ко рту) по сравнению с обычным (подносит телефон к уху) [Stapel et al., 2010]. Следует отметить, что десинхронизацию мю-ритма связывают с уже существующим опытом определенных действий у детей в младенческом и раннем возрасте. Обнаружено, что десинхронизация мю-ритма во время наблюдения за хватательными движениями была связана с тем, что младенцы сами могли реализовать такие движения и, очевидно, понимали их цель [Cannon et al., 2016]. V. Reid и соавт. [Reid et al., 2011] выявили значимое падение мю-ритма у малышей в возрасте 14 мес, когда экспериментатор подражал действиям детей (что можно интерпретировать как наблюдение за известными действиями), но не в ситуации, когда он совершал сложные действия, которые ранее не были включены в моторный опыт ребенка. Нужно, однако, отметить, что в большинстве уже имеющихся исследований с участием детей раннего возраста не учитывается индивидуальный частотный диапазон мю-ритма ЭЭГ, который может значительно отличаться у разных детей даже одной возрастной группы.
Особый интерес представляет изучение роли СЗН в процессах освоения речи, поскольку, с одной стороны, предполагается, что СЗН лежит в основе познания человеком окружающей социальной среды [Рамачандран, 2017], а с другой – качество развития речевой функции в раннем возрасте значимо влияет на становление других высших психических функций – памяти, внимания, мышления и т.д. [Ермолина, 2010]. Существуют лишь единичные исследования в этой области с участием маленьких детей, и они в основном направлены на изучение специфики изменения мю-ритма как индикатора активности СЗН в процессе восприятия речевых стимулов. Так, установлено, что у малышей 18 и 24 мес восприятие предложений, обозначающих действия, сопровождается падением мощности центрального мю-ритма (6–10 Гц) [Antognini, Daum, 2017].
В связи с вышеизложенным, целью настоящей работы было, с одной стороны, изучить реактивность ЭЭГ в индивидуально определенном частотном диапазоне мю-ритма у детей раннего возраста в условиях наблюдения за действиями другого человека и при выполнении ребенком самостоятельного действия, и, с другой стороны, выявить особенности этих реакций у детей с разным уровнем развития рецептивной речи.
МЕТОДИКА
В исследовании приняли участие 39 детей (12 мальчиков и 27 девочек) в возрасте от 17 до 41 мес. Средний возраст детей составил 30.6 ± ± 0.9 мес. В обследованные группы не были включены дети с массой тела при рождении менее 2.5 кг, с наличием генетических заболеваний, с заболеваниями ЦНС, а также левши (с очевидным преобладанием левой руки при манипуляциях с предметами и при рисовании). В группу для исследования дети были набраны с помощью объявлений, размещенных в детских садах г. Симферополя. Родителям этих детей были предоставлены все необходимые сведения о процедуре исследования, и они дали письменное согласие на участие ребенка в экспериментах. Настоящее исследование соответствовало этическим принципам Хельсинкской декларации 1964 г. и было одобрено этическим комитетом Крымского федерального университета им. В.И. Вернадского.
Обследование проходило в течение двух дней. В первый день устанавливали контакт с ребенком, стараясь снизить его тревогу в незнакомой ситуации, и проводили часть психологических тестов. Во второй день завершали психологическое тестирование и регистрировали ЭЭГ.
Оценка уровня развития восприятия речи. Уровень речевого развития детей оценивали с помощью тест-системы Бейли (BSID-III) [Bayley, 2006]. Данная тест-система содержит задания возрастающей сложности, позволяющие оценить умственное, речевое (как рецептивное, так и экспрессивное) и моторное развитие детей в возрасте от 16 дней до 42 мес. Для оценки уровня развития понимания речи (показатель “рецептивная речь”) детям давалась словесная инструкция показать на рисунках и предъявляемых игрушках характеристики и категории объектов (большой, маленький, виды одежды, части тела), изображенные действия, а также самому выполнить простую последовательность действий. Во время тестирования оценивалось: понимает ли ребенок названия и использование объектов, местоимения, предлоги, причастия, формы единственного и множественного числа, отрицания в предложениях и т.п. Учитывались полнота и точность выполнения задания. Для каждого возраста (с точностью до месяца) предназначался свой набор заданий. Результат тестирования с помощью специальных таблиц переводился в относительные единицы (баллы), которые показывали уровень выполнения предъявленных задач по сравнению с группой детей данного возраста. По шкале “рецептивная речь” ребенок мог набрать от 1 до 19 баллов.
Регистрация и анализ ЭЭГ. Исходную (фоновую) ЭЭГ регистрировали в состоянии устойчивого зрительного внимания (УЗВ) ребенка при просмотре видеозаписи вращающегося мяча (продолжительность записи 20–30 с). При этом ребенка просили посидеть спокойно, глядя на мячик. Затем проводили регистрацию ЭЭГ в трех экспериментальных условиях (модификация методики [Nyström, 2011]):
1. “Наблюдение мнимого действия” – ребенок наблюдает, как экспериментатор проводит рукой по установленной на столе горке (3 повторения по 5 с). Считается, что ребенок не видит в этом действии реальной цели [Nyström, 2011].
2. “Наблюдение реального действия” – ребенок наблюдает, как экспериментатор сталкивает с горки игрушечную машинку (3 повторения по 5 с).
3. “Выполнение действия” – экспериментатор ставит горку с машинкой перед ребенком и ребенок сам ее сталкивает (3 повторения по 5 с).
ЭЭГ регистрировали с помощью электроэнцефалографа Мицар-ЭЭГ-10/70-201 монополярно в соответствии с международной системой “10-20” в лобных, центральных, височных, теменных и затылочных отведениях. В рамках настоящего исследования проводили анализ характеристик ЭЭГ в следующих отведениях: F3, Fz, F4, C3, Cz, C4, P3, Pz, P4. Указанные регионы выбраны как области интереса на основании данных литературы о целесообразности анализа мю-ритма у детей не только в центральных, но и во фронтальных и теменных областях [Marshall et al., 2011; Warreyn, 2013]. В качестве референтного использовался объединенный ушной электрод. Во время записи ЭЭГ велась аудио- и видеорегистрация. Для исключения отрезков ЭЭГ с артефактами от мышечной активности регистрировали электромиограмму (ЭМГ) от хлорсеребряных электродов, расположенных на поверхности кожи над фронтальной мышцей лба. Сигнал ЭМГ фильтровался в диапазоне 10–100 Гц. Участки записей ЭЭГ с амплитудой более 250 мкВ, сопровождающиеся движениями глаз, а также отрезки, содержащие большое количество артефактов, связанных с активацией ЭМГ мышц лба, исключались из обработки.
Анализировались отрезки ЭЭГ длительностью по 5 с в трех описанных выше экспериментальных условиях. Начало фрагмента располагалось за 2.5 с до момента прикосновения руки экспериментатора к горке или к машинке, а также прикосновения ребенка к машинке. Завершение отрезка – через 2.5 с после этого момента. Указанные фрагменты ЭЭГ подвергались быстрому преобразованию Фурье с эпохой анализа 2.5 с и взаимным перекрытием эпох 50%. Применялось сглаживание окном Блэкмана. Учитывая три повторения каждой ситуации для каждого экспериментального условия, в сумме анализировались отрезки ЭЭГ общей продолжительностью по 15 с. Для анализа исходной ЭЭГ использовался фрагмент 20–30 с.
На спектре ЭЭГ в отведении С3 в условиях УЗВ выявляли пик мощности в диапазоне 5–10 Гц, который исчезал во время совершения ребенком самостоятельного движения рукой. Для каждого отдельного испытуемого на усредненный по последовательным эпохам спектр ЭЭГ, зарегистрированной в ситуациях УЗВ, накладывался усредненный по трем повторениям спектр ЭЭГ, зарегистрированной в условиях “Выполнения действия”. За границы анализируемого диапазона принимали точки пересечения спектров. Данную компоненту альфа-ритма, демонстрирующую супрессию мощности в ситуации двигательной активности, рассматривают как сенсомоторный или мю-ритм [Thorpe et al., 2016]. Для индивидуально-определенной частотной полосы мю-ритма рассчитывали мощность, которую подвергали логарифмированию для нормализации распределения (lg мкВ2).
Для сравнения реакций десинхронизации у детей с разным уровнем восприятия речи рассчитывали индексы реактивности (ИР) мю-ритма в соответствии с формулой [k = = (B/A) – 1], где k – коэффициент реактивности мю-ритма, B – мощность мю-ритма в экспериментальной ситуации, A – мощность мю-ритма в фоновой ситуации. В зависимости от экспериментальных условий “Наблюдение мнимого действия”, “Наблюдение реального действия”, “Выполнение действия”, которые соотносились с фоновой ситуацией УЗВ, рассчитывались следующие индексы реактивности: ИР-1, ИР-2, ИР-3 соответственно.
Значения ИР > 0 свидетельствуют об увеличении мощности мю-ритма в экспериментальной ситуации по сравнению с фоновым уровнем (синхронизация), а ИР < 0 – о снижении мощности мю-ритма (десинхронизация).
Для статистической обработки использовали программу STATISTICA v.10. Результаты измерений представляли как средние значения ± стандартная ошибка среднего. Различия детей по возрасту в группах со средним и высоким уровнем развития восприятия речи анализировали с использованием однофакторного дисперсионного анализа ANOVA. Изменения мощности мю-ритма во всех экспериментальных ситуациях относительно друг друга и по отношению к УЗВ анализировали с помощью ANOVA с повторными измерениями (repeated measures) с факторами СИТУАЦИЯ (2 уровня), ЛОКУС/9/ (уровни: 9 отведений) и СИТУАЦИЯ × ЛОКУС. Для оценки эффектов изменений мощности мю-ритма в каждом из девяти локусов ЭЭГ использовался метод априорных контрастов (оценка F-распределения). Значимость межгрупповых различий ИР мю-ритма у детей со средним и высоким уровнем развития рецептивной речи определяли с учетом внутрисубъектного фактора ЛОКУС/9/ и межсубъектного фактора ГРУППА (2 уровня: средний и высокий уровень развития рецептивной речи) и взаимодействия этих факторов.
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ
Показатель понимания речи (шкала “рецептивная речь”). Исследуемые дети составили две группы: со средним (8–12 баллов) и высоким (13–19 баллов) уровнем по шкале “рецептивная речь” теста Бэйли. В обеих группах дети не отличались по возрасту (F1, 37 = = 0.27, р = 0.60). Группу детей со средним уровнем понимания речи составили 13 детей (7 мальчиков и 6 девочек), а группу детей с высоким уровнем – 26 детей (5 мальчиков и 21 девочка).
Показатели мю-ритма ЭЭГ. Среднее значение пиковой частоты индивидуально определенного мю-ритма для всей совокупности испытуемых составило 7.8 ± 0.1 Гц. Среднее значение нижней границы частотного диапазона мю-ритма составило 6.9 ± 0.1 Гц, верхней границы – 8.8 ± 0.1 Гц. Частота пика мю-ритма у детей с разным уровнем развития рецептивной речи значимо не отличалась (F1, 37 = = 0.33, р = 0.25).
Реактивность мю-ритма ЭЭГ в ситуациях “Наблюдение мнимого действия”, “Наблюдение реального действия”, “Выполнение действия” относительно ситуации УЗВ. Результаты анализа repeated measures ANOVA изменений мощности ЭЭГ в частотном диапазоне мю-ритма в ситуациях “Наблюдение мнимого действия”, “Наблюдение реального действия”, “Выполнение действия” относительно ситуации УЗВ с учетом локуса отведения представлены в табл. 1. Выявлено, что на мощность ЭЭГ в диапазоне мю-ритма значимо влияют факторы СИТУАЦИЯ и ЛОКУС. Метод априорных контрастов показал, что у детей мощность ЭЭГ в диапазоне мю-ритма во всех экспериментальных ситуациях значимо снижается в большинстве локусов (рис. 1). Взаимодействия между факторами СИТУАЦИЯ × ЛОКУС во всех сравниваемых ситуациях не имели значимого эффекта.
Таблица 1.
Сравниваемые ситуации | СИТУАЦИЯ | ЛОКУС | СИТУАЦИЯ × ЛОКУС | |||
---|---|---|---|---|---|---|
F1, 38 | p | F8, 304 | p | F8, 304 | P | |
“Наблюдение мнимого действия” и УЗВ | 34.74 | <0.001 | 8.03 | <0.001 | 1.06 | 0.39 |
“Наблюдение реального действия” и УЗВ | 74.01 | <0.001 | 5.26 | <0.001 | 0.56 | 0.81 |
“Выполнение действия” и УЗВ | 56.41 | <0.001 | 9.04 | <0.001 | 1.01 | 0.42 |
Сравнение реактивности мю-ритма ЭЭГ в экспериментальных ситуациях. Для определения, какие именно условия вызывают наибольшее снижение мощности мю-ритма, мы провели сравнение параметров ЭЭГ в трех экспериментальных ситуациях. Результаты анализа repeated measures ANOVA представлены в табл. 2. Выявлено значимое влияние факторов СИТУАЦИЯ и ЛОКУС при сравнении мощности мю-ритма в ситуациях “Наблюдение реального действия” относительно ситуации “Наблюдение мнимого действия”. Использование метода априорных контрастов выявило локусы, в которых падение мощности мю-ритма у детей в данных экспериментальных ситуациях значимо отличалось. Так, в ситуации “Наблюдение реального действия” мощность мю-ритма во фронтальном и париетальном отведениях была значимо меньше по сравнению с ситуацией “Наблюдение мнимого действия” (см. рис. 1).
Таблица 2.
Сравниваемые ситуации | СИТУАЦИЯ | ЛОКУС | СИТУАЦИЯ × ЛОКУС | |||
---|---|---|---|---|---|---|
F1, 38 | p | F8, 304 | p | F8, 304 | p | |
“Наблюдение мнимого действия” и “Наблюдение реального действия” | 4.21 | 0.04 | 7.19 | <0.001 | 0.97 | 0.45 |
“Наблюдение мнимого действия” и “Выполнение действия” | 1.08 | 0.30 | 10.31 | <0.001 | 0.52 | 0.83 |
“Наблюдение реального действия” и “Выполнение действия” | 0.08 | 0.78 | 8.66 | <0.001 | 0.77 | 0.62 |
При анализе мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в ситуации “Наблюдение мнимого действия” и “Наблюдение реального действия” относительно ситуации “Выполнение действия” выявлено значимое влияние лишь фактора ЛОКУС. Статистически значимого взаимодействия факторов СИТУАЦИЯ × ЛОКУС в трех экспериментальных ситуациях выявлено не было.
Реактивность ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в трех экспериментальных ситуациях у детей с разным уровнем понимания речи. В табл. 3 представлены результаты дисперсионного анализа ИР ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в ситуациях “Наблюдение мнимого действия”, “Наблюдение реального действия” и “Выполнение действия” относительно ситуации УЗВ в зависимости от факторов ГРУППА (дети со средним и высоким уровнем развития рецептивной речи) и ЛОКУС. Выявлено значимое влияние фактора ГРУППА на ИР-2. Гистограммы, демонстрирующие ИР мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в ситуации “Наблюдение реального действия” относительно УЗВ в сравнении между группами детей с разным уровнем понимания речи представлены на рис. 2. Метод априорных контрастов показал, что у детей с высокими показателями по шкале “рецептивная речь” в условиях наблюдения реального действия в лобном и теменном локусах левого полушария отмечается значимо бо́льшая десинхронизация мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма по сравнению с группой детей со средним уровнем развития рецептивной речи.
Таблица 3.
Индексы реактивности | ГРУППА | ЛОКУС | ГРУППА × × ЛОКУС | |||
---|---|---|---|---|---|---|
F1, 37 | p | F8, 296 | p | F8, 296 | p | |
ИР-1 | 3.17 | 0.08 | 0.83 | 0.57 | 1.71 | 0.09 |
ИР-2 | 4.1 | 0.05 | 0.67 | 0.71 | 1.08 | 0.37 |
ИР-3 | 1.94 | 0.17 | 1.04 | 0.40 | 0.87 | 0.54 |
Примечание: ИР-1, ИР-2, ИР-3 – индексы реактивности для ситуаций “Наблюдение мнимого действия”, “Наблюдение реального действия”, “Выполнение действия” соответственно. Note: ИР-1, ИР-2, ИР-3 – reactivity indices for the conditions of “Fake action observation”, “Real action observation” and “Action execution”, respectively.
ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ
Анализ реактивности мю-ритма ЭЭГ при наблюдении и выполнении действий у детей раннего возраста выявил значимое падение мощности данного ритма в ситуациях наблюдение за мнимым и реальным действием и при выполнении ребенком самостоятельного действия относительно ситуации УЗВ. Полученные данные по особенностям десинхронизации мю-ритма при выполнении действия и наблюдения за действием согласуются с результатами исследований других авторов [см. обзор Marshall, Meltzoff, 2011; Saby et al., 2013; Cannon et al., 2016; Filippi et al., 2016]. Как и в нашем исследовании, в ряде работ анализу подвергается ЭЭГ в частотной полосе мю-ритма не только в центральных, но и в лобных и теменных отведениях [Warreyn et al., 2013, Bowman et al., 2017; Upshaw, 2016]. Так, в работе с участием детей в возрасте 1.5–2.5 лет [Warreyn et al., 2013] при выполнении и наблюдении действий выявлена десинхронизация ритма ЭЭГ в лобных, центральных и теменных отведениях, максимально выраженная в частотном диапазоне 5.37–9.77 Гц, и доказано, что данный ритм по своим функциональным характеристикам не аналогичен затылочному альфа-ритму, а представляет собой мю-ритм.
В нашем исследовании мы использовали дополнительную экспериментальную ситуацию “наблюдение мнимого действия”. В этом случае ребенок наблюдал движение руки экспериментатора, которое было подобным движению в ситуации “наблюдение реального действия”, но без наличия игрушечной машинки. Мы считаем, что ребенок не мог понять цели этого действия. Анализ десинхронизации мю-ритма в этих двух ситуациях наблюдения позволяет, на наш взгляд, определить, связан ли мю-ритм с пониманием действия ребенком, или десинхронизация данного ритма связана с восприятием движений руки. На сегодняшний день существует некоторое противоречие в этом вопросе. Так, в исследованиях V. Southgate и соавт. [Southgate et al., 2010] показана большая десинхронизация мю-ритма при наблюдении за целенаправленным действием, поэтому авторы данных исследований приходят к выводу, что мю-ритм кодирует понимание ребенком цели действия. При этом наибольшая десинхронизация мю-ритма была зафиксирована в период времени, когда наблюдаемое действие было явно направлено на цель, но сама цель не была достигнута. Авторы связывают данный феномен со способностью младенцев прогнозировать действия других. J. Sommerville и A. Woodward [Sommerville, Woodward, 2005] обнаружили, что 10-месячные младенцы определяют целенаправленность действий, но только тех, которые ими уже освоены. E. Cannon и соавт. [Cannon et al., 2016] также выявили, что десинхронизация мю-ритма во время наблюдения за хватательными движениями была связана с тем, в какой степени младенцы определяли цель действия и сами могли реализовать хватательные движения. В работе P. Warreyn и соавт. [Warreyn et al., 2013] получены противоположные результаты: показана большая десинхронизация мю-ритма при наблюдении за нецеленаправленным действием. Авторы этого исследования делают вывод, что мю-ритм связан с восприятием самого движения и в меньшей мере отражает намерение действия.
В настоящем исследовании обнаружено, что наблюдение за целенаправленным действием вызывает у детей большую десинхронизацию мю-ритма по сравнению с ситуацией наблюдения мнимого действия. Таким образом, полученные результаты подтверждают гипотезу о том, что изменения мю-ритма отражают активность нейронных сетей, обеспечивающих понимание намерений и действий окружающих.
Следует отметить, что наблюдение за реальным действием вызывает бо́льшую десинхронизацию мю-ритма по сравнению с ситуацией наблюдения за мнимым действием в медианном лобном и медианном париетальном локусах. Мы считаем, что такая десинхронизация мю-ритма в лобном и теменном отведениях может отражать как активацию процессов внимания, так и вовлечение СЗН, которые локализованы в указанных корковых регионах [Лебедева и др., 2018].
Следующим этапом нашего исследования был анализ реактивности мю-ритма у детей с разным уровнем развития рецептивной речи. Нами установлено, что у детей с высоким уровнем развития рецептивной речи наблюдается бо́льшее падение мощности мю-ритма в ситуации наблюдения за реальным действием по сравнению с группой детей, имеющих лишь средний уровень развития рецептивной речи.
В ряде исследований, выполненных с участием взрослых испытуемых, показано, что сенсомоторная система участвует в обработке речевой информации [Buccino et al., 2005; Hauk et al., 2004; Mollo et al., 2016; Moreno et al., 2013]. В частности, была выявлена сходная ЭЭГ-активность как во время выполнения и наблюдения действий, так и при прослушивании глаголов-действий [Moreno et al., 2013]. В то же время в гораздо меньшей степени изучена взаимосвязь между активацией сенсомоторных нейронных систем и восприятием речи у детей раннего возраста. Этой проблеме посвящены лишь единичные противоречивые исследования. Так, в исследовании P. Warreyn и соавт. [Warreyn et al., 2013] не было выявлено связи между десинхронизацией мю-ритма и языковыми навыками ребенка. Другие исследователи [Antognini, Daum, 2017] показали значительное подавление мю-ритма во время наблюдения за действиями и восприятии соответствующих глаголов действия у ребенка в возрасте 18 и 24 мес. Авторы делают предположение о том, что сенсомоторная система участвует в обработке разномодальной информации (речевой и моторной).
В настоящем исследовании впервые показаны различия в уровне десинхронизации мю-ритма во время наблюдения за действием и его выполнением у детей с разным уровнем развития рецептивной речи. Результаты нашей работы позволяют предположить, что уровень развития сенсомоторной системы (отражающийся в уровне десинхронизации мю-ритма при наблюдении за действием) определяет уровень развития рецептивной речи ребенка. О том, что развитие сенсомоторной системы является первичным по отношению к становлению речи, могут свидетельствовать результаты следующих исследований. В шесть месяцев, т.е. в доречевой период развития, ребенок уже воспринимает определенные движения как действия, направленные на достижение целей [Biro, Leslie, 2007; Daum et al., 2009; Luo, Johnson, 2009]. При этом ряд исследований убедительно доказывают, что понимание действий и их целей в этом периоде развития ребенка связано с активностью сенсомоторной системы ребенка [Marshall et al., 2011; Nyström et al., 2011; Southgate et al., 2009].
В своей обзорной работе G. Rizzolatti и C. Sinigaglia [Rizzolatti, Sinigaglia, 2010] пришли к выводу о том, что СЗН позволяет понять конкретные цели действия и эмоции других людей. Однако это не значит, что “зеркальной” обработки действий достаточно для их полного понимания. Такое понимание действий, эмоций или состояния другого является многоуровневым процессом. Первый уровень включает в себя определение того, какой результат является целью наблюдаемого действия и какие эмоции или эмоциональные состояния переживают другие люди. Последующие уровни могут включать в себя представление о широком круге психических состояний других (например, убеждений, желаний, намерений и т.д.). Осознание психических состояний других активирует предполагаемую “сеть чтения мыслей” (“mind-reading network”), которая включает в себя префронтальную кору, переднюю поясную извилину и височно-теменной узел [см. обзор Khalil et al., 2018]. Поэтому те дети-участники нашего исследования, которые демонстрировали бо́льшую десинхронизацию мю-ритма и имели более высокий уровень активации СЗН, могли лучше понимать намерения и цели действий окружающих. У таких детей лучше развито общее пространство действий со взрослыми и эффективнее протекают процессы обучения, что и обеспечивает более высокий уровень понимания речи.
Настоящее исследование в определенной мере расширяет наше понимание роли сенсомоторной системы в обеспечении речевого развития ребенка. Мы также считаем, что полученные данные, отражающие особенности реактивности мю-ритма у детей раннего возраста, могут быть использованы в сеансах биологической обратной связи, в том числе с экзоскелетом руки, управляемым по параметрам мю-ритма ЭЭГ. Логично предположить, что применение таких сеансов будет способствовать улучшению моторного и одновременно речевого развития ребенка.
ВЫВОДЫ
1. У детей раннего возраста в условиях наблюдения мнимого действия, реального действия и при выполнении ребенком самостоятельного действия выявлена десинхронизация мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в центральных, фронтальных и теменных отведениях.
2. Условие наблюдения реального действия по сравнению с условием наблюдения мнимого действия сопровождается в медианных фронтальном (Fz) и париетальном (Pz) локусах значимо бо́льшей десинхронизацией мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма.
3. Дети с высоким уровнем понимания речи демонстрируют бо́льшую десинхронизацию мощности ЭЭГ в диапазоне мю-ритма в условиях наблюдения реального действия в лобном (F3) и теменном (P3) локусах левого полушария по сравнению с детьми со средним уровнем понимания речи. Таким образом, высокий уровень активации СЗН у детей раннего возраста благоприятствует развитию понимания речи.
Исследования выполнены с использованием оборудования ЦКП “Экспериментальная физиология и биофизика” КФУ им. В.И. Вернадского и при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (Уникальный идентификатор проекта RFMEFI60519X0186).
Список литературы
Ермолина Н.И. Особенности развития некоторых высших психических функций у детей раннего возраста в современных условиях. Наука о человеке: гуманитарные исследования. 2010. 5: 134–140.
Кайда А.И., Махин С.А., Эйсмонт Е.В., Павленко В.Б. Возрастная динамика и топография реактивности индивидуального мю-ритма ЭЭГ у детей 4–14 лет. Вестник Томского государственного университета. Биология. 2019. 45: 106–127.
Керечанин Я.В., Гусек Д., Бобров П.Д., Федотова И.Р., Фролов А.А. Источники электрической активности областей мозга, вовлеченных в воображение движений. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2019. 69 (6): 711–725.
Лебедева Н.Н., Зуфман А.И., Мальцев В.Ю. Система зеркальных нейронов мозга: ключ к обучению, формированию личности и пониманию чужого сознания. Успехи физиологических наук. 2017. 48 (4): 16–28.
Лебедева Н.Н., Каримова Е.Д., Карпычев В.В., Мальцев В.Ю. Зеркальная система мозга при наблюдении, выполнении и представлении моторных задач – нейрофизиологическое отражение восприятия чужого сознания. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2018. 68 (2): 204–215.
Рамачандран В.С. Мозг рассказывает: Что делает нас людьми. М.: Карьера Пресс, 2017. 422 с.
Antognini K., Daum M. Toddlers show sensorimotor activity during auditory verb processing. Neuropsychologia. 2017. https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2017.07.022
Avanzini P., Fabbri-Destro M., Dalla Volta R., Daprati E., Rizzolatti G., Cantalupo G. The dynamics of sensorimotor cortical oscillations during the observation of hand movements: an EEG study. PLoS One. 2012. 7 (5): e37534.
Bayley N. Bayley scales of infant and toddler development, Third edition, San Antonio, TX: Harcourt Assessment. 2006.
Biro S., Leslie A.M. Infants’ perception of goal-directed actions: Development 4 through cue-based bootstrapping. Developmental Science. 2007. 10 (3): 379–398.
Bowman L.C., Thorpe S.G., Cannon E.N., Fox N.A. Action mechanisms for social cognition: behavioral and neural correlates of developing Theory of Mind. Dev. Sci. 2017. 20 (5). https://doi.org/10.1111/desc.12447
Buccino G. Neural circuits underlying imitation learning of hand actions: an event-related fMRI study. Neuron. 2004. 42 (2): 323–334.
Buccino G., Riggio L., Melli G., Binkofski F., Gallese V., Rizzolatti G. Listening to action-related sentences modulates the activity of the motor system: A combined TMS and behavioral study. Cognitive Brain Research. 2005. 24 (3): 355–363.
Cannon E.N., Simpson E.A., Fox N.A., Vanderwert R.E., Woodward A.L., Ferrari P.F. Relations between infants' emerging reach-grasp competence and event-related desynchronization in EEG. Dev. Sci. 2016. 19: 50–62.
Daum M.M., Prinz W., Aschersleben G. Means-end behavior in young infants: The interplay of action perception and action production. Infancy. 2009. 14 (6): 613–640.
Debnath R., Salo V.C., Buzzell G.A., Yoo K.H., Fox N.A. Mu rhythm desynchronization is specific to action execution and observation: Evidence from time-frequency and connectivity analysis. NeuroImage. 2019. 184: 496–507.
Filippi C., Cannon E.N., Fox N., Thorpe S., Ferrari P.F., Woodward A. Motor system activation predicts goal imitation in 7-month-old infants. Psychol. Sci. 2016. 27 (5): 675–684.
Fox N.A., Bakermans-Kranenburg M.J., Yoo K.H., Bowman L.C., Cannon E.N., Vanderwert R.E., Ferrari P.F., van IJzendoorn M.H. Assessing human mirror activity with EEG mu rhythm: A meta-analysis. Psychol. Bull. 2016. 142 (3): 291–313.
Hauk O., Johnsrude I., Pulvermüller F. Somatotopic representation of action words in human motor and premotor cortex. Neuron. 2004. 41 (2): 301–307.
Iacoboni M. Imitation, empathy, and mirror neurons. Annual Review of Psychology. 2009. 60 (1): 653–670.
Jeon H., Lee S.H. From neurons to social beings: short review of the mirror neuron system research and its socio-psychological and psychiatric implications. Clin. Psychopharmacol. and Neurosci. 2018. 16 (1): 18–31.
Keysers C., Gazzola V. Integrating simulation and theory of mind: from self to social cognition. Trends in Cognitive Sciences. 2007. 11 (5): 194–196.
Khalil R., Tindle R., Boraud T., Moustafa A.A., Karim A.A. Social decision making in autism: On the impact of mirror neurons, motor control, and imitative behaviors. CNS Neurosci. Ther. 2018. 24: 669–676.
Liao Y., Acar Z.A., Makeig S., Deak G. EEG imaging of toddlers during dyadic turn-taking: Mu-rhythm modulation while producing or observing social actions. NeuroImage. 2015. 112: 52–60.
Luo Y., Johnson S.C. Recognizing the role of perception in action at 6 months. Developmental Science. 2009. 12 (1): 142–149.
Marshall P.J., Meltzoff A.N. Neural mirroring systems: Exploring the EEG mu rhythm in human infancy. Developmental Cognitive Neuroscience. 2011. 1: 110–123.
Marshall P.J., Young T., Meltzoff A.N. Neural correlates of action observation and execution in 14-month-old infants: An event-related EEG desynchronization study. Developmental Science. 2011. 14 (3): 474–480.
Mollo G., Pulvermüller F., Hauk O. Movement priming of EEG/MEG brain responses for action-words characterizes the link between language and action. Cortex. 2016. 74: 262–276.
Moreno I., de Vega M., Leon I. Understanding action language modulates oscillatory mu and beta rhythms in the same way as observing actions. Brain and Cognition. 2013. 82 (3): 236–242.
Nyström P., Ljunghammar T., Rosander K., von Hofsten C. Using mu rhythm desynchronization to measure mirror neuron activity in infants. Developmental Science. 2011. 14: 327–335.
Reid V.M., Striano T., Iacoboni M. Neural correlates of dyadic interaction during infancy. Developmental Cognitive Neuroscience. 2011. 1: 124–130.
Rizzolatti G., Fogassi L., Gallese V. Neurophysiological mechanisms underlying the understanding and imitation of action. Nature Reviews Neuroscience. 2001. 2 (9): 661–670.
Rizzolatti G., Sinigaglia C. The functional role of the parieto-frontal mirror circuit: interpretations and misinterpretations. Nat. Rev. Neurosci. 2010. 11: 264–274.
Saby J.N., Meltzoff A.N., Marshall P.J. Infants’ somatotopic neural responses to seeing human actions: I’ve got you under my skin. PLoS One. 2013. 8 (10): e77905.
Sommerville J.A., Woodward A.L. Infants’ sensitivity to the causal features of means–end support sequences in action and perception. Infancy. 2005. 8: 119–145.
Southgate V., Johnson M.H., El Karoui I., Csibra G. Motor system activation reveals infants’ on-line prediction of others’ goals. Psychological Science. 2010. 21: 355–359.
Southgate V., Johnson M.H., Osborne T., Csibra G. Predictive motor activation during action observation in human infants. Biology Letters. 2009. 5 (6): 769–772.
Stapel J.C., Hunnius S., van Elk M., Bekkering H. Motor activation during observation of unusual versus ordinary actions in infancy. Social Neuroscience. 2010. 5: 451–460.
Thorpe S.G., Cannon E.N., Fox N.A. Spectral and source structural development of mu and alpha rhythms from infancy through adulthood. Clin. Neurophysiol. 2016. 127 (1): 254–269.
Upshaw M.B., Bernier R.A., Sommerville J.A. Infants’ grip strength predicts mu rhythm attenuation during observation of lifting actions with weighted blocks. Developmental Science. 2016. 19 (2): 195–207.
Warreyn P., Ruysschaert L., Wiersema R., Handl A., Pattyn G., Roeyers H. Infants’ mu suppression during the observation of real and mimicked goal-directed actions. Developmental Science. 2013. 16 (2): 173–185.
Дополнительные материалы отсутствуют.
Инструменты
Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова