Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова, 2019, T. 69, № 2, стр. 211-217

ИЗУЧЕНИЕ АСИММЕТРИИ КОНЕЧНОГО МОЗГА ГАЛКИ И СИЗОГО ГОЛУБЯ В ЗАВИСИМОСТИ ОТ РАЗВИТИЯ ИХ РАССУДОЧНОЙ ДЕЯТЕЛЬНОСТИ

Л. Н. Воронов 1*, Н. В. Алексеева 1

1 Кафедра биологии и основ медицинских знаний Чувашского государственного педагогического университета им. И. Я. Яковлева
Чебоксары, Россия

* E-mail: Lnvoronov@mail.ru

Поступила в редакцию 18.07.2017
После доработки 04.03.2018
Принята к публикации 14.05.2018

Полный текст (PDF)

Аннотация

У галки, птицы с высокоразвитой рассудочной деятельностью, по сравнению с голубем, асимметрия структурных элементов в конечном мозге больше. При этом у галки, в полях StL и А, плотность структурных компонентов достоверно больше в правом полушарии, а в полях На, Hd и М – в левом.

Ключевые слова: птица, мозг, асимметрия, глия, нейроны, нейроглиальные комплексы

В настоящее время считается, что функциональная асимметрия мозга является совокупным продуктом воздействия как генетических факторов, так и факторов внешней среды. Вероятно, именно благодаря генетической детерминированности межполушарная асимметрия оказывается сцепленной с полом, и половой диморфизм в организации межполушарной асимметрии определяет различия в адаптивных реакциях полов.

Клинические и экспериментальные исследования выявили наличие половых различий в организации асимметрии мозга [Бианки, Филиппова, 1997; Бианки, 1985; Гилёв и др., 2011; Спрингер, Дейч, 1983]. Биологический смысл большей симметричности мозга у самок В.Л. Бианки видит в том, что более симметричный мозг пластичнее, приспособленнее к осуществлению компенсаторных процессов и обеспечивает преимущество их жизнеспособности, необходимое для вида в целом. Психологическая и социальная роль самцов требует оперативного осуществления выбора при изменяющихся условиях среды и определяет необходимость существования выраженной асимметричной организации мозга. Наличие асимметричной организации мозга в течение длительного времени приписывалось исключительно человеку, а позднее и некоторым млекопитающим. Отсутствие новой коры послужило поводом считать конечный мозг птиц в структурном отношении примитивным, и его морфофункциональная асимметрия изучалась крайне мало.

Сама проблема функциональной асимметрии мозга птиц впервые была поставлена еще в XIX веке, в XX веке были обнаружены нейрофизиологические основы этого явления, а к началу XXI века стало очевидно, что наблюдаемый феномен является частью более общего круга явлений [Гилёв и др., 2011].

Первые исследователи этого явления обращали внимание на использование разных ног у птиц при манипуляциях с кормом, при этом они использовали термин “ногость”, подразумевая под этим предпочтение одной из конечностей. Теперь “ногость” птиц рассматривают в нейробиологической перспективе и предпочтение в использовании одной конечности связывают с асимметричным функционированием головного мозга. Ученые, исследовавшие проблему асимметрии мозга у птиц, полагали, что изначально у попугаев существовало некое предпочтение одной конечности при содержании в неволе, которое, возможно, связанно с влиянием “рукости” человека, контактирующего с птицей [Ogle, 1871]. Впоследствии было выдвинуто предположение, что наблюдаемая “ногость” может являться побочным эффектом скелетной асимметрии конечностей [McNeil et al., 1971]. После того, как стало очевидно, что птицы разных видов в той или иной степени предпочитают использовать одну конечность чаще, чем другую [Newton, 2015], появились предположения, что предпочтение одной конечности в манипуляциях является отражением функциональной асимметрии мозга, существующей наряду с сенсорной латерализацией, но независимо от нее [Malashichev, Wassersug, 2004]. К настоящему же времени показано, что “ногость” птиц является частью единой схемы асимметричного функционирования мозга [Brown, Magat, 2011] и дает преимущества для выживания каждой особи [Magat, Brown, 2009].

Л.В. Крушинский [1986] выделял следующие группы птиц по степени развития их элементарной рассудочной деятельности: первая группа – вороновые. Птицы этого семейства имеют высокоразвитую элементарную рассудочную деятельность. Они сравнимы с хищными млекопитающими из семейства псовых. Вторая группа – хищные птицы (пустельги, кобчики, канюки, степные орлы и осоеды), утки и куры. В целом эти птицы при первых предъявлениях экстраполяционной задачи не смогли ее решить, однако при многократном предъявлении они обучались решению. Исключение составляют осоеды: некоторые особи решали задачу с первых предъявлений. Третья группа – голуби – обладают низкоразвитой элементарной рассудочной деятельностью. Однако и у этих птиц удается обнаружить некоторую способность к решению простых тестов.

Современные работы З.А. Зориной и ее школы показали, что врановые птицы, к которым относится и галка, успешно обобщают признак “сходство”. Эти птицы проявили такую же способность к выявлению сходства по аналогии в структуре сложных двухкомпонентных стимулов [Зорина, Федотова, 1981; Зорина, Обозова, 2013]. Эта когнитивная операция – одно из наиболее сложных проявлений абстрактного мышления животных. Ранее считалось, что она доступна только человекообразным обезьянам, тогда как низшие приматы способны осваивать ее лишь путем длительного обучения [Смирнова, Зорина, 2013].

Оказалось, что голуби сизые не решают один из простейших (базовых) когнитивных тестов – тест на неисчезаемость или на “постоянство свойств” предметов (object permanence). В отличие от врановых, они не ищут приманку, накрытую на их глазах непрозрачной фигурой и не решают также задачу на экстраполяцию: после исчезновения корма за преградой они обходят ширму чисто случайным образом, независимо от того, в какую сторону двигался корм [Зорина, Обозова, 2013].

Критерии прогрессивного строения в конечном мозге птиц разрабатывались в работах [Богословская, Поляков, 1981; Воронов, Алексеев, 2001; Воронов, 2003; Воронов, 1999; Зорина, Федотова, 1981; Крушинский, 1986].

Современные работы A. Martinho et al. [2016] исследовали, как информация от правого и левого глаза голубей влияет на ориентацию птиц и создание маршрута при перелетах, а также какое участие принимают при перелетах левое и правое полушария. Для этого использовали бортовую систему регистрации глобального позиционирования. Исследовали маршруты 12 голубей, у которых закрывали то левый, то правый глаз. Оказалось, что те голуби, которые пользуются при перелетах только левым глазом, придерживаются более традиционного маршрута.

Работами N. Freund et al., [2016] был установлен факт модуляции таламических ядер структурами конечного мозга (Wulst). Авторы предполагают, что ответы таламического отдела тектофугальной системы правого полушария меньше регулируются приобретенным опытом и потому связаны с врожденным поведением.

Заметим, однако, что материалов асимметрии структурных компонентов конечного мозга птиц не найдено. Таким образом, целью настоящей работы явилось изучение особенностей асимметрии структурных компонентов у галки – птицы, обладающей высокоразвитой рассудочной деятельностью, по сравнению с голубем сизым, имеющим слаборазвитую рассудочную деятельность. Это исследование поможет установить связи в предпочтении использования разных конечностей с асимметрией мозга птиц.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В работе исследован конечный мозг 10 сизых голубей (Columba livia) и 10 галок (Corvus monedula) – по 5 экземпляров самцов и самок. Работа осуществлялась в соответствии с приказом Министерства здравоохранения Российской Федерации “Об утверждении правил лабораторной практики с соблюдением Международных рекомендаций Европейской конвенции по защите позвоночных животных, используемых при экспериментальных исследованиях”, а также “Правилами проведения работ с использованием экспериментальных животных” (приказ Минздрава СССР 755 от 12 августа 1977 г.). Мозг птиц фиксировали в 70% этаноле и обрабатывали по стандартной методике Ниссля: заливка в парафин и окраска фронтальных срезов толщиной 20 мкм крезил-виолетом. Для изучения цитоархитектоники брали каждый десятый срез [Ромейс, 1954].

Исследовали 6 основных зон конечного мозга птиц: Hyperpallium apicale (HA), Hyperpallium densocellulare (HD), Mesopallium (M), Nidopallium (N), Striatum laterale (StL), Arcopallium (А). Микропрепараты фотографировались с помощью цифровой камеры “Canon Power Shot G5” с переходником “Carl Zeiss” и микроскопа “Микмед-2” (площадь контрольного поля 4.41 × 10–2 мм2). Фотографировалось 30 полей зрения для каждой зоны мозга.

На препаратах, окрашенных по методу Ниссля, отличали глию от мелких нейронов по отсутствию видимой цитоплазмы, наличию толстых нуклеиновых мембран и более неоднородного хроматина ядра. Нейроглиальными комплексами называются расположенные вплотную друг к другу глиальные клетки и нейроны [Богословская, Поляков, 1981].

С целью исключить, что одна и та же клетка видна на двух или более срезах, подсчитывали только те клетки, в которых на микроскопических срезах видно ядро с ядрышком. Затем рассчитывалось значение поправки Аберкромби [Блинков, Глезер, 1964]. Поправка Аберкромби составляла 0.9.

Для сравнительного анализа были выбраны параметры плотности клеточных элементов (нейронов, глии и нейроглиальных комплексов (НГК) в 1 мм2 ткани. Степень асимметрии оценивали по коэффициенту асимметрии общей плотности распределения нейронов, глии и НГК и рассчитывали по формуле

${\text{K}} = \frac{{{\text{Nл }} - {\text{Nп }}}}{{{\text{Nл }} + {\text{Nп }}}}{\text{,}}$
где Nл – плотность распределения основных структурных элементов нервной ткани в левом полушарии; Nп – плотность распределения основных структурных элементов нервной ткани в правом полушарии.

Полученный числовой материал обработан методами дескриптивной и вариационной статистики. Данные представлены в виде ${\bar {M}}$ ± σ, где ${\bar {M}}$ – средняя, σ – стандартное отклонение. Различие выборок проверяли с помощью критерия для связанных выборок Вилкоксона с помощью программного пакета “Statistica 10.0”.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В поле На у сизого голубя самые высокие показатели плотности структурных компонентов (СК) имеют нейроны, меньше глия и еще меньше комплексы (табл. 1). При этом в левом полушарии СК больше и самцов и у самок. Разница в СК самцов и самок между собой незначительна.

Таблица 1.

Плотность структурных компонентов в конечном мозге голубя сизого (структурные элементы/мм2 ) или ст.эл /мм2Table 1. The density of the structural components in the forebrain pigeon (structural elements/mm2) or st.el./mm2

Поля Структурные единицы Самцы Самки
    Правое полушарие Левое полушарие Правое полушарие Левое полушарие
На Глия 756.83 ± 35.83* 847.38 ± 38.29 789.35 ± 36.17* 896.17 ± 39.13
  Нейроны 978.46 ± 41.14* 1101.85 ± 49.28 989.17 ± 42.17* 1121.13 ± 49.34
  Комплексы 207.78 ± 7.91 227.32 ± 8.86 234.24 ± 5.14 288.17 ± 9.13
$H\text{v}$ Глия 798.22 ± 36.21** 948.41 ± 39.25 845.46 ± 37.16* 996.26 ± 40.56
  Нейроны 1011.48 ± 42.14** 1234.25 ± 51.38* 1125.33 ± 44.11 1354.62 ± 54.17*
  Комплексы 436.94 ± 19.26** 1000.70 ± 29.43** 462.96 ± 17.69** 802.62 ± 54.17**
M Глия 926.11 ± 38.45* 1010.31 ± 40.23** 1060.15 ± 39.17 1265.56 ± 42.16**
  Нейроны 1225.13 ± 45.15** 1425.96 ± 53.26* 1325.23 ± 46.27** 1535.12 ± 56.13*
  Комплексы 705.32 ± 40.23* 898.19 ± 53.44* 675.38 ± 31.71 785.29 ± 34.42*
N Глия 1232.24 ± 32.52* 1128.30 ± 58.31* 1345.28 ± 33.25* 1226.24 ± 59.41*
  Нейроны 1326.26 ± 48.43** 1625.43 ± 62.19* 1428.17 ± 49.56** 1735.22 ± 58.32**
  Комплексы 292.39 ± 20.28 248.76 ± 22.24 314.26 ± 22.15 216.46 ± 24.28
StL Глия 1503.24 ± 36.25* 1431.21 ± 65.77* 1646.12 ± 37.16* 1556.26 ± 66.17*
  Нейроны 2291.67 ± 60.09* 2004.26 ± 75.14* 2317.86 ± 62.25** 2146.29 ± 76.25**
  Комплексы 129.54 ± 15.34* 110.35 ± 18.33 131.26 ± 16.25 115.17 ± 19.26
A Глия 1201.26 ± 42.30* 1373.35 ± 33.66* 1285.16 ± 43.45** 1425.47 ± 36.25**
  Нейроны 1597.96 ± 67.22** 1904.10 ± 93.29* 1726.26 ± 68.31** 2013.25 ± 94.26**
    1 столбец 2 столбец 3 столбец 4 столбец

Примечание: в первом столбце звездами обозначены достоверные различия со вторым столбцом; во втором столбце – 2 столбец с 4 столбцом; в третьем столбце – 3 столбец с 4 столбцом и в четвертом столбце – 4 столбец с 3 столбцом. * – р ≥ 0.05, ** – р ≥ 0.001. Note: in the first column, the stars indicate significant differences with the second column; in the second column – 2 column with 4 column; in the third column – 3 column with 4 column and in the fourth column – 4 column with 3 column. * – р ≥ 0.05, ** – р ≥ 0.001.

В поле $Н v$ по сравнению с $Н а $ увеличиваются показатели нейронов и комплексов. В поле М по сравнению с полем $Н v$ происходит увеличение всех показателей СК. Также как и в предыдущих полях СК больше в левом полушарии у самок, кроме показателей комплексов, где эти показатели равны для самцов и самок.

В поле N по сравнению с полем М – показатели глии и нейронов заметно увеличилось, а комплексов резко сократилось. При этом впервые глии больше в правом полушарии. Такая же закономерность наблюдается и для комплексов. В то же время нейроны сохраняют тенденцию предыдущего поля М, т.е. нейронов в левом полушарии больше, чем в правом.

В поле StL по сравнению с N еще больше увеличиваются значения глии и нейронов и уменьшается плотность комплексов. При этом параметры глии и нейронов больше в правом полушарии у самцов, комплексов поровну.

В поле А, где отсутствуют комплексы, соотношение глии и нейронов такое же, как в поле N. То есть в целом нейронов больше, чем глии, а у самок больше СК в левом полушарии по сравнению с самцами.

У галки в поле $Н a$ в целом плотность глии и комплексов примерно равны, а нейронов значительно меньше (табл. 2). При этом глии у самцов больше в левом полушарии, а у самок поровну; нейронов и комплексов в этом поле больше у самцов и самок в левом полушарии, причем для комплексов у самок эта разница значительна.

Таблица 2.

Плотность структурных компонентов в конечном мозге галки (структурные элементы/мм2) или ст.эл/мм2Table 1. The density of the structural components in the forebrain jackdaw (structural elements/mm2) or st.el./mm2

Поля Структурные единицы Самцы Самки
    Правое полушарие Левое полушарие Правое полушарие Левое полушарие
На Глия 1385.12 ± 73.34** 1595.44 ± 84.51* 1612.25 ± 85.27 1625.18 ± 86.25
  Нейроны 789.11 ± 44.29 878.73 ± 42.03 796.29 ± 45.61 926.31 ± 43.16*
  Комплексы 1154.15 ± 79.44** 1539.44 ± 93.28* 1528.64 ± 82.35** 1641.28 ± 94.28**
$H\text{v}$ Глия 1456.26 ± 75.17** 1634.25 ± 91.38* 1685.16 ± 88.26* 1776.56 ± 89.34*
  Нейроны 878.95 ± 44.26 898.35 ± 43.04* 886.36 ± 45.92* 986.16 ± 44.35*
  Комплексы 1528.34 ± 93.13* 1617.56 ± 96.36* 1445.73 ± 91.63* 1526.34 ± 91.26*
M Глия 1541.26 ± 78.15** 1794.28 ± 92.43* 1734.16 ± 89.25* 1854.35 ± 90.26*
  Нейроны 902.64 ± 50.34* 1058.87 ± 54.25* 1158.35 ± 56.28 1134.17 ± 55.36
  Комплексы 1648.25 ± 97.35* 1787.26 ± 98.25* 1565.84 ± 98.35* 1689.25 ± 95.64*
N Глия 2605.33 ± 123.33** 2011.46 ± 117.21* 2526.44 ± 120.64** 2125.35 ± 118.35**
  Нейроны 1191.53 ± 60.05* 936.08 ± 58.46** 1221.35 ± 64.26** 1026.14 ± 61.25**
  Комплексы 798.87 ± 53.25* 393.71 ± 18.87* 525.84 ± 56.35* 486.54 ± 19.45*
StL Глия 2018.74 ± 88.13* 1823.44 ± 98.03** 2226.58 ± 95.64* 2334.45 ± 119.36*
  Нейроны 1226.36 ± 64.26* 1335.26 ± 60.35 1256.85 ± 65.28* 1345.16 ± 61.25*
  Комплексы 629.95 ± 45.88** 351.63 ± 21.36* 596.59 ± 58.29** 410.56 ± 20.16*
A Глия 2435.83 ± 122.22** 2703.78 ± 136.72* 2521.34 ± 113.25* 2654.17 ± 121.15*
  Нейроны 1084.33 ± 61.53* 1283.97 ± 70.61* 1156.45 ± 62.35** 1365.28 ± 62.56**
    1 столбец 2 столбец 3 столбец 4 столбец

Примечание. В первом столбце звездами обозначены достоверные различия со вторым столбцом; во втором столбце – 2 столбец с 4 столбцом; в третьем столбце – 3 столбец с 4 столбцом и в четвертом столбце – 4 столбец с 3 столбцом. * – р ≥ 0.05, ** – р ≥ 0.001. Note. In the first column, the stars indicate significant differences with the second column; in the second column – 2 column with 4 column; in the third column – 3 column with 4 column and in the fourth column – 4 column with 3 column. * – р ≥ 0.05, ** – р ≥ 0.001.

В поле $Н v$ и М по сравнению с $Н a$ изменения несущественны, только в поле М несколько больше плотность нейронов.

В поле N, по сравнению с предыдущими полями, значительно больше глии, а также плотность нейронов и меньше комплексов. При этом всех структурных компонентов больше в правом полушарии, чем в левом и у самцов и самок.

В поле StL показатели СК сходны с полем N, только глии у самцов больше в правом полушарии, а у самок в левом. Нейронов больше в левом полушарии у самцов и самок. В поле А глии в целом больше, чем нейронов, при этом у самок и самцов их больше в левом полушарии.

Таким образом, у галки, по сравнению с сизым голубем, в полях $Н a$, $Н v$ и М наблюдается большая плотность комплексов. Похожие закономерности и у галки, и у сизого голубя видим в полях N и StL, т.е. увеличение СК правого полушария по сравнению с левым. При этом в поле N глии почти в два раза больше у галки, чем у голубя. В поле А у галки больше глии, чем нейронов, а у голубя наоборот.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Класс птиц весьма обширен и разнообразен по своему составу, и виды находятся на разных уровнях филогенетического развития. Соответственно и развитие рассудочной деятельности у них неодинаково. Наименее развита рассудочная деятельность у голубе- и курообразных и наиболее у филогенетически молодых видов (врановые, совы, попугаи) [Зорина, Обозова, 2013].

Наши исследования показали, что у галки, птицы с высокоразвитой рассудочной деятельностью, по сравнению с голубем, асимметрия структурных элементов в конечном мозге больше. При этом у галки в полях StL и А плотность структурных компонентов достоверно больше в правом полушарии, а в полях На, Hd и М – в левом.

Исследования специфики межполушарной асимметрии у птиц показали следующие закономерности. Немецкими нейрофизиологами под руководством O. Güntürkün [1988] было проведено исследование “ногости” у домашних голубей Columba livia domestica. В связи с тем, что голуби не проявляют такой выраженной манипулятивной активности при питании, как попугаи, для изучения моторных предпочтений у голубей была разработана особая методика: в эксперименте птицы одной ногой смахивали бумажную полоску, прикрепленную на кончик клюва. Было обнаружено отсутствие предпочтения одной из конечностей на групповом уровне, и более того, не было выявлено даже достоверных индивидуальных склонностей.

Австралийцы L. Rogers, L. Workman [1993] проверили эту гипотезу на домашних курах, для которых характерно активное использование конечностей при питании, однако не настолько выраженное, как у попугаев. При использовании методики, сходной с той, что была использована Гюнтуркюном, у этого вида была обнаружена “правоногость”, однако менее выраженная, чем “левоногость”, известная для попугаев.

Впоследствии орнитологи K. Bunch, G. Sullivan, D. Tomback [1983] при изучении питания у североамериканской кедровки Nucifraga columbiana обнаружили проявление ярко выраженных индивидуальных предпочтений: извлекая семена из сосновых шишек, большинство птиц чаще пользовались правой задней конечностью.

L. Rogers, L. Workman [1993] также представили собственные результаты по 9 видам австралийских попугаев. Оказалось, что австралийские попугаи также преимущественно левоногие: 8 видов в эксперименте достоверно чаще пользовались левой ногой при питании, тогда как только один вид – Tanygnatus megalorhy-nchos – правой.

Таким образом, прослеживается определенная закономерность эволюции моторной асимметрии и развития рассудочной деятельности у птиц. При изучении моторной асимметрии у голубя – не наблюдается; курица – правоногая, хищные – правоногие; воробьинообразные – и правоногие, и левоногие, и попугаи – левоногие. К большому сожалению, почти не была исследована моторная асимметрия у вороновых птиц. По одному примеру североамериканской кедровки делать выводы преждевременно. По развитию рассудочной деятельности птицы распределяются аналогично: голубь – слабовыраженная рассудочная деятельность, курица значительно лучше решает задачи на экстраполяцию, чем голуби, хищные – лучше, чем куриные, и самой развитой рассудочной деятельностью обладают попугаи и вороновые птицы [Зорина, Обозова, 2013].

Наши исследования особенностей структуры в разных полушариях птиц показали, что в полях $Н a$, $Н v$, $Н dv$, производящих обработку зрительной информации, наблюдаются большие значения общей плотности распределения нейронов и нейроглиальных комплексов, средней площади нейронов и нейроглиальных комплексов, разнообразия классов нейронов в левом полушарии у обоих видов птиц. В полях N, StL, A показатели выше в правом полушарии.

При этом у галки по сравнению с сизым голубем наблюдаются меньшие значения общей плотности распределения нейронов, но большие значения данных показателей у комплексов.

У самок обоих видов по сравнению с самцами отмечена большая плотность распределения глии, нейронов и нейроглиальных комплексов.

ВЫВОДЫ

1. У галки, птицы с высокоразвитой рассудочной деятельностью, по сравнению с голубем, асимметрия структурных элементов в конечном мозге больше. При этом у галки в полях StL и А плотность структурных компонентов достоверно больше в правом полушарии, а в полях На, Hd и М – в левом.

2. Асимметрия самых важных модулей обработки информации – нейроглиальных комплексов – больше в поле Нd галки по сравнению с голубем.

3. У сизого голубя по сравнению с галкой наблюдается значительно большая асимметрия плотности нейронов в поле М, а также для вспомогательных, глиальных клеток в большинстве полей мозга.

4. В целом морфологические данные соответствуют этологическим. Так, у голубя, у которого нет предпочтения в использовании правой и левой конечностей, различия плотности структурных компонентов левого и правого полушарий незначительны. У галки не проводилось экспериментов по предпочтительному использованию правой и левой конечностей, однако известно, что севороамериканская кедровка больше использует правую ногу. Соответственно у галки обнаружилась достоверно большая плотность структурных компонентов в дорсальных полях (На, Нd, М) левого полушария.

Список литературы

  1. Бианки В.Л., Филиппова Е.В. Асимметрия мозга и пол. СПб.: Изд-во СПб. ун-та, 1997. 227 с.

  2. Бианки В.Л. Асимметрия мозга животных. Л.: Наука, 1985. 287 с.

  3. Блинков С.М., Глезер И.М. Мозг человека в цифрах и таблицах. Л.: Наука, 1964. 471 с.

  4. Богословская Л.С., Поляков Г.И. Пути морфологического прогресса нервных центров у высших позвоночных. М.: Наука, 1981. 159 с.

  5. Воронов Л.Н., Алексеев В.В. К проблеме классификации нейронов стриатума конечного мозга птиц. Журн. высш. нерв. деят. 2001. 51 (4): 477–483.

  6. Воронов Л.Н. Морфофизиологические закономерности совершенствования головного мозга и других органов птиц. Монография. М.: Изд-во МГУ, 2003. 111 с.

  7. Воронов Л.Н. Особенности морфологического строения конечного мозга серой вороны и сизого голубя в связи с развитием их элементарной рассудочной деятельности // Журн. высш. нерв. деят. 1999. 49 (4): 684–688.

  8. Гилёв А.Н., Каренина К.А., Малашичев Е.Б. История изучения моторных асимметрий у птиц. Русский орнитологический журнал. 2011. (20): Экспресс-выпуск 664: 1151–1165.

  9. Зорина З.А., Федотова И.Б. Роль Wulst в решении экстраполяционной задачи у вороновых птиц. Журн. высш. нерв. деят. 1981. 31 (1): 185–196.

  10. Зорина З.А., Обозова Т.А. Вклад Л.В. Крушинского в изучение когнитивных способностей птиц и современное состояние этой проблемы. / Формирование поведения животных в норме и патологии: К 100-летию со дня рождения Л.В. Крушинского (1911–1984) / Сост. И.И. Полетаева, З.А. Зорина. М.: Языки славянской культуры, 2013. 115–148.

  11. Крушинский Л.В. Биологические основы рассудочной деятельности. М.: Изд-во МГУ, 1986. 270 с.

  12. Ромейс Б. Микроскопическая техника. М.: Иностр. лит., 1954. 718 с.

  13. Смирнова А.А., Зорина З.А. Когнитивные способности птиц: обобщение, использование понятий, символизация: К 100-летию со дня рождения Л.В. Крушинского (1911–1984) / Сост. И.И. Полетаева, З.А. Зорина. М.: Языки славянской культуры, 2013. 148–168.

  14. Спрингер С., Дейч Г. Левый мозг, правый мозг. М.: Мир, 1983. 256 с.

  15. Baciadonna L., Zucca P., Tommasi L. Posture in ovo as a precursor of footedness in ostriches (Struthio camelus). Behav. Proc. 2010. 83 (1): 130–133.

  16. Bunch K.G., Sullivan G., Tomback D.F. Seed manipulation by Clark’s Nutcracker. Condor 1983. 85: 372–373.

  17. Brown C., Magat M. Cerebral lateralization determines hand preferences in Australian parrots. Biol. Lett. 2011. 110–125.

  18. Gagliardo A., Odetti F., Ioale P., Pecchia T., Vallortigara G. Functional asymmetry of left and right avian piriform cortex in homing pigeons' navigation. Eur J Neurosci. 2005. Jul.; 22 (1). 189–94.

  19. Güntürkün O., Kesch S., Delius J.D. 1988. Absence of footedness in domestic pigeons. Anim. Behav. 36 (2): 602–604.

  20. Freund N., Valencia-Alfonso C., Kirsch J., Brodmann K. Asymmetric top-down modulation of ascending visual pathways in pigeons. Neuropsychologia. 2016. Mar: 83: 37–47.

  21. Martinho A., Biro D., Guilford T., Gagliardo A., Kacelnik A. Asymmetric visual input and route recapitulation in homing pigeons. Neuropsychologia. 2016. Mar: 83: 37–47.

  22. Ogle W. On dextral pre-eminence. Transactions of the Royal Medical andChirurgical Society of London. 1871. 54: 279–301.

  23. McNeil R., Rodriguez R. J., Figuera D.M. Handedness in the brown-throated parakeet Aratinga pertinax in relation to skeletal asymmetry. Ibis 1971. 109: 493–497.

  24. Newton I. The adaptive radiation and feeding ecology of some British finches. Ibis. 109: 33-98. Proc Biol Sci. 2015. Oct 7; 282.

  25. Malashichev Y.B., Wassersug R.J. Left and right in the amphibian world: which way to develop and where to turn? BioEssays. 2004. 26: 512–522.

  26. Magat M., Brown C. Laterality enhances cognition in Australian parrots. Proc. Royal Soc.: Biol. Sci. 2009. 276: 4155–4162.

  27. Rogers L.J., Workman L. Footedness in birds. Anim. Behav. 1993. V. 45. P. 409–411.

Дополнительные материалы отсутствуют.