1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Агрохимия
  4. № 10, 2023

Агрохимия, 2023, № 10, стр. 87-96

Токсины почвенных микроскопических грибов: распространение, экологическая роль, биодеградация

Ю. М. Поляк 1, *, В. И. Сухаревич 1

1 Санкт-Петербургский научно-исследовательский центр экологической безопасности РАН – Санкт-Петербургский федеральный исследовательский центр РАН
197110 Санкт-Петербург, Корпусная ул., 18, Россия

* E-mail: yuliapolyak@mail.ru

Поступила в редакцию 19.03.2023
После доработки 24.04.2023
Принята к публикации 15.07.2023

Аннотация

Почвенные микроскопические грибы играют важную роль в микробно-растительных взаимодействиях, являясь продуцентами различных биологически активных соединений, и, прежде всего, микотоксинов. Микотоксины обнаруживают в почве, в пищевом сырье сельскохозяйственного происхождения, в кормах и продуктах питания. Токсинообразующие грибы поражают многие сельскохозяйственные культуры, и содержание микотоксинов в растительном сырье может быть достаточно высоким. В настоящем обзоре рассмотрены основные свойства микотоксинов и их продуценты, экологическая роль, вклад в микробно-растительные взаимодействия, во взаимодействия между микроорганизмами, биотрансформация токсинов в почве.

Ключевые слова: микромицеты, микотоксины, микробно-растительные взаимодействия, Aspergillus, Fusarium, Penicillium.

Список литературы

  1. Звягинцев Д.Г. Структурно-функциональная роль почвы в биосфере. М.: Геос, 1999. 278 с.

  2. Мирчинк Т.Г. Почвенная микология. М.: Изд-во МГУ, 1988. 220 с.

  3. Широких A.A., Колупаев A.B. Грибы в биомониторинге наземных экосистем // Теор. и прикл. экол. 2009. № 3. С. 4–14.

  4. Терехова В.А. Микромицеты в экологической оценке водных и наземных экосистем. М.: Наука, 2007. 215 с

  5. Иванова А.Е., Марфенина О.Е., Суханова И.И. Функциональное разнообразие микроскопических грибов в городских почвах разного возраста формирования // Микол. и фитопатол. 2008. Т. 42. № 5. С. 450–60.

  6. Марфенина О.Е. Антропогенная экология почвенных грибов. М.: Изд-во МГУ, 2005. 196 с.

  7. Власов Д.Ю. Микроскопические грибы в экстремальных местообитаниях: биологическое разнообразие и сущность взаимодействий // Биосфера. 2011. Т. 3. № 4. С. 479–492.

  8. Поляк Ю.М., Сухаревич В.И. Аллелопатические взаимоотношения растений и микроорганизмов в почвенных экосистемах // Усп. совр. биол. 2019. Т. 2. С. 147–160.

  9. Берестецкий О.А. Фитотоксины почвенных микроорганизмов и их экологическая роль // Фитотоксические свойства почвенных микроорганизмов. Л.: ВНИИ сел.-хоз. микробиологии, 1978. С. 7–31.

  10. Герасимов А.О., Поляк Ю.М. Оценка влияния засоления на аллелопатическую активность микромицетов в дерново-подзолистой почве // Агрохимия. 2021. № 3. С. 51–59.

  11. Киреева H.A., Водопьянов В.В., Мифтахова A.M. Биологическая активность нефтезагрязненных почв. Уфа: Гилем, 2016. 376 с.

  12. Polyak Y., Bakina L., Mayachkina N., Polyak M. The possible role of toxigenic fungi in ecotoxicity of two contrasting oil-contaminated soils – A field study // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2020. V. 202. P. 110959.

  13. Минеев В.Г., Козлова Ю.Е., Кураков А.В., Гомонова Н., Звягинцев Д.Г. Последействие минеральных удобрений на микробиологические и агрохимические свойства дерново-подзолистой почвы // Докл. РАСХН. 2001. № 4. С. 19–21.

  14. Кураков А.В., Попов А.И. Нитрифицирующая активность и фитотоксичность почвенных микроскопических грибов // Почвоведение. 1995. Т. 3. С. 314–321.

  15. Ефимочкина Н.Р., Седова И.Б., Шевелева С.А., Тутельян В.А. Токсигенные свойства микроскопических грибов // Вестн. Томск. гос. ун-та. Биология. 2019. № 45. С. 6–33.

  16. Agriopoulou S. Ergot alkaloids mycotoxins in cereals and cereal-derived food products: Characteristics, toxicity, prevalence, and control strategies // Agronomy. 2021. V. 11. № 5. P. 931.

  17. Leggieri M.C., Decontardi S., Bertuzzi T., Pietri A., Battilani P. Modeling growth and toxin production of toxigenic fungi signaled in cheese under different temperature and water activity regimes // Toxins. 2017. V. 9 (1). P. 4–21.

  18. Pickova D., Ostry V., Toman J., Malir F. Aflatoxins: History, significant milestones, recent data on their toxicity and ways to mitigation // Toxins. 2021. V. 13 (6). P. 399.

  19. Richard J.L. Some major mycotoxins and their mycotoxicoses – An overview // Int. J. Food Microbiol. 2007. V. 119. P. 3–10.

  20. Hathout A.S., Aly S.E. Biological detoxification of mycotoxins: a review // Ann. Microbiol. 2014. V. 64. P. 905–919.

  21. Alshannaq A., Yu J.-H. Occurrence, toxicity, and analysis of major mycotoxins in food // Inter. J. Environ. Res. Public Health. 2017. V. 14. E632.

  22. Brasel T.L., Martin J.M., Carriker C.G., Wilson S.C., Straus D.C. Detection of airborne Stachybotrys chartarum macrocyclic trichothecene mycotoxins in the indoor environment // Appl. Environ. Microbiol. 2005. V. 71 (11). P. 7376–7388.

  23. Свистова И.Д., Щербаков А.П., Фролова Л.О. Токсины микромицетов чернозема: спектр антибиотического действия и роль в формировании микробного сообщества // Почвоведение. 2004. № 10. С. 1220–1227.

  24. Polyak Y.M., Sukcharevich V.I. Allelopathic interactions between plants and microorganisms in soil ecosystems // Biol. Bul. Rev. 2019. V. 9 (6). P. 562–574.

  25. Марфенина О.Е., Кулько А.Б., Иванова А.Е. Микроскопические грибы во внешней среде города // Микол. и фитопатол. 2002. Т. 36. Вып. 4. С. 22–31.

  26. Kensler T.W., Roebuck B.D., Wogan G.N., Groopman J.D. Aflatoxin: a 50-year odyssey of mechanistic and translational toxicology // Toxicol. Sci. 2011. V. 120. Supp. l. S. 28–48.

  27. Samson R.A., Visagie C.M., Houbraken J., Hong S.B., Hubka V., Klaassen C.H. Phylogeny, identification and nomenclature of the genus Aspergillus // Stud. Mycol. 2014. V. 78. P. 141–173.

  28. Varga J., Juhasz A., Kevei F., Kozakiewich Z. Molecular diversity of agriculturally important Aspergillus species // Europ. J. Plant Pathol. 2004. V. 110. P. 627–640.

  29. Vanhoutte I., Audenaert K., De Gelder L. Biodegradation of mycotoxins: Tales from known and unexplored worlds // Front. Microbiol. 2016. V. 7. P. 561.

  30. Bornehag C.G., Sundell J., Bonini S., Custovic A., Malmberg P., Skerfving S., Sigsgaard T., Verhoeff A. Dampness in buildings as a risk factor for health effects, EUROEXPO: a multidisciplinary review of the literature (1998–2000) on dampness and mite exposure in buildings and health effects // Indoor Air. 2004. V. 14 (4). P. 243–257.

  31. Frisvad J.C. A critical review of producers of small lactone mycotoxins: patulin, penicillic acid and moniliformin // World Mycotoxin J. 2018. V. 11(1). P. 73–100.

  32. Ji F., He D., Olaniran A.O. Occurrence, toxicity, production and detection of Fusarium mycotoxin: a review // Food Prod. Process and Nutr. 2019. V. 1. P. 6.

  33. Elmholt S. Mycotoxins in the soil environment // Secondary metabolites in soil ecology. Soil Biology / Ed. P. Karlovsky. Heidelberg: Springer, 2008. P. 167–203.

  34. Седова И.Б., Киселева М.Г., Чалый З.А., Аксенов И.В., Захарова Л.П., Тутельян В.А. Анализ результатов мониторинга загрязнения микотоксинами продовольственного зерна урожаев 2005–2016 гг. // Усп. мед. микол. 2018. Т. 19. С. 329–330.

  35. Perrone G., Ferrara M., Medina A., Pascale M., Magan N. Toxigenic fungi and mycotoxins in a climate change scenario: Ecology, genomics, distribution, prediction and prevention of the risk // Microorganisms. 2020. V. 8 (10). 1496.

  36. Venkatesh N., Keller N.P. Mycotoxins in conversation with bacteria and fungi // Front Microbiol. 2019. V. 10. 403.

  37. Kamle M., Mahato D.K., Devi S., Lee K.E., Kang S.G., Kumar P. Fumonisins: Impact on agriculture, food, and human health and their management strategies // Toxins. 2019. V. 11 (6). P. 328. https://doi.org/10.3390/toxins11060328

  38. López P., Venema D., Rijk T., Kok A., Scholten J.M., Hans G.J., Nijs M.M. Occurrence of Alternaria toxins in food products in the Netherlands // Food Control. 2016. V. 60. P. 196–204.

  39. Mao Z., Sun W., Fu L., Luo H., Lai D., Zhou L. Natural dibenzo-α-pyrones and their bioactivities // Molecules. 2014. V. 19 (4). P. 5088–5108.

  40. Кононенко Г.П., Пирязева Е.А., Буркин А.А. Продуцирование альтернариола у популяций мелкоспоровых видов Alternaria, ассоциированных с зерновыми кормами // Сел.-хоз. биол. 2020. Т. 55 (3). С. 628–637.

  41. Puvača N., Avantaggiato G., Merkuri J., Vuković G., Bursić V., Cara M. Occurrence and determination of Alternaria mycotoxins alternariol, alternariol monomethyl ether, and tentoxin in wheat grains by QuEChERS Method // Toxins. 2022. V. 14(11). 791.

  42. Bren U., Guengerich F.P., Mavri J. Guanine alkylation by the potent carcinogen aflatoxin B1: quantum chemical calculations // Chem. Res. Toxicol. 2007. V. 20. P. 1134–1140.

  43. Winter G., Pereg L.L. A review on the relation between soil and mycotoxins: Effect of aflatoxin on field, food and finance // Europ. J. Soil Sci. 2019. V. 70. P. 882–897.

  44. Juraschek L.M., Kappenberg A., Amelung W. Mycotoxins in soil and environment // Sci. Total Environ. 2022. V. 814. P. 152425.

  45. Perrone G., Gallo A., Susca A. Aspergillus // Molecular detection of foodborne pathogens / Ed. L. Dongyou. USA: CRC Press, Taylor & Francis Group, 2010. P. 529–548.

  46. Perrone G., Susca A. Penicillium species and their associated mycotoxins // Methods Mol. Biol. 2017. V. 1542. P. 107–119.

  47. Otero C., Arredondo C., Echeverría-Vega A., Gordillo-Fuenzalida F. Penicillium spp. mycotoxins found in food and feed and their health effects // World Mycotoxin J. 2020. V. 13 (3). P. 323–343.

  48. Lillehoj E.B., Elling F. Environmental conditions that facilitate ochratoxin contamination of agricultural commodities // Acta Agric Scand. 1983. V. 33. P. 113–128.

  49. Scharf D.H., Brakhage A.A., Mukherjee P.K. Gliotoxin – bane or boon? // Environ. Microbiol. 2016. V. 18. P. 1096–1109.

  50. Ruiz J.A., Bernar E.M., Jung K. Production of siderophores increases resistance to fusaric acid in Pseudomonas protegens Pf-5 // PLoS ONE. 2015. V. 10. e0117040.

  51. Martín-Rodríguez A., Reyes F., Martín J., Pérez-Yépez J., León-Barrios M., Couttolenc A. Inhibition of bacterial quorum sensing by extracts from aquatic fungi: first report from marine endophytes // Mar. Drugs. 2014. V. 12. P. 5503–5526.

  52. Rasmussen T.B., Skindersoe M.E., Bjarnsholt T., Phipps R.K., Christensen K.B., Jensen P.O. Identity and effects of quorum-sensing inhibitors produced by Penicillium species // Microbiology. 2005. V. 151. P. 1325–1340.

  53. Bacon C.W., Hinton D.M., Mitchell T.R. Is quorum signaling by mycotoxins a new risk-mitigating strategy for bacterial biocontrol of Fusarium verticillioides and other endophytic fungal species? // J. Agric. Food Chem. 2017. V. 65. P. 7071–7080.

  54. van Rij E.T., Girard G., Lugtenberg B.J.J., Bloemberg G.V. Influence of fusaric acid on phenazine-1-carboxamide synthesis and gene expression of Pseudomonas chlororaphis strain PCL1391 // Microbiology. 2005. V. 151. P. 2805–2814.

  55. Rajasekharan S. K., Lee J.-H., Zhao Y., Lee J. The mycotoxin zearalenone hinders Candida albicans biofilm formation and hyphal morphogenesis // Ind. J. Microbiol. 2018. V. 58. P. 19–27.

  56. Liaqat I., Bachmann R.T., Sabri A.N., Edyvean R.G.J. Isolate specific effects of patulin, penicillic acid and EDTA on biofilm formation and growth of dental unit water line biofilm isolates // Curr. Microbiol. 2010. V. 61. P. 148–156.

  57. Falade T.D.O., Syed Mohdhamdan S.H., Sultanbawa Y., Fletcher M.T., Harvey J.J.W., Chaliha M. In vitro experimental environments lacking or containing soil disparately affect competition experiments of Aspergillus flavus and co-occurring fungi in maize grains // Food Addit. Contam. 2016. V. A33. P. 1241–1253.

  58. Müller M.E., Steier I., Köppen R., Siegel D., Proske M., Korn U., Koch M. Cocultivation of phytopathogenic Fusarium and Alternaria strains affects fungal growth and mycotoxin production // J. Appl. Microbiol. 2012. V. 113. № 4. P. 874–887.

  59. López-Díaz C., Rahjoo V., Sulyok M., Ghionna V., Martín-Vicente A., Capilla J. Fusaric acid contributes to virulence of Fusarium oxysporum on plant and mammalian hosts // Mol. Plant Pathol. 2018. V. 19. P. 440–453.

  60. Pfliegler W.P., Pócsi I., Győri Z., Pusztahelyi T. The Aspergilli and their mycotoxins: Metabolic interactions with plants and the soil biota // Front Microbiol. 2020. V. 10. 2921.

  61. Reverberi M., Punelli M., Scala V., Scarpari M., Uva P., Mentzen W.I. Genotypic and phenotypic versatility of Aspergillus flavus during maize exploitation // PLoS One. 2013. V. 8. e68735.

  62. Свистова И.Д., Щербаков А.П., Фролова Л.О. Фитотоксическая активность черноземных сапрофитных микромицетов: специфичность, сорбция и стабильность фитотоксинов в почве // Прикл. биохим. и микробиол. 2003. Т. 39. № 4. С. 441–445.

  63. Xu X.M., Berrie A.M. Epidemiology of mycotoxigenic fungi associated with Fusarium ear blight and apple blue mould: a review // Food Addit. Contam. 2005. V. 22. P. 290–301.

  64. Anjorin A.T., Inje T. Effect of total aflatoxin on the growth characteristics and chlorophyll level of sesame (Sesamum indicum L.) // New York Sci. J. 2014. V. 7. P. 8–13.

  65. Zhang C.L., Zheng B.Q., Lao J.P., Mao L.J., Chen S.Y., Kubicek C.P. Clavatol and patulin formation as the antagonistic principle of Aspergillus clavatonanicus, an endophytic fungus of Taxus mairei // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2008. V. 78. P. 833–840.

  66. Benoit I., van den Esker M.H., Patyshakuliyeva A., Mattern D.J., Blei F., Zhou M. Bacillus subtilis attachment to Aspergillus niger hyphae results in mutually altered metabolism // Environ. Microbiol. 2015. V. 17. P. 2099–2113.

  67. Luo M., Brown R.L., Chen Z.Y., Menkir A., Yu J., Bhatnagar D. Transcriptional profiles uncover Aspergillus flavus-induced resistance in maize kernels // Toxins. 2011. V. 3. P. 766–786.

  68. Dhakal R., Chai C., Karan R., Windham G.L., Williams W.P., Subudhi P.K. Expression profiling coupled with in-silico mapping identifies candidate genes for reducing aflatoxin accumulation in maize // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. P. 503.

  69. Dolezal A.L., Shu X., OBrian G.R., Nielsen D.M., Woloshuk C.P., Boston R.S. Aspergillus flavus infection induces transcriptional and physical changes in developing maize kernels // Front. Microbiol. 2014. V. 5. P. 384.

  70. Bedre R., Rajasekaran K., Mangu V.R., Sanchez Timm L.E., Bhatnagar D., Baisakh N. Genome-wide transcriptome analysis of cotton (Gossypium hirsutum L.) identifies candidate gene signatures in response to aflatoxin producing fungus Aspergillus flavus // PLoS One 2015. V. 10. e0138025.

  71. Bellincampi D., Cervone F., Lionetti V. 2014. Plant cell wall dynamics and wall-related susceptibility in plant-pathogen interactions // Front. Plant Sci. V. 5. P. 228.

  72. Wang H., Lei Y., Yan L., Wan L., Ren X., Chen S. Functional genomic analysis of Aspergillus flavus interacting with resistant and susceptible peanut // Toxins. 2016. V. 8. P. 46.

  73. Verheecke C., Liboz T., Mathieu F. Microbial degradation of aflatoxin B1: current status and future advances // Inter. J. Food Microbiol. 2016. V. 237. P. 1–9.

  74. Li P., Su R., Yin R., Lai D., Wang M., Liu Y., Zhou L. Detoxification of mycotoxins through biotransformation // Toxins. 2020. V. 12 (2). P. 121.

  75. Поляк Ю.М., Сухаревич В.И. Почвенные ферменты и загрязнение почв: биодеградация, биоремедиация, биоиндикация // Агрохимия. 2020. № 3. С. 83–93.

  76. Guan S., Zhao L., Ma Q., Zhou T., Wang N., Hu X. In vitro efficacy of Myxococcus fulvus ANSM068 to biotransform aflatoxin B1 // Inter. J. Mol. Sci. 2010. V. 11. P. 4063–4079.

  77. Alberts J.F., Engelbrecht Y., Steyn P.S., Holzapfel W., van Zyl W. Biological degradation of aflatoxin B-1 by Rhodococcus erythropolis cultures // Inter. J. Food Microbiol. 2006. V. 109. P. 121–126.

  78. Rodriguez H., Reveron I., Doria F., Costantini A., De Las R.B., Muňoz R. Degradation of ochratoxin A by Brevibacterium species // J. Agric. Food Chem. 2011. V. 59. P. 10755–10760.

  79. Ola A.R.B., Thomy D., Lai D., Brötz-Oesterhelt H., Proksch P. Inducing secondary metabolite production by the endophytic fungus Fusarium tricinctum through coculture with Bacillus subtilis // J. Nat. Prod. 2013. V. 76. P. 2094–2099.

  80. Spraker J.E., Wiemann P., Baccile J.A., Venkatesh N., Schumacher J., Schroeder F.C. Conserved responses in a war of small molecules between a plant-pathogenic bacterium and fungi // MBio. 2018. V. 9. e00820-18.

  81. Simonetti E., Roberts I.N., Montecchia M.S., Gutierrez-Boem F.H., Gomez F.M., Ruiz J.A. A novel Burkholderia ambifaria strain able to degrade the mycotoxin fusaric acid and to inhibit Fusarium spp. Growth // Microbiol. Res. 2018. V. 206. P. 50–59.

  82. Crutcher F.K., Liu J., Puckhaber L.S., Stipanovic R.D., Duke S.E., Bell A.A. Conversion of fusaric acid to fusarinol by Aspergillus tubingensis: a detoxification reaction // J. Chem. Ecol. 2014. V. 40. P. 84–89.

  83. Fakhouri W., Walker F., Armbruster W., Buchenauer H. Detoxification of fusaric acid by a nonpathogenic Colletotrichum sp. // Physiol. Mol. Plant Pathol. 2003. V. 63. P. 263–269.

  84. Crutcher F.K., Puckhaber L.S., Bell A.A., Liu J., Duke S.E., Stipanovic R.D. Detoxification of fusaric acid by the soil microbe Mucor rouxii // J. Agric. Food Chem. 2017. V. 65. P. 4989–4992.

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Агрохимия

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал