1. На главную
  2. Электронные версии
  3. Почвоведение
  4. № 8, 2023

Почвоведение, 2023, № 8, стр. 925-942

Цианобактерии в гиполитных горизонтах почв оазиса Ларсеманн, Восточная Антарктида

Н. В. Величко a, *, Д. Е. Рабочая a, А. В. Долгих b, Н. С. Мергелов b

a Санкт-Петербургский государственный университет
199034 Санкт-Петербург, Университетская наб., 7/9, Россия

b Институт географии РАН
119017 Москва, Старомонетный пер., 29, Россия

* E-mail: n.velichko@spbu.ru

Поступила в редакцию 20.12.2022
После доработки 05.04.2023
Принята к публикации 06.04.2023

Аннотация

Проведен анализ биологического разнообразия почвенных антарктических цианобактерий в гиполитных органо-аккумулятивных горизонтах оазиса Ларсеманн (Восточная Антарктида). С помощью исследования стекол обрастания методами световой и конфокальной микроскопии, а также флуоресцентной in situ гибридизации показано, что в верхних слоях антарктических подкаменных сообществ среди цианобактерий преобладают нитчатые формы. Для уточнения их таксономического статуса из образцов почв были выделены штаммы родов: Nostoc, Halotia, Leptolyngbya, Plectolyngbya, Phormidesmis, а также некоторые новые и ранее не описанные представители антарктических цианобактерий. Штаммы впервые сформированной уникальной рабочей коллекции почвенных цианобактерий были идентифицированы в соответствии с современными методами полифазной таксономии на основании анализа комплекса морфологических и молекулярно-генетических признаков. Результаты филогенетического анализа нуклеотидной последовательности гена 16S рРНК и особенности организации вторичных структур внутренних транскрибируемых спейсеров рибосомального оперона позволили выявить cреди штаммов коллекции новые таксоны потенциально эндемичных цианобактерий. Высокий уровень сходства последовательностей гена 16S рРНК почвенных цианобактерий с ранее обнаруженными в водоемах оазиса Ларсеманн подтверждает их способность распространяться за пределы отдельных экологических ниш и пластично адаптироваться к контрастным природным условиям.

Ключевые слова: почвенные биопленки, стекла обрастания, FISH, лабораторные культуры, 16S рРНК, вторичные структуры 16S–23S ITS, эндемизм

Список литературы

  1. Абакумов Е.В. Почвы Западной Антарктики. CПб.: Изд-во СПбГУ, 2011. 112 с.

  2. Горячкин С.В., Гиличинский Д.А., Мергелов Н.С., Конюшков Д.Е., Лупачев А.В., Абрамов А.А., Зазовская Э.П. Почвы Антарктиды: первые итоги, проблемы и перспективы исследований // Геохимия ландшафтов и география почв (к 100-летию со дня рождения М.А. Глазовской). М.: Изд-во Моск ун-та, 2012. С. 361–388.

  3. Якушев А.В., Величко Н.В., Федоров-Давыдов Д.Г., Мергелов Н.С., Лупачев А.В., Рабочая Д.Е., Белосохов А.Ф., Соина В.С. Исследование микробных сообществ почв Антарктики методом стекол обрастания // Почвоведение. 2022. № 12. С. 1514–1529. https://doi.org/10.31857/S0032180X2260069X

  4. Almela P., Justel A., Quesada A. Heterogeneity of microbial communities in soils from the Antarctic Peninsula region // Front. Microbiol. 2021. V. 12. P. 1–13. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.628792

  5. Alm E.W., Oerther D.B., Larsen N., Stahl D.A., Raskin L. The oligonucleotide probe database // Appl. Env. Microbiol. 1996. V. 62. P. 3557–3559. https://doi.org/10.1128/aem.62.10.3557-3559.1996

  6. Alekseev I., Zverev A., Abakumov E. Microbial communities in permafrost soils of Larsemann Hills, Eastern Antarctica: environmental controls and effect of human impact // Microorganisms. 2020. V. 8. P. 1202. https://doi.org/10.3390/microorganisms8081202

  7. Amann R.I., Fuchs B.M., Behrens S.F. The identification of microorganisms by fluorescence in situ hybridization // Curr. Op. Biotech. 2001. V. 12. P. 231–236. https://doi.org/10.1016/S0958-1669(00)00204-4

  8. Arima H., Horiguchi N., Takaichi S., Kofuji R., Ishida K., Wada K., Sakamoto T. Molecular-genetic and chemotaxonomic characterization of the terrestrial cyanobacterium Nostoc commune and its neighboring species // FEMS Microb. Ecol. 2012. V. 79. № 1. P. 34–45. https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2011.01195.x

  9. Blanco Y., Prieto-Ballesteros O., Gómez M.J., Moreno-Paz M., García-Villadangos M., Rodríguez-Manfredi J.A., Cruz-Gil P., Sánchez-Román M., Rivas L.A., Parro V. Prokaryotic communities and operating metabolisms in the surface and the permafrost of Deception Island (Antarctica) // Env. Microbiol. 2012. V. 14. № 9. P. 2495–2510. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2012.02767.x

  10. Barrera A., Acuña-Rodríguez I.S., Ballesteros G.I., Atala C., Molina-Montenegro M.A. Biological soil crusts as ecosystem engineers in Antarctic ecosystem // Front. Microbiol. 2022. V. 13. P. 755014. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.755014

  11. Barrett J.E., Virginia R.A., Wall D.H., Cary S.C., Adams B.J., Hacker A.L., Aislabie J.M. Co-variation in soil biodiversity and biogeochemistry in northern and southern Victoria Land, Antarctica // Ant. Sci. 2006. V. 18. P. 535–548. https://doi.org/10.1017/S0954102006000587

  12. Bellaousov S., Castrogiovanni J., Seetin M., Mathews D. RNAstructure: Web servers for RNA secondary structure prediction and analysis // Nucleic Acids Research. 2013. V. 41. W1. P. 471–474. https://doi.org/10.1093/nar/gkt290

  13. Bockheim J.G. Soil-forming factors in Antarctica // The soils of Antarctica. Heidelberg, Springer, 2015. P. 5–20. https://doi.org/10.1007/978-3-319-05497-1

  14. Bottos E.M., Scarrow J.W., Archer S.D.J., McDonald I.R., Cary S.C. Bacterial community structures of Antarctic soils // Antarctic terrestrial microbiology. Berlin-Heidelberg, Springer, 2014. P. 9–33. https://doi.org/10.1007/978-3-642-45213-0_2

  15. Castenholz R.W. Phylum BX. Cyanobacteria // Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology. N.Y.: Springer-Verlag, 2001. V. 1. P. 473–599. https://doi.org/10.1007/978-0-387-21609-6_27

  16. Chrismas N.A.M., Anesio A.M., Sanchez-Baracaldo P. Multiple adaptations to polar and alpine environments within cyanobacteria: a phylogenomic and Bayesian approach // Front. Microbiol. 2015. V. 6. P. 1070. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.01070

  17. Cowan D.A., Sohm J.A., Makhalanyane T.P., Capone D.G., Green T.G., Cary S.C., Tuffin I.M. Hypolithic communities: important nitrogen sources in Antarctic desert soils // Env. Microbiol. Rep. 2011. V. 3. P. 581–586. https://doi.org/10.1111/j.1758-2229.2011.00266.x

  18. De los Ríos A., Cary C., Cowan D. The spatial structures of hypolithic communities in the Dry Valleys of East Antarctica // Polar Biol. 2014. V. 37. № 12. P. 1823–1833. https://doi.org/10.1007/s00300-014-1564-0

  19. González Garraza G., Mataloni G., Fermani P., Vinocur A. Ecology of algal communities of different soil types from Cierva Point, Antarctic Peninsula // Polar Biol. 2011. V. 34. P. 339–351. https://doi.org/10.1007/s00300-010-0887-8

  20. Greuter D., Loy A., Horn M., Rattei T. ProbeBase – an online resource for rRNA-targeted oligonucleotide probes and primers: new features // Nuc. Acids Res. 2016. V. 44. P. 586–589. https://doi.org/10.1093/nar/gkv1232

  21. Hauer T., Komárek J. CyanoDB 2.0 – Online database of cyanobacterial genera. World-wide electronic publication // Univ. South Bohemia and Instit. of Botany AS CR. 2022. http://www.cyanodb.cz

  22. Hong J.W., Kim S.H., Choi H.-G., Kang S.-H., Yoon H.-S. Isolation and description of a globally distributed cryosphere cyanobacterium from Antarctica // Polar. Res. 2013. V. 32. P. 18529. https://doi.org/10.3402/polar.v32i0.18529

  23. Iteman I., Rippka R., Tandeau de Marsac N., Herdman M. Comparison of conserved structural and regulatory domains within divergent 16S rRNA spacer sequences of Cyanobacteria // Microbiology. 2000. V. 146. P. 1275–1286. https://doi.org/10.1099/00221287-146-6-1275

  24. IUSS Working Group WRB. World Reference Base for Soil Resources 2014, update 2015 International soil classification system for naming soils and creating legends for soil maps. World Soil Resources Reports No. 106. FAO, Rome, 2015.

  25. Johansen J.R., Kovacik L., Casamatta D.A. et al. Utility of 16S−23S ITS sequence and secondary structure for recognition of intrageneric and intergeneric limits within cyanobacterial taxa: Leptolyngbya corticola sp. nov. (Pseudanabaenaceae, Cyanobacteria) // Nova Hedw. 2011. V. 92. P. 283–302. https://doi.org/10.1127/0029-5035/2011/0092-0283

  26. Kaštovský J., Hauer T., Komárek J. Cyanobacteria on rock surfaces // Life at Rock Surfaces. 2021. P. 87–140. https://doi.org/10.1515/9783110646467

  27. Kim M., Oh H.S., Park S.C., Chun J. Towards a taxonomic coherence between average nucleotide identity and 16S rRNA gene sequence similarity for species demarcation of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2014. V. 64. P. 346–351. https://doi.org/10.1099/ijs.0.059774-0

  28. Komárek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota 1. Teil. 1st Part: Chroococcales // Susswasserflora von Mitteleuropa 19/2. Heidelberg: Elsevier/Spektrum, 1998. 548 p.

  29. Komárek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota 2. Tei l. 2nd Part: Oscillatoriales // Susswasserflora von Mitteleuropa 19/2. Heidelberg: Elsevier/Spektrum, 2005. 759 p.

  30. Komárek J. Cyanoprokaryota 3. Teil. 3rd Part: Heterocytous Genera // Susswasserflora von Mitteleuropa 19/2. Heidelberg: Elsevier/Spektrum, 2013. 1130 p.

  31. Komárek J., Kaštovskyỳ J., Mareš J., Johansen J.R. Taxonomic classification of cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach // Preslia. 2014. V. 86. P. 295–335.

  32. Komárek J., Genuário D., Fiore M., Fiore J. Heterocytous cyanobacteria of the Ulu Peninsula, James Ross Island, Antarctica // Polar Biol. 2014. V. 38. № 4. P. 475–492

  33. Komárek J. About endemism of cyanobacteria in freshwater habitats of maritime Antarctica // Algol. Stud. 2015. V. 148. P. 15–32. https://doi.org/10.1127/algol_stud/2015/0219eschweizerbart

  34. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: Molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms // Mol. Biol. Evol. 2018. V. 35. № 6. P. 1547–1549.https://doi.org/10.1093/molbev

  35. Lacap D.C., Warren-Rhodes K.A., McKay C.P., Pointing S.B. Cyanobacteria and chloroflexi-dominated hypolithic colonization of quartz at the hyper-arid core of the Atacama Desert, Chile // Extremophiles. 2011. V. 15. P. 31–38. https://doi.org/10.1007/s00792-010-0334-3

  36. Lambrechts S., Willems A., Tahon G. Uncovering the uncultivated majority in Antarctic soils: toward a synergistic approach // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 10. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00242

  37. Loy A., Horn M., Wagner M. ProbeBase: an online resource for rRNA-targeted oligonucleotide probes // Nuc. Acids Res. 2003. V. 31. № 1. P. 514–516. https://doi.org/10.1093/nar/gkg016

  38. Lysak V., Maksimova I., Nikitin D., Ivanova E., Kudinova A., Soina E., Maefenina O. Soil microbial communities of Eastern Antarctica // Mos. Univ. Biol. Sci. Bull. 2018. V. 73. P. 104–112. https://doi.org/10.3103/S0096392518030124

  39. Mehda S., Muñoz-Martín M.Á., Oustani M., Hamdi-Aïssa B., Perona E., Mateo P. Lithic cyanobacterial communities in the polyextreme Sahara Desert: implications for the search for the limits of life // Env. Microbiol. 2021. V. 24. P. 451–474. https://doi.org/10.1111/1462-2920.15850

  40. Mergelov N.S. Soils of wet valleys in the Larsemann Hills and Vestfold Hills oases (Princess Elizabeth Land, East Antarctica) // Eurasian Soil Sci. 2014. V. 47. P. 845–862. https://doi.org/10.1134/S1064229314090099

  41. Mergelov N.S., Dolgikh A.V., Shorkunov I.G., Zazovskaya E.P., Soina V.S., Yakushev A.V., Fedorov-Davydov D.G., Pryakhin S., Dobryansky A.S. Hypolithic communities shape soils and organic matter reservoirs in the ice-free landscapes of East Antarctica // Sci. Rep. 2020. V. 10. P. 10277. https://doi.org/0.1038/s41598-020-67248-3

  42. Micheli C., Cianchi R., Paperi R., Belmonte A., Pushparaj B. Antarctic cyanobacteria biodiversity based on ITS and TrnL sequencing and its ecological implication // Op. J. Ecol. 2014. V. 4. P. 456–467. https://doi.org/10.4236/OJE.2014.48039

  43. Michaud A.B., Šabacká M., Priscu J.C. Cyanobacterial diversity across landscape units in a polar desert: Taylor Valley, Antarctica // FEMS Microbiol Ecol. 2012. V. 82. № 2. P. 268–278. https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2012.01297.x

  44. Niederberger T.D., Mcdonald I.R., Hacker A.L., Soo R.M., Barrett J.E., Wall D.H., Cary S.C. Microbial community composition in soils of Northern Victoria Land, Antarctica // Env. Microbiol. 2015. V. 10. № 7. P. 1713–1724. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2008.01593.x

  45. Pandey K.D., Shukla S.P., Shukla P.N., Giri D.D., Singh J.S., Singh P., Kashyapp A.K. Cyanobacteria in Antarctica: ecology, physiology and cold adaptation // Cell. Mol. Biol. 2004. V. 50. P. 575–584. https://doi.org/19993029

  46. Pearce D.A., Newsham K.K., Thorne M.A., Calvo-Bado L., Krsek M, Laskaris P., Hodson A., Wellington E.M. Metagenomic analysis of a southern maritime Antarctic soil // Front. Microbiol. 2012. V. 3. P. 403. https://doi.org/10.3389/fmicb.2012.00403

  47. Pessi I.S., Maalouf P.D.C., Laughinghouse H.D., Baurain D., Wilmotte A. On the use of high-throughput sequencing for the study of cyanobacterial diversity in Antarctic aquatic mats // J. Phycol. 2016. V. 52. P. 356–368. https://doi.org/10.1111/jpy.12399

  48. Prieto-Barajas C.M., Valencia-Canterob E., Santoyo G. Microbial mat ecosystems: structure types, functional diversity, and biotechnological application // Electr. J. Biotech. 2018. V. 31. P. 48–56. https://doi.org/10.1016/J.EJBT.2017.11.001

  49. Rego A., Raio F., Martins T., Ribeiro H., Sousa A.G.G., Séneca J., Baptista M.S., Lee C.K., Cary S.C., Ramos V., Carvalho M.F., Leão P.N., Magalhães C. Actinobacteria and cyanobacteria diversity in terrestrial Antarctic microenvironments evaluated by culture-dependent and independent methods // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 1018. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.01018

  50. Rippka R., Deruelles J., Waterbury J.B., Herdman M., Stanier R.Y. Generic assignments, strain histories and properties of pure cultures of cyanobacteria // J. Gen. Microbiol. 1979. V. 111. P. 1–61. https://doi.org/10.1099/00221287-111-1-1

  51. Saitou N., Nei M. The neighbor-joining method: A new method for reconstructing phylogenetic trees // Mol. Biol. Evol. 1987. V. 4. P. 406–425.

  52. Severgnini M., Canini F., Consolandi C., Camboni T., Paolo D’Acqui L., Mascalchi C., Ventura S., Zucconi L. Highly differentiated soil bacterial communities in Victoria Land macro-areas (Antarctica) // FEMS Microb. Ecol. 2021. V. 97. № 7. P. fiab087. https://doi.org/10.1093/femsec/fiab087

  53. Tamura K., Nei M., Kumar S. Prospects for inferring very large phylogenies by using the neighbor-joining method // Proc. Nat. Acad. Sci. 2004. V. 101. P. 11030–11035.

  54. Taton A., Grubisic S., Ertz D., Hodgson D.A., Piccardi R., Biondi N., Tredici M.R., Mainini M., Losi D., Marinelli F., Wilmotte A. Polyphasic study of Antarctic cyanobacterial strains // J. Phycol. 2006. V. 42. P. 1257–1270. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2006.00278.x

  55. Taton A., Hoffmann L., Wilmotte A. Cyanobacteria in microbial mats of Antarctic lakes (East Antarctica) – a microscopical approach // Algol. Stud./Arch. Hydrob. 2008. V. 126. P. 173–208. https://doi.org/10.1127/1864-1318/2008/0126-0173

  56. Taton A., Wilmotte A., Šmarda J., Elster J., Komárek J. Plectolyngbya hodgsonii: a novel filamentous cyanobacterium from Antarctic lakes // Polar Biol. 2011. V. 34. P. 181–191. https://doi.org/10.1007/s00300-010-0868-y

  57. Yergeau E., Newsham K.K., Pearce D.A., Kowalchuk G.A. Patterns of bacterial diversity across a range of Antarctic terrestrial habitats // Env. Microbiol. 2007. V. 9. № 11. P. 2670–2682. https://doi.org/10.1111/J.1462-2920.2007.01379.X

  58. Velichko N.V., Smirnova S.V., Averina S.G., Pinevich A.V. A survey of Antarctic cyanobacteria // Hydrobiologia. 2021. V. 848. № 11. P. 1–26. https://doi.org/10.1007/s10750-021-04588-9

  59. Vyverman W., Verleyen E., Wilmotte A., Hodgson D.A, Willems A., Peeters K., van de Vijver B., De Wever A., Leliaert F., Sabbe K. Evidence for widespread endemism among Antarctic micro-organisms // Polar Sci. 2010. V. 4. № 2. P. 103–113. https://doi.org/10.1016/j.polar.2010.03.006

  60. Wood S.A., Rueckert A., Cowan D.A., Cary S.C. Sources of edaphic cyanobacterial diversity in the Dry Valleys of Eastern Antarctica // ISME J. 2008. V. 2. № 3. P. 308–320. https://doi.org/10.1038/ismej.2007.104

  61. Wynn-Williams D.D. Response of pioneer soil microalgal colonists to environmental change in Antarctica // Microb. Ecol. 1996. V. 31. № 2. P. 177–188. https://doi.org/10.1007/BF00167863

Дополнительные материалы отсутствуют.

Инструменты

следующая статья выпуска предыдущая статья выпуска содержание выпуска

Почвоведение

Архивы выпусков Информация о журнале Отправить рукопись в журнал