Почвоведение, 2023, № 5, стр. 603-612

Новый продуцент боррелидина Streptomyces rochei 3IZ-6 и его перспективы в защите растений

И. Г. Широких a, И. А. Остерман bc, Д. А. Лукьянов bc, В. И. Марина bc, М. В. Бирюков b, О. А. Белозерова d, Е. Б. Гугля de, А. А. Широких a, Я. И. Назарова a, Н. А. Боков a, Ю. В. Закалюкина b*

a Федеральный аграрный научный центр Северо-Востока им. Н.В. Рудницкого
610007 Киров, ул. Ленина, 166а, Россия

b МГУ им. М.В. Ломоносова
119991 Москва, Ленинские горы, 1, Россия

c Сколковский институт науки и технологий
121205 Москва, Большой бульвар, 30, стр. 1, Россия

d Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН
117997 Москва, ул. Миклухо-Маклая, 16/10, Россия

e Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова
117997 Москва, ул. Островитянова, 1, Россия

* E-mail: juline@soil.msu.ru

Поступила в редакцию 24.08.2022
После доработки 10.01.2023
Принята к публикации 10.01.2023

Аннотация

Почвенные актиномицеты выделяли из верхнего горизонта грумусоли (Vertisols) на западном берегу оз. Кинерет в окрестности г. Тверия (Нижняя Галилея, Израиль). Проверка антибиотической активности 26 природных изолятов рода Streptomyces с использованием высокопроизводительного скрининга на основе двойной репортерной системы позволила выявить актинобактериальный штамм 3IZ-6, обладающий способностью ингибировать синтез белка. Методами полифазной таксономии штамм 3IZ-6 отнесен к виду Streptomyces rochei. Активное вещество S. rochei 3IZ-6 выделяли и очищали при помощи гравитационной обращеннофазовой и высокоэффективной жидкостной хроматографии. С помощью toe-print анализа и данных масс-спектрофотометрии продуцируемый антибиотик идентифицировали как боррелидин. При совместном культивировании на твердых средах штамм 3IZ-6 способен подавлять рост фитопатогенных микроорганизмов: Fusarium solani, F. sambucinum, Botrytis cinerea, а также карантинного объекта Curtobacterium flaccumfaciens. Установлено выраженное фитотоксическое действие культуральной жидкости 3IZ-6 на семена пшеницы мягкой (Tritiсum aestivum L). Штамм Streptomyces rochei 3IZ-6 может найти применение в биотехнологии как продуцент боррелидина – ценного природного соединения с широким спектром антибиотического действия, в частности, как агент биоконтроля для защиты сельскохозяйственных растений от фитопатогенов и сорняков.

Ключевые слова: Vertisols, почвенные стрептомицеты, антибиотический скрининг, антифитопатогенное действие

Список литературы

  1. Гаузе Г.Ф., Преображенская Т.П., Свешникова М.А., Терехова Л.П., Максимова Т.С. Определитель актиномицетов: роды Streptomyces, Streptoverticillium, Chainia. М.: Наука, 1983. 248 с.

  2. Звягинцев Д.Г., Зенова Г.М. Экология актиномицетов. М.: ГЕОС, 2001. 256 с.

  3. Кожевникова И.А., Швейкина В.И. Моделирование колебаний уровня озера Кинерет // Водные ресурсы. 2014. Т. 41. № 6. С. 565–572.

  4. Озиранский Ю.С., Кольмакова Е.Г., Марголина И.Л. Интегрированное управление ограниченными водными ресурсами в целях устойчивого водообеспечения аридных регионов (опыт государства Израиль // Аридные экосистемы. 2014. Т. 20. № 4(61). С. 57–65.

  5. Станчева Й. Атлас болезней сельскохозяйственных культур. София-М.: Пенсофт, 2005. 175 с.

  6. Шапиро М.Б. Почвы Израиля // Почвоведение. 2006. № 11. С. 1300–1307.

  7. Alferova V.A., Maviza T.P., Biryukov M.V., Zakalyukina Y.V., Lukianov D.A., Skvortsov D.A., Osterman I.A. Biological evaluation and spectral characterization of a novel tetracenomycin X congener // Biochimie. 2022. V. 192. P. 63–71. https://doi.org/10.1016/j.biochi.2021.09.014

  8. Atlas R.M. Handbook of microbiological media. CRC Press, 2004. 2056 р.

  9. Baranova A.A., Chistov A.A., Tyurin A.P., Prokhorenko I.A., Korshun V.A., Biryukov M.V., Zakalyukina Y.V. Chemical ecology of streptomyces albidoflavus strain a10 associated with carpenter ant camponotus vagus // Microorganisms. 2020. V. 8. № 12. P. 1948.

  10. Belimov A.A., Dietz K.-J. Effect of associative bacteria on element composition of barley seedlings grown in solution culture at toxic cadmium concentrations // Microbiol. Res. 2000. V. 155. № 2. P. 113–121. https://doi.org/10.1016/S0944-5013(00)80046-4

  11. Berger J., Jampolsky L.M., Goldberg M.W. Borrelidin, a new antibiotic with antiborrelia activity and penicillin enhancement properties // Arch. Biochem. 1949. V. 22. № 3. P. 476–478.

  12. Bergey’s Manual of systematic bacteriology. V. 5. The Actinobacteria. Part A. / Eds. M. Goodfellow et al. N.Y.: Springer, 2012. 2083 p.

  13. Cao Z., Khodakaramian G., Arakawa K., Kinashi H. Isolation of borrelidin as a phytotoxic compound from a potato pathogenic Streptomyces strain // Biosci. Biotechnol. Biochem. 2012. V. 76. № 2. P. 353–357. https://doi.org/10.1271/bbb.110799

  14. Chen Y.-Y., Chen P.-C., Tsay T.-T. The biocontrol efficacy and antibiotic activity of Streptomyces plicatus on the oomycete Phytophthora capsici // Biol. Control. 2016. V. 98. C. 34–42. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2016.02.011.

  15. Gao Y.-M., Gao Y.M., Wang X.J., Zhang J., Li M., Liu C.X., An J., Xiang W. S. Borrelidin, a potent antifungal agent: insight into the antifungal mechanism against Phytophthora sojae // J. Agric. Food Chem. 2012. V. № 39. P. 9874–9881. https://doi.org/10.1021/jf302857x

  16. Habibi D., Ogloff N., Jalili R. B., Yost A., Weng A.P., Ghahar, A., Ong C.J. Borrelidin, a small molecule nitrile-containing macrolide inhibitor of threonyl-tRNA synthetase, is a potent inducer of apoptosis in acute lymphoblastic leukemia // Invest New Drugs. 2012. V. 30. № 4. P. 1361–1370. https://doi.org/10.1007/s10637-011-9700-y

  17. Hamed A., Abdel-Razek A.S., Frese M., Wibberg D., El-Haddad A.F., Ibrahim T.M., Kalinowski J. et al. N-Acetylborrelidin B: a new bioactive metabolite from Streptomyces mutabilis sp. MII // Z Naturforsch C. 2018. V. 73. № 1–2. P. 49–57. https://doi.org/10.1515/znc-2017-0140

  18. Hazan N., Stein M., Agnon A., Marco S., Nadel D., Negendank J. F., Neev D. The late Quaternary limnological history of Lake Kinneret (Sea of Galilee), Israel // Quat. Res. 2005. V. 63. № 1. P. 60–77. https://doi.org/10.1016/j.yqres.2004.09.004

  19. Li M., Zhang J., Liu C., Fang B., Wang X., Xiang W. Identification of borrelidin binding site on threonyl-tRNA synthetase // BBRC. 2014. V. 451. № 4. P. 485–490. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2014.07.100

  20. Lumb M., Macey P.E., Spyvee J., Whitmarsh J.M., Wright R.D. Isolation of Vivomycin and Borrelidin, Two Antibiotics with Anti-Viral Activity, from a Species of Streptomyces (C2989) // Nature. 1965. V. 206. № 4981. P. 263–265. https://doi.org/10.1038/206263a0

  21. Olano C., Moss S J., Braña A.F., Sheridan R.M., Math V., Weston A.J., Salas J.A. Biosynthesis of the angiogenesis inhibitor borrelidin by Streptomyces parvulus Tü4055: insights into nitrile formation† // Mol. Microbiol. 2004. V. 52. № 6. P. 1745–1756. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2004.04090.x

  22. Orelle C., Carlson S., Kaushal B., Almutairi M.M., Liu H., Ochabowicz A., Mankin A.S. Tools for characterizing bacterial protein synthesis inhibitors // Antimicrob. Agents Chemother. 2013. V. 57. № 12. P. 5994–6004. http://aac.asm.org/content/57/12/5994

  23. Osterman I.A., Komarova E.S., Shiryaev D.I., Korniltsev I.A., Khven I.M., Lukyanov D.A., Dontsova O.A. Sorting Out Antibiotics’ Mechanisms of Action: a Double Fluorescent Protein Reporter for High-Throughput Screening of Ribosome and DNA Biosynthesis Inhibitors // Antimicrob. Agents Chemother. 2016. V. 60. № 12. P. 7481–7489. https://doi.org/10.1128/AAC.02117-16

  24. Otoguro K., Ui H., Ishiyama A., Kobayashi M., Togashi H., Takahashi Y., Masuma R. et al. In Vitro and in Vivo Antimalarial Activities of a Non-glycosidic 18-Membered Macrolide Antibiotic, Borrelidin, against Drug-resistant Strains of Plasmodia // J. Antibiot. 2003. V. 56. № 8. P. 727–729. https://doi.org/10.7164/antibiotics.56.727

  25. Rai R.V., Bai J.A. Natural Products from Actinomycetes: Diversity, Ecology and Drug Discovery. Mysore, Karnataka, India, 2022. 512 p. https://doi.org/10.1007/978-981-16-6132-7

  26. Shiriaev D.I., Sofronova A.A., Berdnikovich E.A., Lukianov D.A., Komarova E.S., Marina V.I., Dontsova O.A. Nybomycin inhibits both fluoroquinolone-sensitive and fluoroquinolone-resistant Escherichia coli DNA gyrase // Antimicrob. Agents Chemother. 2021. V. 65 № 5. P. e00777-20. https://doi.org/10.1128/AAC.00777-20

  27. Shirling E.B., Gottlieb D. Methods for characterization of Streptomyces species // Int. J. Syst. Bact. 1966. V. 16. № 3. P. 313–340.

  28. Singer A. The Soils of Israel. Berlin, Heidelberg: Springer, 2007. 306 p.https://doi.org/10.1007/978-3-540-71734-8

  29. Sun J., Shao J., Sun C., Song Y., Li Q., Lu L., Ju J. Borrelidins F–I, cytotoxic and cell migration inhibiting agents from mangrove-derived Streptomyces rochei SCSIO ZJ89 // Bioorg. Med. Chem. 2018. V. 26 № 8. P. 1488–1494. https://doi.org/10.1016/j.bmc.2018.01.010

  30. Volynkina I.A., Zakalyukina Y.V., Alferova V.A., Belik A.R., Yagoda D.K., Nikandrova A.A., Buyuklyan Y.A. et al. Mechanism-Based Approach to New Antibiotic Producers Screening among Actinomycetes in the Course of the Citizen Science Project // Antibiotics. 2022. V. 9. № 11. P. 1198. https://doi.org/10.20944/preprints202208.0132.v1

  31. Yu M., Li Y., Banakar S. P., Liu L., Shao C., Li Z., Wang C. New metabolites from the co-culture of marine-derived actinomycete Streptomyces rochei MB037 and fungus Rhinocladiella similis 35 // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 915. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00915

  32. Zakalyukina Y.V., Osterman I.A., Wolf J., Neumann-Schaal M., Nouioui I., Biryukov M.V. Amycolatopsis camponoti sp. nov., new tetracenomycin-producing actinomycete isolated from carpenter ant Camponotus vagus // Antonie van Leeuwenhoek. 2022. V. 115. № 4. P. 533–544. https://doi.org/10.1007/s10482-022-01716-w

  33. Zakalyukina Y.V., Zaytsev A.R., Biryukov M.V. Study of Cellulose-Destroying Activity of Actinobacteria Associated with Ants // Moscow Univ. Biol. Sci. Bull. 2021. V. 76. № 1. P. 20-27. https://doi.org/10.3103/S0096392521010065

  34. European Soil Data Centre [Электронный ресурс]. URL: https://esdac.jrc.ec.europa.eu/images/Eudasm/Asia/ images/maps/download/IL3002_SO.jpg

Дополнительные материалы

скачать ESМ.docx
Приложение 1. Fig.1. - Fig.7.