Почвоведение, 2022, № 12, стр. 1514-1529

ВВЕДЕНИЕ

Антарктида практически полностью покрыта ледяным щитом, и только оазисы остаются свободными от льда круглогодично (всего 0.35% от всей площади материка) [10]. В пределах оазисов описаны разные типы почв, формирование которых происходит в экстремальных климатических и ландшафтных условиях. Климат антарктических оазисов неблагоприятен для организмов: низкие летние температуры воздуха (среднемесячные значения в декабре–январе для оазисов чаще оказываются отрицательными) приводят к регулярным циклам замораживания–оттаивания; сильные ветра; местами экстремально аридные условия; высокий уровень солнечной радиации [26, 27]. При этом в нескольких сантиметрах под поверхностным слоем факторы выживания часто оказываются более благоприятными [8]. В связи с этим в антарктических оазисах часто формируются криптические сообщества микроорганизмов, которые обитают под верхним почвенным слоем – в гиполитных (“подкаменных”) горизонтах [15, 17]. Для существования водорослей под поверхностью важно присутствие в породе пропускающих свет минералов, например кварца, а также рыхлое сложение материала, что характерно для щебнистых каменных мостовых антарктических оазисов. Многие органо-аккумулятивные горизонты почв Антарктики представляют собой скопления минеральных частиц с адгезированными на них микробными биопленками, часто с доминирующим участием цианобактерий [13, 27, 45]. При этом микробные биопленки (толщиной от десятков до сотен микрон), обрастающие частицы почвенных тел, часто обнаруживаются в виде микрогоризонтов, расположенных на 1–5 см ниже поверхности [10].

Как правило, почвообразование в экстремальных ландшафтах Антарктики происходит без участия сосудистых растений. В то же время редко встречающиеся макрофиты (прежде всего, лишайники и мохообразные) оказывают существенное влияние на почвообразование и таксономический состав почвенного микробиома. Они образуют локальные сообщества или находятся в составе биогенных почвенных корок (biological soil crusts) [7, 9, 11]. В почвах, покрытых мхом, в отличии от окружающих земель, обильно представлены Bacteroidetes. Видимо, это напрямую связано с составом растительного покрова, снижающего уровень рН [19]. В то же время на о. Кинг-Джордж обнаружено, что травянистыми растениями Deschampsia antarctica и Colobanthus quitensis в ризосфере поддерживаются сходные бактериальные сообщества, сильно отличающиеся по составу от тех, где растений не обнаружено [43]. Например, в почвах ризосферы преобладают представители Firmicutes, Actinobacteria и Proteobacteria, в то время как в почвах, формирующихся вне сообществ сосудистых растений, Firmicutes отсутствуют. Интересно, что большая доля обнаруженных Firmicutes относится к клостридиям, что позволяет предположить влияние микроанаэробных условий ризосферы на структуру бактериального сообщества [48].

Однако большая часть поверхности антарктических оазисов лишена протяженных органо-аккумулятивных горизонтов, ризосферы и почвенной мезофауны [8, 44]. При этом многие антарктические почвы, имеющие как обычные, так и гиполитные органо-аккумулятивные горизонты, изобилуют водорослями, которые часто встречаются в наиболее увлажненных местах наряду со мхами и лишайниками и участвуют в процессах почвообразования [14]. Микробные биопленки нередко формируются при значительном, а иногда и преимущественном участии азотфиксирующих гетеротрофных бактерий и цианобактерий, способных фиксировать атмосферный азот и снабжать микробные комплексы почв антарктических оазисов органическим веществом и азотом [5, 15, 18, 20]. При этом компоненты органического вещества микробного происхождения участвуют в процессах биохимического выветривания, новообразования минералов и оструктурирования минеральной массы. Подобные функции редуцированных гиполитных горизонтов Антарктиды сближают их с классическими почвами [5]. Таким образом, в Антарктиде строение почвенного профиля, включая мощность и расположение органо-аккумулятивного горизонта, определяется преимущественно той экологической нишей, которую занимают криптогамные растения и фотоавтотрофные микроорганизмы.

В последние годы опубликован огромный массив информации по составу и структуре микробиома наземных экосистем Антарктики, включая почвы [4–6, 13, 22, 28, 39], многолетнемерзлые породы [21, 24, 34], ледники [12, 40]. Однако пространственная организация подобных сообществ in situ и морфотипы доминирующих групп микроорганизмов остаются во многом неизученными. Согласно литературным данным, ранее исследовалось строение и таксономический состав микробных матов водных экосистем, таких как временные водоемы и большие озера [25, 35, 41]. В то же время систематические исследования почвенной микробиоты с помощью стекол обрастания не проводились. Практически нет информации о морфологии микроорганизмов, адгезированных на минеральных поверхностях, их пространственном расположении и скорости колонизации твердых субстратов.

Цель работы – изучение таксономического состава и пространственной организации микробных сообществ верхней части профиля антарктических почв, в том числе гиполитных, с помощью стекол обрастания.

ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ

Объекты исследования. Исследовали почвы трех районов. Выбрали два антарктических объекта: прибрежный оазис Ларсеманн (Земля Принцессы Елизаветы) и зашельфовый оазис Ширмахера (Земля Королевы Мод). Это свободные ото льда сравнительно небольшие (площадью не более 50 км²) мелкосопочные территории Восточной Антарктиды. В качестве примера почв, сформировавшихся в более мягком климате, исследовали почвы о. Кинг-Джордж (Южные Шетландские о-ва, расположенные в Южном океане в 120 км от Антарктического п-ова) (рис. 1).

Рис. 1.

Места установки стекол обрастания в почвах оазисов Ларсеманн, Ширмахера и на о. Кинг-Джордж (номера приведены в соответствии с индексацией в табл. 1).

Объекты выбрали так, чтобы охватить основные наземные антарктические экотопы с почвами, имеющими развитые органо-аккумулятивные горизонты: днища и склоны долин, питающихся талыми водами снежников, озерные котловины, наскальные “ванны”, морские террасы, а также гнездовья птиц (орнитогенные почвы активно изучаются в Антарктике [1]) и области распространения сосудистых растений (последние только на о. Кинг-Джордж). Известно, что для существования микроорганизмов важнее тип микроместообитания, чем общие свойства почвы или ландшафта, поэтому стекла в пределах экотопа закладывали в разные микролокусы: разрастания мхов, лишайников и др. Описание биотопов в точках исследования и название почв (по WRB [23]) в местах установки стекол приведены в табл. 1.

Методы исследований. Изучение развития микроорганизмов непосредственно в профиле антарктических почв проводили методом стекол обрастания Холодного–Росси. Метод основан на способности микроорганизмов адгезироваться к твердым поверхностям и обрастать их, поскольку на границе раздела твердой и жидкой фаз концентрация питательных веществ повышается за счет процессов адсорбции [3]. Он позволяет смоделировать и описать процессы колонизации микроорганизмами минеральных поверхностей, в частности, их прикрепление к полупрозрачным зернам кварца и других минералов в гиполитном горизонте под “каменной мостовой”. Простерилизованные сухим жаром предметные стекла (75 × 25 мм) устанавливали в вертикальном положении непосредственно под дневной поверхностью в почвенную толщу на глубину, равную ширине стекла. В каждой точке исследования одновременно размещали несколько стекол. В оазисе Ширмахера экспонирование начали в марте 2009 г., на о. Кинг-Джордж – в феврале 2010 г., а в оазисе Ларсеманн – в марте 2010 г.

В оазисе Ширмахера с целью оценки скорости колонизации минеральных зерен микроорганизмами установленные стекла (9 шт. в одной точке) извлекали из почвы в разные годы: по 3 стекла сняли в феврале 2010, 2011 и 2014 гг. (1, 2 и 5 лет экспонирования соответственно). На о. Кинг-Джордж и в оазисе Ларсеманн стекла (4 шт. в одной точке) также экспонировали разное время. На о. Кинг-Джордж с учетом более мягкого климата и более высокой биологической активности для части образцов опыт продолжался всего 10 сут. В связи с утратой части материала в случае о. Кинг-Джордж анализировали лишь эти стекла, а в случае оазиса Ларсеманн – те, которые находились в почве 4 года и были сняты в 2014 г. При извлечении из почвы, хранении и транспортировке стекол старались не нарушить сформировавшиеся на них обрастания. Их либо фиксировали в пламени спиртовки в день прекращения экспонирования (оазис Ширмахера, о. Кинг-Джордж), либо замораживали и хранили при отрицательной температуре до момента попадания в лабораторию (оазис Ларсеманн). Микробные обрастания изучали методами световой микроскопии. Форму, размер и линейные параметры клеток описывали с помощью фазово-контрастных микроскопов DM2500 (Leica) и Биомед 6, оснащенных цифровой камерой (DCM-510). Морфометрическую обработку линейных размеров микроорганизмов осуществляли с помощью программы ScopePhoto v3.1 (http://www.scopetek.com). Объем клеток рассчитывали по методу подобия геометрической фигуры. Например, объем грибного мицелия рассчитывали, как цилиндр. Среднюю плотность клеток микроорганизмов приняли равной 1.1 г/см³, содержание сухого вещества – 20%. Сухую биомассу рассчитывали на 1 см² поверхности стекла.

Статистическая обработка данных. Интегральный анализ структуры биомассы микромицетов на стеклах обрастания, а также учет доли различных таксонов (%) среди водорослей в исследованных биотопах проводили методом главных компонент в программе Statistica 8. Результаты определения временной динамики концентрации сухой биомассы водорослей и микромицетов в расчете на см² стекла в точках 5–7 (оазис Ширмахера) представляли как среднее арифметическое ± доверительные интервалы при p = 0.95.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Разнообразие микроорганизмов, выявленных на стеклах обрастания. На стеклах наблюдались микробные обрастания во всех вариантах, кроме наскальных “ванн”, где они отсутствовали (точки 8 и 9). Обрастания были сформированы как гетеротрофными, так и фототрофными микроорганизмами. Краткая характеристика обрастаний приведена на рис. 2, 3 и в табл. 1. Для точек 5–7 (оазис Ширмахера), для которых проводили динамические наблюдения, данные приведены на момент 5 лет экспонирования. Различий в характере обрастаний в период после года экспонирования не наблюдалось.

Рис. 2.

Доля мицелия, хламидоспор и спор микромицетов на стеклах обрастания, %: 1 – мицелий, 2 – споры, 3 – цепочки хламидоспор. Микромицеты не регистрировались о. Кинг-Джордж: т. 2 (разрастания Prasiola sp.), Оазис Ларсеманн: т. 8 (переувлажненная наскальная “ванна”), т. 9 (сухая наскальная “ванна”), т. 10 (мерзлотный полигон c сообществами мхов, водорослей и цианобактерий).

Рис. 3.

Доля различных таксонов (%) среди водорослей в исследованных биотопах (в т. 8 и 9 – наскальные “ванны”, обрастания отсутствовали).

Гетеротрофные микроорганизмы представлены микромицетами и одноклеточными прокариотами. На стеклах обрастания не зафиксирован протяженный (длиной десятки мкм и более) мицелий актиномицетов. Подобный мицелий легко заметить на стеклах обрастания. Тем не менее, актиномицеты, способные образовывать протяженный мицелий, постоянно обнаруживают в почвах Антарктики [38]. Возможно, у актиномицетов развитие останавливается на стадии короткого мицелия, аналогично микроциклу развития у грибов.

Мицелий микромицетов зарегистрирован в обрастаниях на стеклах во всех трех районах исследования (точки 1, 3–7, 10–12). Во всех типах почв его морфологическое разнообразие было низко. Доминировал септированный тип мицелия, и только в одном образце отмечен ценоцитный мицелий (точка 3). Пряжкового мицелия, характерного для базидиальных грибов в дикариотической стадии, не зарегистрировано. Как правило, на стеклах преобладал один морфотип меланизированного мицелия. На основании анализа морфологических признаков установлена таксономическая принадлежность некоторых микромицетов. Так, в оазисе Ширмахера на стеклах, экспонированных в почве под моховым сообществом из долины озера № 113, часто встречался представитель кл. Dothideomycetes (пор. Pleosporales) – Bipolaris sp. (рис. S1 ), в то время как в котловине оз. Черного – сапротрофный микромицет из кл. Sordariomycetes (пор. Microascales) – Thielaviopsis sp. (рис. S2 ). Признаками экстремальности местообитания для грибов являлось массовое распространение множественного хламидоспорообразования, поскольку частое высыхание и промерзание почвы требует постоянного и быстрого образования покоящихся структур для их выживания в экстремальных условиях (рис. S4 ). Одним из путей решения этой проблемы является обильное образование хламидоспор. Другим признаком экстремальности местообитания было зарегистрированное укорачивание жизненного цикла у грибов вплоть до микроцикла (рис. S5, S6 ). С другой стороны, иногда микромицеты наоборот образуют сложные морфологические структуры. В точке 6 у Thielaviopsis sp. регистрировали скопления спороносцев на мицелиальном тяже: синнеме или коремии (рис. S3 ).

О потенциально низком таксономическом разнообразии почвенных микромицетов косвенно свидетельствует низкое разнообразие их споровых форм. Известно, что микромицеты, встречающиеся в прибрежной части Антарктиды и Антарктического п-ова, таксономически более разнообразны, чем на территории континентальной части [36]. Например, в многолетнемерзлых породах недалеко от станции Беллинсгаузен (о. Кинг-Джордж) обнаружено около 26 родов микромицетов, в то время как абсолютное меньшинство таксонов зарегистрировано в образцах гравия и песка в районе станции Прогресс (оазис Ларсеманн) [24].

Фототрофы, представленные в почвах оксигенными фотосинтетиками, относились к нитчатым и одноклеточным цианобактериям, а также диатомовым, зеленым и стрептофитовым эукариотическим микроводорослям. Среди цианобактерий на стеклах обрастания (рис. S7–S10 ), как и в целом в антарктических микробных консорциумах, преобладали нитчатые осциллаториевые (p. Leptolyngbya, Phormidium, Phormidesmis, Microcoleus, Oscillatoria, Scytonema) и гетероцистные (р. Nostoc, Calothrix, Stigonema, Nodularia, Tolypothrix, Hassallia) формы [41, 46]. В некоторых случаях цианобактерии удалось определить как Lyngbya cf. antarctica Gain./Lyngbya cf. martensiana Meneghini ex Gomont, Phormidesmis nigrescens, Nostoc сommune, Nostoc cf. sphaericum Vaucher ex Ex Bornet et Flahault.

Полученные данные хорошо согласуются с ранее опубликованными, согласно которым среди почвенных цианобактерий в Антарктиде встречаются в основном представители родов Oscillatoria, Microcoleus, Phormidium, Leptolyngbya, Nostoc, Anabaena, Microcystis и Synechococcus [31, 49]. Многие авторы полагают, что именно нитчатые цианобактерии играют важную роль в формировании основы микробных биопленок [16, 25, 30]. Способные к азотфиксации цианобактерии считаются основными поставщиками азота в антарктические экосистемы [16, 25, 30, 32, 37]. Среди обнаруженных на стеклах обрастания нитчатых цианобактерий велика доля гетероцистных форм. Видимо, это указывает на дефицит азота в сообществе гиполитных микроорганизмов. О том, что в Антарктиде среди почвенных цианобактерий преобладают азотфиксаторы, писали ранее [29].

Кроме этого, на стеклах обрастания отмечены одноклеточные цианобактерии родов Gloeocapsa, Gloeocapsopsis и Сhroococcus, которые часто встречаются в других антарктических экотопах [42, 46, 47]. Таким образом, на стеклах обрастания обнаружены цианобактерии большинства субсекций (пор. Chroococcales, Oscillatoriales, Nostocales и Stigonematales). Несмотря на то, что среди цианобактерий встречалось много образующих внеклеточный матрикс (например, Gloeocapsa sp. или Nostoc sp.), на стеклах обрастания не сформировались биопленки, занимающие площади в сотни и более мкм². Формирование биопленок на стеклах обрастания часто ограничивается шаровидными микроколониями (рис. S8 ). Это необычно, так как водорослевые биопленки обильно покрывают почвенные частицы исследованных горизонтов. Видимо, протяженные колонии, наблюдаемые в биопленках антарктических оазисов, формируются за сроки, превышающие время экспозиции стекол.

Необходимо отметить, что не во всех антарктических почвах среди фотоавтотрофов преобладали цианобактерии. Так, в обрастаниях о. Кинг-Джордж (точка 2) и в оазисе Ширмахера (точки 5 и 7) фототрофный компонент был представлен преимущественно ассоциацией одноклеточных и нитчатых зеленых и стрептофитовых водорослей (в том числе Zygnema sp. и Klebsormidium sp.) (табл. 1). Интересно отметить доминирование пластинчатого таллома водоросли Prasiola sp. (отдел Chlorophyta, кл. Trebouxiophyceae) среди фототрофов орнитогенных почв в прибрежном районе о. Кинг-Джордж (точка 2) (рис. S11 ). Этот вид считается орнитопрофильным и часто встречается в местах притока воды и в окрестностях колоний пингвинов [33].

Для антарктических экосистем установлено, что доминирующим фототрофным компонентом водных микробных матов являются не только нитчатые цианобактерии, но и эукариотические микроводоросли (р. Zygnema, Mougeotia и Klebsormidium), а также диатомовые (р. Navicula, Nitzsia, Pinnularia и Achnanthes) [32, 40, 46]. Среди диатомовых водорослей на стеклах обрастания преобладали представители родов Planothidium, Pseudostaurosira, Pinnularia и Luticola (точки 2, 3, 13). Обнаруженные протяженные участки монодоминирования диатомовых водорослей (рис. S12 ) в обрастаниях точки 3 (о. Кинг-Джордж) не характерны для почв, но встречаются среди водных экотопов Антарктики [2]. В почвах диатомеи обычно обитают в слизи других водорослей.

В почве влажной долины оазиса Ларсеманн (точка 12) в число доминантов входила влаголюбивая стрептофитовая водоросль Actinotaenium sp. (кл. Zygnematophyceae, пор. Desmidiales). Видимо, это связано с возникновением временных водотоков на этой территории в период максимального таяния питающего долину снежника.

Интегральный анализ методом главных компонент доли мицелия, хламидоспор и спор микромицетов на стеклах обрастания (рис. 2), а также доли различных таксонов (%) среди водорослей в исследованных биотопах (рис. 3) показал, что существует две статистически значимые главные компоненты (на основании критерия Кайзера, графика Каменной осыпи и кросс-валидации), которые суммарно объясняют 37% дисперсии. Установлено, что микробные комплексы на стеклах обрастания объединяются в 3 группы: точки, расположенные на о. Кинг-Джордж; точки, расположенные в озерных котловинах оазиса Ширмахера; точки, расположенные во влажных долинах оазиса Ларсеманн (рис. 4а). Анализ корреляции главных компонент 1 и 2 с показателями относительно обилия микроорганизмов (рис. 4b) показал, что микробные сообщества, наблюдаемые в точках на о. Кинг-Джордж, отличались большей долей диатомовых среди водорослей и преобладанием грибного мицелия в структуре грибной биомассы. В озерных котловинах оазиса Ширмахера больше доля эукариотических водорослей и коккоидных сине-зеленых, а микромицеты представлены мицелием и спорами. Во влажных долинах оазиса Ларсеманн больше доля нитчатых цианобактерий, а грибы или отсутствуют, или представлены короткими цепочками хламидоспор. Отметим, что еще одну группу образуют наскальные “ванны” (точки 8, 9), в которых на стеклах не развилось микробное обрастание.

Рис. 4.

Результаты анализа методом главных компонент доли мицелия, хламидоспор и спор микромицетов на стеклах обрастания, а также доли различных таксонов (%) среди водорослей в исследованных биотопах: a – взаиморасположение микробных комплексов в пространстве главных компонент 1 и 2; b – корреляция между главными компонентами и структурой биомассы микромицетов, а также долями таксонов водорослей.

Скорость обрастания стекол. Наиболее важный и интересный результат, полученный в ходе эксперимента, касается скорости обрастания. Установлено, что в почвах о. Кинг-Джордж (точки 1–4) обильные микробные обрастания сформировались уже за первые 10 дней экспозиции. В гиполитных органо-аккумулятивных горизонтах влажной и сухой наскальных “ванн” (точки 8, 9) обрастания стекол не произошло даже за 4 года экспозиции ни на одном из 8 заложенных стекол. На стеклах встречались единичные микроколонии коккоидных и нитчатых (точка 8) цианобактерий, не адгезированных к стеклу (то есть не выросших во время экспозиции непосредственно на поверхности стекла обрастания), а случайно захваченных со стеклом из почвы на зернах минералов. И это несмотря на то, что гиполитные сообщества были прекрасно видны невооруженным глазом при установке стекол. Можно утверждать, что подобные гиполитные сообщества росли крайне медленно на протяжении времени экспозиции стекол. В почвах моховых и лишайниково-моховых сообществ с участием водорослей в оазисе Ширмахера (точки 5–7) обрастания достигали стационарного уровня через год после установки стекол (рис. 5). Отметим, что состав водорослевого блока и структура грибной биомассы не претерпевали изменений в течение последующих лет экспозиции. Видимо, каждый новый теплый сезон происходит обновление микробной биомассы, так как на стеклах, отобранных в конце теплого сезона (время сбора стекол обрастания февраль–март), часто наблюдаются обильные, но отмирающие разрастания фототрофов и микромицетов. Это означает, что микробные биопленки активно нарастают по крайней мере каждый сезон. Процессу обновления микробной биомассы способствуют и почвенные животные-микробофаги: простейшие, нематоды и панцирные клещи, обнаруженные на стеклах обрастания. Активное ежегодное нарастание биопленок в оазисе Ширмахера отмечается и для ручьев и временных водоемов [2]. Учитывая однотипность природных условий в оазисах Восточной Антарктиды, можно предположить, что и во влажных долинах оазиса Ларсеманн колонизация почвенными микроорганизмами стерильных поверхностей происходит уже в первый год экспонирования. В обоих оазисах изучаемые почвы долин насыщены влагой на протяжении всего вегетационного периода или большей его части. Вероятно, есть порог влажности, при котором происходит колонизация новых поверхностей. По всей видимости, он не был достигнут (или регулярно не достигался) в наскальных “ваннах” в период экспонирования стекол. В точке 8 во время установки стекол почва была влажная из-за таяния снежника, однако в последующие годы снежник мог изменить конфигурацию или исчезнуть, таким образом, отсутствие воды стало лимитирующим фактором для развития гиполитных сообществ. Нижние части влажных долин (точки 10–13) – гораздо более крупные геоморфологические структуры по сравнению с наскальными “ваннами” и могут аккумулировать значительные запасы снега. В теплый сезон они имеют постоянные источники увлажнения от крупных снежников. Вероятно, именно различиями в увлажненности объясняются выявленные различия между наскальными “ваннами” и днищами крупных долин.

Рис. 5.

Изменения во время экспонирования концентрации сухой биомассы водорослей (a) и микромицетов (b) в расчете на см² стекла обрастания в точках 5–7 (оазис Ширмахера). Столбики – среднее арифметическое, усики – доверительные интервалы при p = 0.95. 1 – обильные разрастания мхов, точка 5, 2 – разреженные разрастания мхов и лишайников, точка 6, 3 – водно- моховые ассоциации, точка 7.

Пространственно-временная организация обрастаний и взаимодействия между организмами. Стекла изымали примерно в один и тот же срок: февраль–март, это позволило подметить еще одну временную особенность обрастаний – гетерохронность развития сообществ в условиях Антарктики. Предположительно, она связана с разным временем достижения благоприятной температуры и влажности в различных микролокусах. Эта особенность хорошо видна по морфологии фототрофов и микромицетов. Так, у микромицетов в одних обрастаниях в большом количестве встречались прорастающие споры (точка 1), в других – вегетирующий мицелий (точка 4), в третьих – конидиальное спороношение (точка 5), в четвертых – только покоящиеся споры (точка 12). Физиологическое состояние водорослей также сильно различалось. На одних стеклах, заложенных в оазисе Ширмахера, встречались активно вегетирующие водоросли, на других – отмирающие. Возможно, именно гетерохронностью объясняется то, что в одних обрастаниях мицелий микромицетов обилен (точки 1, 3–7, 10–11), а в других (точки 2, 8, 9, 12) он или отсутствовал, или был сильно угнетен (наблюдались короткие цепочки хламидоспор и отдельные стадии микроцикла развития).

На ряде стекол, заложенных в оазисах Ширмахера и Ларсеманн, колонизированных водорослями, максимум обрастания находился в центральной части стекла. Во втором случае это соответствует гиполитной экологической нише, в которой условия обитания менее экстремальные, чем на дневной поверхности.

Согласно полученным данным, цианобактерии и микромицеты в большинстве исследованных местообитаниях имеют защитную пигментацию буро-оливкового, коричневого и красного цвета (видимо, вследствие накопления каротиноидов и других УФ-протекторных веществ для защиты от высокого уровня солнечной радиации). Для защиты от ультрафиолетового излучения микроорганизмы используют пигменты – каротиноиды и фотопротекторные вещества, такие как глеокапсин, сцитонемин, микоспорин и меланин [50]. Например, в точке 13 (днище влажной долины CALM²², оазис Ларсеманн) обнаружены тонкие осциллаториевые цианобактерии в черных чехлах. На основании этого характерного признака их удалось определить как Phormidesmis nigrescens (рис. S13 ). Отмеченная закономерность в пигментации цианобактерий наземных экосистем ранее отмечена для некоторых цианобактерий водных матов оазисов Ширмахера и Ларсеманн [2].

Отмечено несколько примеров взаимодействий между организмами. Во-первых, это развитие мицелия микромицетов и одноклеточных гетеротрофных прокариот в скоплениях живых и отмирающих водорослей. Это явление постоянно встречается в почве. В некоторых случаях взаимодействия принимали более интересные формы. Так, неоднократно отмечались коккоидные эукариотические водоросли, расположенные вдоль гиф микромицетов (рис. S15 ). Можно предполагать адгезию и рост водорослей вдоль гиф. Кроме этого, гифы микромицетов обнаружены в трихомах цианобактерии р. Stigonema (рис. S16 ) и в протонеме мхов (рис. S17 ). При этом в некоторых случаях наблюдали отдельные стадии микроцикла развития микромицета. Механизм и метаболические особенности подобных взаимодействий нам не известны, они могут быть изучены в дальнейшем на примере лабораторных модельных бинарных культур микромицет-фототроф (цианобактерия, микроводоросль или мох). Можно предположить, что в последних случаях имеет место паразитизм гриба на фототрофах.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Исследование микробных биопленок в контрастно различающихся биотопах Антарктики интересно тем, что они являются аналогами древних биопленок, существовавших на суше в период до массового распространения сухопутных беспозвоночных животных и растений. Исследования показали возможность и эффективность применения метода стекол обрастания в изучении микробного комплекса почв Антарктики: возможно выявить не только их таксономическое разнообразие, но и скорость колонизации субстрата, а также особенности морфологии и межорганизменных взаимодействий непосредственно в природных условиях, что нельзя изучить другими методами. Именно благодаря стеклам, заложенным в органо-аккумулятивные горизонты, удалось смоделировать прикрепление микроорганизмов к полупрозрачным зернам кварца и процесс колонизации микроорганизмами новых минеральных поверхностей. На примере почв оазиса Ширмахера установлено, что под развитым растительным покровом влажных долин этот процесс происходит быстро – в течение одного теплого сезона, а дальнейшее экспонирование принципиально не изменяет концентрацию микроорганизмов на поверхности. В условиях более мягкого климата и более развитой растительности о. Кинг-Джордж обрастание стекол происходит еще быстрее: в разгар вегетационного периода для этого достаточно нескольких суток. Эксперимент по внутрипочвенному экспонированию стерильных стекол позволил выявить особенности организации микробных сообществ (ориентация коккоидных эукариотических водорослей вдоль гиф микромицетов, образование микромицетами, с одной стороны, упрощенных форм (микроцикл развития), с другой стороны, сложных морфологических структур (коремий) и т. д.).

Микробные комплексы в поверхностных и гиполитных органо-аккумулятивных горизонтах антарктических почв можно разделить по типу доминирующих микроорганизмов и физико-химическим условиям на следующие группы:

Первая группа. Разнообразные микробные комплексы о. Кинг-Джордж. Это микробный комплекс, сформировавшийся в почве под разрастаниями травянистого растения Deschampsia antarctica (точка 1, о. Кинг-Джордж). Он отличается от других исследованных объектов тем, что гетеротрофные бактерии не только расположены рядом с водорослями и растениями, но и встречаются отдельно. Это объясняется достаточным количеством пищевого субстрата – почвенного органического вещества. Встречаются зеленые микроводоросли, цианобактерии, микромицеты и беспозвоночные. В эту группу входит микробный комплекс прибрежной территории, сформировавшийся под влиянием более теплого (чем у побережья Антарктиды) моря и орнитологического фактора (точка 2, о. Кинг-Джордж), который отличается доминированием зеленой эукариотической водоросли Prasiola sp. Сюда попадают сплошные подушки живых мхов (точка 4, о. Кинг-Джордж). Из-за затенения мхами фототрофные микроорганизмы единичны, стекла обрастают гетеротрофными микроорганизмами: одноклеточными прокариотами и обильным мицелием микромицетов.

Вторая группа. Лишайниково-моховые, моховые и водорослево-моховые ассоциации (моховой покров разрежен). Расположены в оазисе Ширмахера (точки 5–7). На стеклах присутствуют признаки развития мхов: протонема, ризоиды и остатки листостебельных мхов. Отмечены соредии лишайников, иногда из соредий прорастает мицелий. Для этого типа обрастаний характерно большое разнообразие микроорганизмов: нитчатых и одноклеточных цианобактерий, одноклеточных зеленых микроводорослей, а также микромицетов (часто присутствует только один морфотип).

Третья группа. Моховые и водорослево-моховые ассоциации (точки 10–13), расположенные на дне влажных долин в оазисе Ларсеманн. Характерны обильные разрастания на стеклах цианобактерий, а также диатомовых и зеленых микроводорослей. Микромицетов мало, они сильно подавлены (регистрируется микроцикл развития).

Четвертая группа. Гиполитные микробные сообщества наскальных “ванн” сухих каменистых пустошей (точки 8 и 9 в оазисе Ларсеманн). Стекла не обрастают микроорганизмами даже за 4 года экспонирования. Обнаружены единичные шаровидные колонии одного вида цианобактерий (предположительно Gloeocapsa) в полисахаридном внеклеточном матриксе, прилипшие к стеклу из почвенного субстрата, а не выросшие непосредственно на нем.

В заключение стоит отметить, что выявленные типы обрастаний минеральных поверхностей в антарктических почвах демонстрируют особенности существования сообществ микроорганизмов в климатически экстремальных условиях: не зафиксирован на стеклах обрастания протяженный (длинной десятки мкм и более) мицелий актиномицетов; цианобактерии в оазисах Ширмахера и Ларсеманн имеют защитную пигментацию буро-оливкового, коричневого и красного цвета (по-видимому, вследствие накопления каротиноидов и других УФ-протекторных веществ для защиты от высокого уровня солнечной радиации) и др. Исследованные сообщества содержат пул микроорганизмов, которые встречаются в эпилитных, водных местообитаниях и на поверхности мхов. Поэтому изученные горизонты почв содержат микроорганизмы, необходимые для поддержания биоразнообразия в вышеперечисленных смежных средах обитания. Таким образом, почвы Антарктики, несмотря на экстремальность условий, выполняют биосферную функцию по поддержанию разнообразия микроорганизмов в наземных экосистемах Антарктики.